A

Sh

Ba

6b

c

d

e

HAD

MGDNFA

1

odmdids

r

1h

Revue du rhumatisme 80 (2013) 279–285

Disponible en ligne sur

www.sciencedirect.com

rticle original

anté osseuse en fin d’adolescence : les effets d’un programme d’entraînement deuit mois sur la géométrie osseuse chez les athlètes femmes�

éatrice Ferrya,b,∗, Éric Lespessaillesc, Pierre Rochcongard, Martine Duclose, Daniel Courteixa

EA 3533, laboratoire des adaptations métaboliques à l’exercice en conditions physiologiques et pathologiques (AME2P), Clermont université, université Blaise-Pascal, BP 80026,3171 Aubière cedex, FranceDépartement STAPS, faculté des sciences et techniques, université de Limoges, 23, rue Albert-Thomas, 87060 Limoges, FranceIPROS, Inserm U658, CHRO, 45032 Orléans cedex 1, FranceUnité de biologie et médecine du sport, CHU Pontchaillou, 35033 Rennes, FranceService de médecine du sport et des explorations fonctionnelles, laboratoire de nutrition humaine, CHU de Clermont-Ferrand, 63003 Clermont-Ferrand cedex 1, France

i n f o a r t i c l e

istorique de l’article :ccepté le 7 novembre 2012isponible sur Internet le 10 avril 2013

ots clés :éométrie osseuseensité minérale osseuseatationootballeusethlète femme

r é s u m é

Objectifs. – Ce travail a eu pour objectif de rechercher les modifications à court terme des paramètres destructure osseuse à la hanche, chez des adolescentes sportives de haut niveau : footballeuses et nageuses.Méthodes. – Nous avons mesuré les paramètres osseux chez 26 nageuses (15,9 ± 2 ans) et 32 footballeuses(16,2 ± 0,7 ans) avant et après huit mois d’entraînement. Quinze jeunes filles sédentaires de même âgeont été incluses dans le groupe témoin. La contribution des aspects géométriques à la résistance osseusedu fémur proximal a été quantifiées à l’aide de la technique d’analyse structurale du fémur.Résultats. – Huit mois d’activité physique ont entraîné une augmentation de la densité osseuse chez lesfootballeuses mais pas chez les nageuses. À la hanche totale, les nageuses ont conservé une valeur basse deZ-score alors que les footballeuses restaient au-dessus de la normale. À la diaphyse fémorale, la surface desection avait augmenté dans les deux groupes avec une amplitude plus importante chez les footballeuses(3,17 % vs 2,31 % ; p < 0,05). La largeur périostéale était augmentée chez les footballeuses (p < 0,01) maispas chez les nageuses. Exprimés en Z-score à la diaphyse fémorale, une amélioration du moment d’inertieet du module de section étaient constatées chez les footballeuses (p < 0,001), sans modification chez lesnageuses. De facon surprenante, les nageuses ont amélioré leur Buckling Ratio (rapport de l’épaisseur

corticale rapportée au rayon) (p < 0,005) alors que les footballeuses ne l’ont pas fait.Discussion/Conclusion. – Une saison d’entraînement sportif avec impact mécanique a entraîné une amé-lioration significative des paramètres géométriques osseux chez les adolescentes en fin de pubertécontrairement à l’idée généralement admise que cette période de croissance représente un plateau dansla maturation osseuse. Cette étude confirme les données de la littérature sur le faible capital osseux des

évaluançai

nageuses de haut niveau© 2013 Société Fr

. Introduction

La résistance aux fractures est un facteur important de santésseuse. Il est actuellement bien connu que l’activité physique aes effets sur le tissu osseux qui vont influencer les propriétésécaniques de l’os. Ces effets dépendent entre autres du type

’activité physique et de l’âge de pratique. Les activités à fort

mpact sont plus efficaces que les activités en apesanteur ou enécharge [1–3]. Ces effets bénéfiques ont été observés sur la den-ité minérale osseuse (DMO) [4], la résistance aux fractures [5,6],

DOI de l’article original : http://dx.doi.org/10.1016/j.jbspin.2012.01.006.� Ne pas utiliser, pour citation, la référence francaise de cet article, mais la réfé-ence anglaise de Joint Bone Spine avec le DOI ci-dessus.∗ Auteur correspondant.

Adresse e-mail : beatrice.ferry@brive.unilim.fr (B. Ferry).

169-8330/$ – see front matter © 2013 Société Française de Rhumatologie. Publié par Elsttp://dx.doi.org/10.1016/j.rhum.2012.11.001

é par absorptiométrie biphotonique (DXA).se de Rhumatologie. Publié par Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés.

le remodelage osseux [7] et les propriétés échographiques de l’os[8]. Certaines études cliniques ont recherché les effets de l’exercicephysique sur la morphologie osseuse en soulignant la capacitéde l’os à adapter sa géométrie, induisant ainsi des modificationsde ses propriétés mécaniques. Ces études ont été faites en utili-sant l’imagerie par résonance magnétique nucléaire (IRM) [9,10],la tomographie quantitative périphérique par ordinateur [11,12]et l’absorptiométrie biphotonique (DXA) [13]. Le DXA est uneméthode indirecte et moins invasive d’évaluation de la géométrieosseuse qui utilise le logiciel Hip Structural Analysis (HSA) [14,15].Avec cet examen, Ferry et al. [16] ont montré que la pratique defootball entraînait des effets positifs sur l’os, en comparaison à lanatation qui entraînait des effets négatifs. Dans cette étude trans-

versale réalisée chez les mêmes patients, les paramètres HSA quireflètent la force osseuse (moment d’inertie, module de section,Buckling Ratio [BR]) étaient en faveur des footballeuses, contraire-ment à ceux des nageuses qui étaient dans les limites inférieures

evier Masson SAS. Tous droits réservés.

2 huma

olctllph

plPpvaitqnsdscqrddsfié[màéhtd

2

2

d(dalnojU(lpdld

2

cmt

moment d’inertie de la section transversale (CSMI, cm4), le modulede section (Z, cm3) et le BR (indice de rigidité de l’os, corrélé aurisque de fracture ; sans dimension).

80 B. Ferry et al. / Revue du r

u sous la normale, témoignant d’une fragilité osseuse. En particu-ier, dans cette étude, la DMO du membre supérieur était inférieurehez les nageuses malgré une masse musculaire plus élevée. Lahéorie décrivant l’unité fonctionnelle os-muscle [17] suggère quea réponse osseuse est partiellement médiée par l’activité muscu-aire. Cependant, il est possible que l’os développe une réponsearadoxale lorsque l’entraînement est réalisé dans des conditionsypogravitationnelles [16,18].

L’âge est un autre facteur important pour l’efficience de l’activitéhysique. La pré-puberté et la puberté sont peut-être les périodes

es plus opportunes à la consolidation du squelette féminin [19,20].ar conséquent, l’exercice physique au cours de la croissanceourrait représenter une prévention primaire contre les effets duieillissement sur l’os. Bien que l’activité physique ait montré unemélioration de la DMO pendant toute la période de croissance,l existe peu d’études qui traitent de ses effets sur la géomé-rie osseuse. Les études d’Alvis et al. [21,22] ont mis en évidenceu’un entraînement d’un an chez des jeunes filles en pré-puberté’influencait pas la structure de hanche évaluée par HSA. On neait pas encore si cette réponse structurale est liée à la périodee croissance ou à la durée des contraintes d’entraînement impo-ées au squelette. De plus, il est admis que la maturation osseusehez les femmes est complète à la fin de l’adolescence [23]. Bienu’il soit généralement admis que le pic de masse osseuse appa-aisse à la fin de la deuxième ou précocement dans la troisièmeécade de vie [24], le gain osseux se réduit drastiquement à l’âgee 16 ans à la fois au rachis lombaire et au col fémoral [23]. Reste àavoir si après le pic de croissance, l’os adolescent peut être modi-é par l’exercice physique. Des études transversales apportent desléments sur l’adaptation à long terme de l’os à l’activité physique3], mais il n’existe pas de donnée concernant la manière dont la

odification de géométrie osseuse peut répondre aux contraintescourt terme pendant l’adolescence. Ainsi, l’objectif de ce travail

tait d’évaluer les modifications des paramètres structuraux à laanche et la DMO après une saison d’entraînement et de compéti-ion de haut niveau chez des footballeuses et des nageuses en fin’adolescence.

. Méthode

.1. Participants

Cinquante-huit filles ont été recrutées de deux centres’entraînement d’élite francais. Vingt-six participantes15,9 ± 2 ans) étaient des nageuses (SWIM) et 32 (16,2 ± 0,7 ans)es footballeuses (SOC). Le groupe des nageuses s’entraînait depuisu moins six ans ; le groupe SOC depuis sept ans. Au début de’étude, toutes les jeunes filles étaient réglées. Les participantese présentaient pas de fracture récente, ni maladie chroniqueu traitement susceptible d’affecter le métabolisme osseux. Leseunes filles ne pratiquaient pas d’autres sports en compétition.n groupe de 15 adolescentes sédentaires appariées selon l’âge

16,3 ± 1,2 ans) constituait le groupe témoin. Pour des raisonsogistiques, nous n’avons pas eu l’opportunité de suivre ce groupeendant un an. Toutes les participantes ont recu une explicatione l’étude. Les formulaires de consentement ont été remplis par

es parents ou leurs tuteurs. L’étude a été approuvée par le Comité’éthique hospitalier.

.2. Saison d’entraînement

Avant d’obtenir l’accord pour entrer dans le programme d’élite,haque nageuse et chaque footballeuse devait subir un examenédical à la recherche d’une contre-indication physique à la pra-

ique de ces sports [25]. L’entraînement de foot était composé

tisme 80 (2013) 279–285

d’environ 225 sessions par an. Il consistait à pratiquer deux heureschaque jour du lundi au vendredi sur une saison de 39 semainesavec jusqu’à 30 matchs par saison. Les nageuses s’entraînaientpendant 260 sessions (10 h/semaine) par an avec une distancemoyenne totale parcourue de 1500 km, en plus des compétitions.

2.3. Consultations

Les nageuses comme les footballeuses ont passé une visite médi-cale en début et en fin de saison. Le groupe contrôle n’a été vu qu’unefois, en début de saison. Les mesures obtenues pour chaque parti-cipante lors de la première visite étaient considérées comme lesvaleurs initiales.

2.4. Détermination anthropométrique

La taille était mesurée avec un stadiomètre standard (HoltainLtd, Crymych, Royaume-Uni), le poids sur une balance spéci-fique (SECA 709, Hambourg, Allemagne). La composition corporelle(masse maigre, masse grasse et pourcentage de masse grasse) aucorps entier et aux différentes régions était mesurée par DXA (DXA,Hologic QDR 4500 series ; Waltham, MA, États-Unis) en suivant lesprocédures standardisées [26,27]. Dans notre laboratoire, les coef-ficients de variation in vivo (CV) pour la DXA étaient de 4,2 % et0,48 % pour la masse grasse et la masse maigre respectivement. Lacomposition du membre inférieur dominant (DLL) a été calculée àpartir du scan corps entier en choisissant une région d’intérêt spé-cifique. Cette région était limitée au niveau supérieur par une lignejoignant le pubis au bord supérieur du grand trochanter. Les limitesmédiale, latérale et inférieure étaient placées de facon à engloberla totalité du membre inférieur.

2.5. Mesures de densité osseuse

Le contenu minéral osseux (CMO, g) et la densité (DMO, g/cm2)ont été évalués par DXA. Les mesures étaient réalisées au corpsentier (WB), au rachis lombaire (L2–L4) et à la hanche dominante(comprenant le col fémoral et la région intertrochantérique). Lareproductibilité évaluée à partir de deux mesures répétées réali-sées à deux semaines d’intervalle, chez trois joueuses, a montréque le CV in vivo était de 1 % au rachis lombaire, 0,8 % et 1,2 % aucol fémoral et au trochanter respectivement et de 2,5 % au corpsentier.

2.6. Analyse structurelle de hanche

Le programme HSA a déjà été décrit en détail [15]. Briève-ment, il utilise la distribution de la masse minérale osseuse autourd’une ligne de pixels correspondant à l’axe de l’os pour calculer lescaractéristiques géométriques des coupes transversales réaliséesà chacune des régions d’intérêt [28]. Les sites analysés sont le colfémoral (NN), la diaphyse fémorale (FS) et la région intertrochan-térique (IT).

Parmi les variables produites par le programme HSA à chaquerégion, nous avons utilisé la largeur périostéale (WIDTH, cm), lasurface de la coupe (CSA, cm2), le diamètre endocortical (ED, cm), le

Afin d’optimiser la reproductibilité et pour obtenir des mesuresles plus précises possibles, la hanche était placée en position neutreet maintenu en l’état grâce à l’utilisation de cales de positionne-ment. Ce protocole est minutieusement décrit par ailleurs [29].

humat

2

qr

2

Islnsl

Hpodednl

da

dSlaiea

qaap

l

3

cr

3

taul(ammmlemp

augmenté (p < 0,001). FS était le site où les changements étaientle plus évidents (Tableau 3, Fig. 1). La CSA avait significativementaugmenté pour les deux groupes avec une amplitude plus élevéedans le groupe SOC (3,17 % vs 2,31 % ; p < 0,05). Après ajustement

B. Ferry et al. / Revue du r

.7. Apport calcique

L’estimation de l’apport calcique journalier a été réalisé par unuestionnaire [30] puis analysé par la diététicienne de notre labo-atoire.

.8. Analyses statistiques

L’analyse statistique a été réalisée avec le logiciel SPSS 18.0 (SPSSnc.). Les valeurs sont présentées en moyennes et écart types (SD)auf cas particuliers. Le test de Shapiro-Wilk a été utilisé pour éva-uer la distribution gaussienne des données. Lorsque la distribution’était pas gaussienne, des tests non paramétriques ont été réali-és, ou bien les données étaient transformées en logarithme avant’évaluation (en cas de design expérimental complexe).

Comme il n’y avait pas de valeurs de référence pour les mesuresSA, les données HSA du groupe témoin (CTL) ont été utiliséesour calculer les Z-scores des groupes SWIM et SOC. Ces scoresnt été comparés entre les groupes SWIM et SOC contre le « zéro »u groupe témoin, avec une analyse de variance univariée (Anova)n début et fin de saison. Les Z-scores ont permis des comparaisonse modifications au cours du temps dans chaque groupe, en pre-ant en compte les valeurs normales. Les résultats sont exprimés à

a fois en valeurs brutes et Z-score.Considérant qu’au niveau des sites osseux classiques, les valeurs

e Z-scores sont bien définis pour population adolescente, nousvons utilisé la base de données fournie par le fabricant.

Une Anova a été utilisée pour comparer en début de saison, lesifférences entre les groupes SWIM, SOC et CTL. Un test post hoc decheffe a été réalisé lorsqu’il y avait une différence statistique entrees groupes. Une Anova à mesures répétées (début vs fin de saison)

été réalisé pour les groupes (SWIM vs SOC) afin de mesurer lesnteractions en fonction du temps. En présence d’une interactionntre les groupes, les modifications liées à l’entraînement ont éténalysées avec un test-t apparié pour chaque groupe.

Pour contrôler les effets de la différence de masse musculaireui pourrait survenir chez les participantes, les données ont étéjustées à la masse maigre du membre inférieur dominant. Unjustement à l’âge a également été effectué afin d’évaluer l’effetotentiel de la croissance.

Les coefficients de corrélation de Pearson ont été calculés entrea masse maigre, la densité osseuse et les paramètres HSA.

. Résultats

Lorsque l’âge était entré comme co-variable, les résultatsoncernant les analyses osseuses n’étaient pas modifiés. Ainsi, lesésultats non ajustés sont présentés ici.

.1. Composition corporelle

Initialement, les trois groupes étaient similaires pour l’âge, laaille et la masse corporelle (Tableau 1). Les groupes SWIM et SOCvaient une masse maigre corporelle plus importante (p < 0,01) etn pourcentage de masse grasse moins important (p < 0,05) que

e groupe CTL. La masse maigre au membre inférieur dominantDLL) était identique pour les trois groupes. L’IMC était cohérentvec les valeurs généralement observées à cet âge. Après huitois d’entraînement, la masse maigre du corps entier n’était pasodifiée chez les SWIM tandis que les SOC présentaient une aug-entation de 5,7 % (p < 0,001), modifiant de manière concomitante

e pourcentage total masse grasse (diminution de 1 % entre débutt fin de saison ; p < 0,05). Le groupe SOC avait un gain de masseaigre plus important au DLL que le groupe SWIM (+5,6 % vs +1,6 % ;< 0,001).

isme 80 (2013) 279–285 281

3.2. Contenu minéral osseux et densité

Pendant la période d’entraînement, la DMO du corps entier et derachis lombaire avait augmenté respectivement de 2,93 % et 1,92 %(p < 0,001) dans le groupe SOC, tandis que ces DMO restaient stableschez les SWIM (Tableau 2). La DMO intertrochantérienne avait aug-menté deux fois plus chez les SOC que chez les SWIM (+3,15 % vs+1, 54 % ; p < 0,01). La DMO au col fémoral était augmentée chez lesSOC (+1,65 % ; p < 0,01) mais n’était pas modifiée chez les SWIM.Les SWIM présentaient une diminution de leur Z-score concernantla DMO au corps entier (−0,21 ; p < 0,005), tandis qu’une augmen-tation était observée chez les SOC dans la même période (+0,40 ;p < 0,001). Des diminutions similaires étaient observées pour le Z-score chez les SWIM au rachis lombaire (−0,12 ; p < 0,05) tandis queles SOC conservaient leurs valeurs initiales. À ce site, la DMO n’étaitpas modifiée chez les SWIM alors qu’elle était améliorée chez lesSOC (p < 0,005).

Pour la hanche totale, le Z-score qui était sous les valeurs nor-males pour les nageuses au début de l’étude n’a pas été modifiéaprès la période d’entraînement. Ce phénomène était égalementobservé chez les SOC, mais avec des valeurs initialement supé-rieures aux valeurs normales.

L’ajustement à la masse maigre du DLL n’a pas modifié lesrésultats statistiques en rapport avec les mesures densitomé-triques classiques, à l’exception de la région intertrochantériqueoù l’interaction entre les groupes n’était plus significative.

3.3. Analyses structurales

3.3.1. Considération anatomiqueIndépendamment du groupe, aucun des paramètres observés à

la section NN n’a évolué pendant la période d’entraînement. Pourla section IT, seule la CSA du groupe SOC avait significativement

Fig. 1. Représentation schématique des modifications géométriques en pourcen-tage à la diaphyse fémorale après huit mois d’entraînement : WIDTH a augmentésignificativement chez les SOC, pas chez les SWIM tandis que ED a diminué chez lesSWIM, pas chez les SOC.

2 humatisme 80 (2013) 279–285

àd

ld

dI

oalnnnfiqds

3

mFaBvglaémmSSg

3

dcl(

Fig. 2. Évolution des paramètres mécaniques à la diaphyse fémorale (FS) exprimésen valeurs absolues (en haut) et en Z-score (en bas) pour le CSMI (cm4), le Z (cm3) et

TC

Id

82 B. Ferry et al. / Revue du r

la masse maigre du DLL, la différence entre les deux groupes aisparu.

La largeur périostéale était significativement augmentée danse groupe SOC (p < 0,01) même après ajustement à la masse maigreu DLL.

Il est intéressant de noter qu’après ajustement à la masse maigreu DLL, aucune interaction entre les groupes n’a été trouvé pour

T CSA et FS CSA.Les modifications des Z-scores entre les groupes SWIM et SOC

nt montré une interaction pour FS CSA et FS WIDTH (p < 0,05). Uneugmentation de CSA a été observée dans les deux groupes. Seule groupe SOC présente un élargissement du diamètre périostéal. Il’y avait pas non plus d’interaction ni d’évolution de FS ED. Concer-ant les Z-scores à la section FS, les SWIM qui avaient des valeursormales de score à ED, WIDTH et CSA, ne présentaient pas de modi-cation après la saison d’entraînement. À l’inverse, le groupe SOC,ui présentait déjà des Z-scores plus élevés que la normale en débute saison, améliore encore ses scores pour CSA et WIDTH en fin deaison.

.3.2. Considération mécaniqueAucun changement n’a été mis en évidence pour les paramètres

écaniques à NN et IT après la saison d’entraînement. Au siteS, des interactions significatives pour les paramètres en rapportvec la force osseuse ont été mises en évidence pour CSMI, Z etR. La Fig. 2 montre pour les paramètres pour le groupe SOC desaleurs des paramètres FS CSMI et FS Z étaient améliorés pour leroupe SOC (respectivement +6,9 % et +4,7 %, p < 0,001). Concernante groupe SWIM, la diminution de BR (–6 % ; p < 0,001) traduit unemélioration (plus le BR est faible, moins le risque de fracture estlevé). Ces résultats n’étaient pas modifiés après ajustement à laasse maigre du DLL. Les résultats exprimés en Z-score (Fig. 2) ontontré une amélioration pour CSMI et Z au site FS pour le groupe

OC (p < 0,001), sans modification pour le groupe SWIM. Le groupeWIM améliorait, lui, le Z-score de FS BR (p < 0,005) tandis que leroupe SOC, ne l’améliorait pas.

.4. Corrélation

Au col fémoral, les modifications de la masse maigre de la jambe

ominante (DLL) ont été significativement corrélées aux modifi-ations de DMO mesurées au trochanter (r = 0,414, p < 0,005), àa région intertrochantérique (r = 0,416, p < 0,005), au col fémoralr = 0,295, p < 0,05) et à la hanche totale (r = 0,476, p < 0,001).

le BR. Le groupe des SWIM est représenté sous forme de bulles, les SOC en couleurunie ; couleur claire pour les valeurs initiales (base) et foncée pour les valeurs à huitmois (post).

ableau 1aractéristiques initiales (en début de saison) des jeunes femmes (pour les trois groupes) et après huit mois d’entraînement (groupes des nageuses et des footballeuses).

Témoins Nageuses Footballeuses Interaction Effet-temps Modificationsgroupe SWIM

Modificationsgroupe SOC

Valeurs initiales(moyenne ± DS)

Valeurs initiales(moyenne ± DS)

Aprèsentraînement(moyenne ± DS)

Valeurs initiales(moyenne ± DS)

Aprèsentraînement(moyenne ± DS)

Âge (années) 16,3 1,2 15,7 1,9 16,3 1,9 16,2 0,7 16,8 0,7 / / / /Taille (cm) 161,4 5,6 164,9 6,9 165,3 7,0 165,0 5,8 165,4 5,9 NS 0,001 0,029 0,0001Poids (kg) 54,4 6,3 56,8 5,9 57,8 6,4 57,1 6,1 59,6 6,0 0,004 0,001 0,007 0,0001IMC (kg/m2) 20,9 1,9 20,9 1,3 21,1 1,6 20,9 1,4 21,8 1,6 0,006 0,0001 0,029 0,0001WB LEAN (kg) 40,3a,b 3,4 45,0 4,4 45,4 4,4 45,0 4,1 47,5 4,4 0,0001 0,0001 NS 0,0001WB FAT (kg) 13,3 4,2 11,8 2,2 12,4 2,8 12,1 3,2 12,1 2,6 NS NS 0,032 NSWB PFAT (%) 24,4a,b 4,9 20,8 2,6 21,3 3,1 21,0 3,9 20,1 3,0 0,006 NS NS 0,014DLL MASS (kg) 10,300 1,300 9,747 1,199 9,972 1,240 10,182 1,206 10,738 1,176 0,003 0,0001 0,004 0,0001DLL LEAN (kg) 6,724 0,671 6,671 0,753 6,781 0,675 7,109 0,716 7,504 0,763 0,0001 0,0001 0,031 0,0001DLL FAT (kg) 3,226 0,956 2,758 0,626 2,867 0,797 2,673 0,720 2,811 0,615 NS 0,004 NS 0,015DLL PFAT (%) 27,0 5,6 28,4 3,7 28,4 4,9 27,2 5,6 26,0 3,9 NS NS NS NS

nteractions, effet en fonction du temps et modifications pour les groupes SWIM (nageuses) et SOC (footballeuses) uniquement. WB : corps entier ; DLL : membre inférieurominant.a Différences initiales entre CTL (groupe témoin) et SWIM.b Différences initiales entre CTL et SOC.

B.Ferryet

al./Revue

durhum

atisme

80(2013)

279–285283

Tableau 2DMO et Z-scores initiaux (pour les trois groupes) et après huit mois d’entraînement (pour les groupes SWIM et SOC).

CTL SWIM SOC Interaction Effet-temps Modificationsgroupe SWIM

Modificationsgroupe SOC

Valeurs initiales(moyenne ± DS)

Valeurs initiales(moyenne ± DS)

Après entraînement(moyenne ± DS)

Valeurs initiales(moyenne ± DS)

Après entraînement(moyenne ± DS)

WB DMO (g/cm2) 1,114 0,068 1,038 0,055 1,036 0,058 1,190 0,074 1,225 0,074 0,0001 0,0001 NS 0,0001LS DMO (g/cm2) 1,076a 0,138 0,912 0,085 0,916 0,077 1,043 0,111 1,063 0,108 0,011 0,0001 NS 0,0001DMO hanche (g/cm2) 1,018a,b 0,076 0,906c 0,058 0,919 0,061 1,121 0,098 1,145 0,099 NS 0,0001 NS 0,0001TROCH DMO (g/cm2) 0,804a,b 0,079 0,698c 0,052 0,703 0,054 0,907 0,093 0,922 0,094 NS 0,001 NS 0,0001INTER DMO (g/cm2) 1,148a,b 0,724 1,043c 0,075 1,059 0,078 1,262 0,117 1,302 0,117 0,008 0,0001 0,024 0,0001NECK DMO (g/cm2) 0,953a 0,106 0,824c 0,070 0,822 0,066 1,012 0,092 1,029 0,088 0,005 0,036 NS 0,001WB Z-score corps entier 0,76 0,96 −0,24 0,80 −0,45 0,82 1,50 0,94 1,90 0,96 0,0001 0,016 0,002 0,0001Z-score rachis lombaire 0,38 0,82 −0,44c 0,84 −0,56 0,75 0,55 1,00 0,60 0,96 0,032 NS 0,011 NSZ-score hanche 0,66a,b 0,68 −0,31c 0,56 −0,20 0,52 1,48 0,84 1,66 0,85 NS 0,0001 NS NSZ-score col fémoral 0,91a 0,92 −0,27c 0,63 −0,26 0,57 1,36 0,82 1,46 0,77 NS NS NS NS

Interactions, effet en fonction du temps et modifications pour les groupes SWIM (nageuses) et SOC (footballeuses) uniquement. WB : corps entier ; LS : rachis lombaire (L1–L4) ; Troch : trochanter ; Inter : région intertrochantérique ;Neck : col fémoral.

a Différences initiales entre CTL (groupe témoin) et SWIM.b Différences initiales entre CTL et SOC.c Différences initiales entre SWIM et SOC.

Tableau 3Modifications, exprimées en valeurs brutes et en Z-scores, pour les paramètres HSA à la diaphyses fémorale (FS), après 8 mois d’entraînement.

Nageuses Footballeuses Interaction Effet-temps Modificationsgroupe SWIM

Modificationsgroupe SOC

Avec ajustement àla masse maigre duDLLValeurs initiales

(moyenne ± DS)Après entraînement(moyenne ± DS)

Valeurs initiales(moyenne ± DS)

Après entraînement(moyenne ± DS)

FS CSA (cm2) 3,72a 0,27 3,81 0,28 4,66 0,54 4,81 0,51 0,039 0,0001 0,0001 0,0001 NSFS WIDTH (cm) 2,73 0,22 2,71 0,21 2,84 0,22 2,87 0,23 0,003 NS NS 0,0050 0,042FS ED (cm) 1,62 0,37 1,55 0,35 1,43 0,34 1,41 0,40 NS 0,021 0,01 NS NSFS CSMI (cm4) 2,68a 0,57 2,66 0,55 3,53 0,88 3,74 0,91 0,0001 0,0001 NS 0,0001 0,004FS Z (cm3) 1,87a 0,25 1,89 0,26 2,38 0,41 2,49 0,40 0,0001 0,0001 NS 0,0001 0,002FS BR 2,64a 0,56 2,48 0,51 2,12 0,37 2,10 0,43 0,014 0,001 0,002 NS 0,018FS CSA (Z-score) −0,92a 0,99 −0,60 1,05 2,60 2,02 3,15 1,92 0,039 0,000 0,000 0,000 /FS WIDTH (Z-score) 0,24 1,24 0,12 1,16 0,85 1,21 1,02 1,29 0,003 NS NS 0,005 /FS ED (Z-score) 0,66 1,53 0,36 1,46 −0,13 1,42 −0,20 1,66 NS 0,02 0,014 NS /FS CSMI (Z-score) −0,00a 1,10 −0,04 1,07 1,65 1,70 2,05 1,77 0,000 0,000 NS 0,000 /FS Z (Z-score) −0,19a 1,05 −0,12 1,07 1,94 1,70 2,36 1,68 0,000 0,000 NS 0,000 /FS BR (Z-score) 1,24a 1,94 0,69 1,77 −0,52 1,28 −0,61 1,50 0,014 0,001 0,002 NS /

DLL : membre inférieur dominant ; surface de la coupe (CSA, cm2), largeur périostéale (WIDTH, cm), diamètre endocortical (ED, cm), moment d’inertie de la section transversale (CSMI, cm4), module de section (Z, cm3) et BucklingRatio (BR).

a Différences initiales entre les groupes SWIM et SOC.

2 huma

Ddc

fia

3

fi7

4

cfaato

sdnmcLet(dlp

éDeqf[ac

pmllp

clalsdémmDlt

84 B. Ferry et al. / Revue du r

Les paramètres HSA n’étaient pas corrélés aux changements deLL. Au niveau de la région intertrochantérique, des modificationse la masse maigre de la jambe dominante étaient corrélées auxhangements de CSA (r = 0,332, p < 0,02).

À la section FS, des modifications de DLL étaient corrélées signi-cativement à CSA (r = 0,435, p < 0,001), CSMI (r = 0,328, p < 0,02) etu module de section, Z (r = 0,365, p < 0,01).

.5. Apport calcique

Le groupe SWIM avait des apports calciques journaliers signi-cativement plus élevés que le groupe SOC (986 ± 347 mg/j vs11 ± 329 mg/j ; p < 0,001).

. Discussion

Ce travail a mis en évidence que l’activité physique en chargeomme peut l’être football, pouvait améliorer la santé osseuse desemmes même à la fin de l’adolescence et jusqu’à la période jeunedulte. L’intérêt de cette étude a surtout été de montrer que cettemélioration ne touchait pas uniquement aux paramètres densi-ométriques mais concernait aussi les paramètres de géométriesseuse.

Sur les sites osseux généralement analysés, il a été décrit que lesports avec contraintes mécaniques et les activités caractérisées pares impacts étaient plus ostéogéniques que ceux réalisés sans oue présentant pas d’impact [1–3]. En accord avec ceci, nous avonsis en évidence que les valeurs de DMO n’étaient pas modifiées

hez les nageuses mais étaient augmentées chez les footballeuses.orsqu’on regarde les Z-scores, ces résultats peuvent montrer unffet potentiellement délétère de l’entraînement intensif en nata-ion sur le tissu osseux. En comparaison au standard de référencebase de données des fabricants), les nageuses présentaient, enébut de saison, des Z-scores situés dans les limites inférieures de

a normale en début de saison. Huit mois d’entraînement n’ont pasermis d’améliorer ces valeurs.

Il a déjà été décrit chez les femmes que l’augmentation de DMOtait plus prononcée pendant la puberté [23]. Après la puberté, laMO du corps entier marque une phase en plateau (après 16 anst/ou 2 ans après les règles). Les mêmes auteurs ont mis en évidenceue les gains de DMO au rachis lombaire, à la hanche et au colémoral n’étaient pas statistiquement significatifs entre 17–20 ans23]. Dans cette étude, toutes les jeunes filles étaient réglées depuisu moins trois ans, ce qui montre que l’exercice physique, sousertaines modalités, peut améliorer la DMO à cet âge.

Durant l’entraînement, toutes les jeunes femmes ont pris duoids avec un gain plus important chez les footballeuses. Cette aug-entation est à associer à l’augmentation de la masse maigre chez

es footballeuses, pas chez les nageuses. Considérant le concept de’unité fonctionnelle « os-muscle », cette masse maigre pourrait enartie expliquer les valeurs de DMO chez les footballeuses.

Dans cette étude, les nageuses avaient un apport journalieralcique, décrit pour influencer la DMO, plus élevé que les footbal-euses. Cela suggère que, chez les sujets non carencés, le calcium

une importance mineure comparé à l’exercice physique dans’amélioration de la masse osseuse. La saison d’entraînement inten-if a généré une augmentation de la masse maigre de la jambeominante dans les deux groupes avec une augmentation pluslevée chez les footballeuses. La corrélation positive entre lesodifications de la masse maigre de la jambe dominante et les

odifications de la DMO à la hanche peut expliquer par les gains deMO observés à chaque site au niveau de la hanche chez les footbal-

euses. L’augmentation observée chez les SWIM était probablementrop faible, expliquant partiellement l’absence d’amélioration du

tisme 80 (2013) 279–285

statut osseux. Cette observation confirme la relation bien documen-tée entre la masse musculaire et la densité osseuse [17,31].

Au-delà de ces réponses globales, l’analyse structurale de lahanche a montré des modifications géométriques spécifiques chezles footballeuses. Cette étude a souligné la sensibilité plus éle-vée de la diaphyse fémorale en comparaison au col fémoral et àla région intertrochantérique. Des interactions ont été trouvées àce site notamment pour le FS CSMI et FS Z, qui étaient augmentésseulement chez les footballeuses. En d’autres termes, les footbal-leuses avaient une rigidité osseuse et une capacité plus élevée àrésister aux forces de flexion. Cette meilleure résistance de l’ospeut être liée à l’augmentation significative de la largeur périos-téale lorsque ED est resté stable pour ce groupe. Forwood et al. [32]ont évoqué que, chez les pré-adolescents, les contraintes en flexionprédominent au col fémoral, expliquant alors que l’os soit straté-giquement « préparé » pour résister aux contraintes en flexion. Ilest possible qu’une réponse identique soit survenue, pour cetteétude, au niveau de la région FS, car les contraintes en flexionliées à l’entraînement de foot sont de manière prédominantes encomparativement aux contraintes en charge. De plus, la région FSest caractérisée par 95 % d’os cortical versus 57 % au col fémoral[33]. Il est possible qu’à la fin de l’adolescence, l’os cortical soit plussensible aux stress que pendant l’enfance où l’os trabéculaire estprincipalement actif. Un changement de sensibilité de la réponsepourrait également expliquer l’augmentation significative de CSAdans les deux groupes (moins chez les nageurs que chez les footbal-leurs). Greene et al. ont suggéré que des exercices de sauts répétésimpliquant des forces de contrainte au sol légères à modérées,n’influencent pas la géométrie osseuse de jeunes filles pré-pubères[34]. Dans une étude récente, Ferry et al. [16] ont montré que de lasurface de section transversale (CSA) étaient au-dessus de la nor-male chez les footballeuses alors qu’elles étaient en dessous desvaleurs normales chez les nageuses. Cette étude a démontré quel’exercice physique pouvait contribuer à augmenter CSA à la fin dela croissance ; l’activité induisant des forces en flexion étant capablede potentialiser cet effet.

Les diamètres périostéal et endostéal (WIDTH et ED) expliquentle CSA. L’absence d’augmentation de WIDTH chez les nageuses estsurprenante parce qu’il a été montré que, à la fin de l’adolescence,l’apposition périostée est toujours active chez les femmes [32].L’absence d’effet-temps significatif signe la fin de la croissance àce site, chez ces sujets. L’exercice est également bien connu pourprovoquer un effet bénéfique sur l’expansion périostée [20]. Lesrésultats de cette étude montrent que la pratique du football estplus efficace que celle de la natation pour modifier la largeursous-périostée. La masse maigre n’était pas responsable de cettedifférence car l’ajustement à la masse maigre de la jambe domi-nante ne modifiait pas la significativité.

Le pic de croissance et l’activité physique conduisent à unepetite augmentation du diamètre endostéal pendant l’enfance etl’adolescence. Cela est dû à l’association de deux procédés : résorp-tion endocorticale, liée à la croissance osseuse, agrandissant lacavité médullaire ; et l’apposition endocorticale de l’os minéral,liée à la charge physique, contractant la cavité médullaire [35].Dans leur étude transversale, Ferry et al. [16] ont décrit que lescontraintes mécaniques induites par la pratique du football ontcertainement joué un rôle dans l’agrandissement de la cavitémédullaire et l’absence de contrainte en compression chez lesnageuses aurait contribué à la résorption endocorticale, ce quiaurait expliqué une cavité médullaire plus grande pour cette popu-lation. Il semblerait que cette explication ne soit pas appropriéepuisque, dans la présente étude, huit mois de nage intensive n’ont

pas généré un agrandissement de la cavité médullaire, avec aucontraire une tendance vers la contraction. De tels résultats sug-gèrent que les deux procédés agissent de la même manière à lafin de la croissance. En accord avec ces observations anatomiques,

humat

Cn

dclsdtulm

sddmse[drdIetaisdp

D

t

R

pvdtNAa

R

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[

[[

[

[

[

[

B. Ferry et al. / Revue du r

SMI et Z sont restés identiques chez les nageurs, malgré un entraî-ement intensif.

Nous suggérons également que la natation pourrait jouer un rôleans l’amélioration des facteurs liés à la résistance osseuse mais ceshangements ne seraient pas observables par DXA. Par exemple,’amélioration des paramètres mécaniques chez les footballeursans aucun changement du BR pourrait être due à la technique’imagerie utilisée qui ne serait pas en mesure de détecter cer-ains effets spécifiques. Ceci pourrait être lié à la difficulté de choisirn seuil de sensibilité suffisant pour identifier entre l’os cortical et

’os trabéculaire [15] lorsque les modifications ne sont pas assezarquées.En conclusion, une saison d’entraînement chez les footballeuses

’est traduite par une amélioration de la géométrie osseuse chezes jeunes filles en fin d’adolescence, alors même que cette périodee croissance est actuellement décrite comme un plateau dans laaturation osseuse. Les modifications géométriques observées ont

ignificativement augmenté les propriétés architecturales de l’ost par conséquent auraient dû augmenter sa résistance à la charge36]. L’absence de changement du BR suggère que l’augmentationes propriétés structurales était insuffisante pour améliorer laésistance à la fracture ou que les valeurs des footballeuses auépart étaient trop élevées pour s’améliorer encore davantage.

nversement, l’absence de changement des propriétés mécaniquesn rapport avec la géométrie osseuse pourrait suggérer que la nata-ion n’est pas en faveur de la santé osseuse. C’est pourquoi unettention particulière doit être portée lorsque l’exercice physiquentensif est réalisé pendant l’enfance ou l’adolescence dans desports sans charge. Ces résultats suggèrent que des niveaux élevés’activité physique en charge à la fin de l’adolescence améliorentrobablement la santé osseuse.

éclaration d’intérêts

Les auteurs déclarent ne pas avoir de conflits d’intérêts en rela-ion avec cet article.

emerciement

Nous remercions les participantes et leurs managers pour leurarticipation à cette étude, ainsi que le Dr Perrine Therre du ser-ice médical de la Fédération francaise de natation pour son aideans le recrutement des jeunes femmes. Ce travail a été subven-ionné par une aide financière de la Fédération francaise de football.ous remercions le professeur Géraldine Naughton de l’Universitéustralienne Catholique pour son aide à la préparation de cetrticle.

éférences

[1] Courteix D, Lespessailles E, Peres SL, et al. Effect of physical training on bonemineral density in prepubertal girls: a comparative study between impact-loading and non-impact-loading sports. Osteoporos Int 1998;8:152–8.

[2] Wilks DC, Winwood K, Gilliver SF, et al. Bone mass and geometry of the tibia andthe radius of master sprinters, middle and long distance runners, race-walkersand sedentary control participants: a pQCT study. Bone 2009;45:91–7.

[3] Pettersson U, Nordstrom P, Alfredson H, et al. Effect of high impact activity onbone mass and size in adolescent females: a comparative study between twodifferent types of sports. Calcif Tissue Int 2000;67:207–14.

[4] Guadalupe-Grau A, Fuentes T, Guerra B, et al. Exercise and bone mass in adults.Sports Med 2009;39:439–68.

[5] Armstrong ME, Spencer EA, Cairns BJ, et al. Body mass index and physical acti-vity in relation to the incidence of hip fracture in postmenopausal women. JBone Miner Res 2011;26:1330–8.

[6] Burt LA, Naughton GA, Greene DA., et al. Non-elite gymnastics par-ticipation is associated with greater bone strength, muscle size,

[

[

isme 80 (2013) 279–285 285

and function in pre- and early pubertal girls. Osteoporos Int 2011,http://dx.doi.org/10.1007/s00198-011-1677-z.

[7] Maimoun L, Sultan C. Effects of physical activity on bone remodeling. Metabo-lism 2011;60:373–88.

[8] Daly RM, Rich PA, Klein R. Influence of high impact loading on ultrasoundbone measurements in children: a cross-sectional report. Calcif Tissue Int1997;60:401–4.

[9] Ducher G, Courteix D, Meme S, et al. Bone geometry in response to long-termtennis playing and its relationship with muscle volume: a quantitative magne-tic resonance imaging study in tennis players. Bone 2005;37:457–66.

10] Ducher G, Bass SL, Saxon L, et al. Effects of repetitive loading on the growth-induced changes in bone mass and cortical bone geometry: a 12-monthstudy in pre/peri- and postmenarcheal tennis players. J Bone Miner Res2011;26:1321–9.

11] Tournis S, Michopoulou E, Fatouros IG, et al. Effect of rhythmic gymnastics onvolumetric bone mineral density and bone geometry in premenarcheal femaleathletes and controls. J Clin Endocrinol Metab 2010;95:2755–62.

12] Liu L, Maruno R, Mashimo T, et al. Effects of physical training on cortical boneat midtibia assessed by peripheral QCT. J Appl Physiol 2003;95:219–24.

13] Nurzenski MK, Briffa NK, Price RI, et al. Geometric indices of bone strength areassociated with physical activity and dietary calcium intake in healthy olderwomen. J Bone Miner Res 2007;22:416–24.

14] Beck TJ, Looker AC, Ruff CB, et al. Structural trends in the aging femoral neckand proximal shaft: analysis of the Third National Health and Nutrition Exa-mination Survey dual-energy X-ray absorptiometry data. J Bone Miner Res2000;15:2297–304.

15] Beck TJ, Ruff CB, Warden KE, et al. Predicting femoral neck strength from bonemineral data. A structural approach. Invest Radiol 1990;25:6–18.

16] Ferry B, Duclos M, Burt L, et al. Bone geometry and strength adaptations to phy-sical constraints inherent in different sports: comparison between elite femalesoccer players and swimmers. J Bone Miner Metab 2011;29:342–51.

17] Schoenau E, Frost HM. The “muscle-bone unit” in children and adolescents.Calcif Tissue Int 2002;70:405–7.

18] Frost HM. Bone’s mechanostat: a 2003 update. Anat Rec A Discov Mol Cell EvolBiol 2003;275:1081–101.

19] Bass S, Pearce G, Bradney M, et al. Exercise before puberty may confer residualbenefits in bone density in adulthood: studies in active prepubertal and retiredfemale gymnasts. J Bone Miner Res 1998;13:500–7.

20] Bass SL, Saxon L, Daly RM, et al. The effect of mechanical loading on the size andshape of bone in pre-, peri-, and postpubertal girls: a study in tennis players. JBone Miner Res 2002;17:2274–80.

21] Alwis G, Linden C, Stenevi-Lundgren S, et al. A one-year exercise interventionprogram in pre-pubertal girls does not influence hip structure. BMC Musculos-kelet Disord 2008;9:9.

22] Alwis G, Linden C, Ahlborg HG, et al. A 2-year school-based exercise programmein pre-pubertal boys induces skeletal benefits in lumbar spine. Acta Paediatr2008;97:1564–71.

23] Theintz G, Buchs B, Rizzoli R, et al. Longitudinal monitoring of bone mass accu-mulation in healthy adolescents: evidence for a marked reduction after 16 yearsof age at the levels of lumbar spine and femoral neck in female subjects. J ClinEndocrinol Metab 1992;75:1060–5.

24] Baxter-Jones AD, Faulkner RA, Forwood MR, et al. Bone mineral accrual from8 to 30 years of age: an estimation of peak bone mass. J Bone Miner Res2011;26:1729–39.

25] Le Gall F, Carling C, Reilly T. Injuries in young elite female soccer players: an8-season prospective study. Am J Sports Med 2008;36:276–84.

26] Haarbo J, Gotfredsen A, Hassager C, et al. Validation of body composition bydual energy X-ray absorptiometry (DEXA). Clin Physiol 1991;11:331–41.

27] Peppler WW, Mazess RB. Total body bone mineral and lean body mass by dual-photon absorptiometry. I. Theory and measurement procedure. Calcif TissueInt 1981;33:353–9.

28] Martin RB, Burr DB. Non-invasive measurement of long bone cross-sectionalmoment of inertia by photon absorptiometry. J Biomech 1984;17:195–201.

29] Bonnick SL. HSA: beyond DMO with DXA. Bone 2007;41:S9–12.30] Fardellone P, Sebert JL, Bouraya M, et al. [Evaluation of the calcium

content of diet by frequential self- questionnaire]. Rev Rhum Mal Osteoartic1991;58:99–103.

31] Schonau E. The development of the skeletal system in children and the influenceof muscular strength. Horm Res 1998;49:27–31.

32] Forwood MR, Bailey DA, Beck TJ, et al. Sexual dimorphism of the femo-ral neck during the adolescent growth spurt: a structural analysis. Bone2004;35:973–81.

33] Bohr H, Schaadt O. Bone mineral content of the femoral neck and shaft: relationbetween cortical and trabecular bone. Calcif Tissue Int 1985;37:340–4.

34] Greene DA, Wiebe PN, Naughton GA. Influence of drop-landing exercises onbone geometry and biomechanical properties in prepubertal girls: a randomi-

zed controlled study. Calcif Tissue Int 2009;85:94–103.

35] Parfitt AM. The two faces of growth: benefits and risks to bone integrity. Osteo-poros Int 1994;4:382–98.

36] Forwood MR. Mechanical effects on the skeleton: are there clinical implica-tions? Osteoporos Int 2001;12:77–83.