reumatoïde artritis en inflammatoire...

50
Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziekten Is inflammatie van de darmmucosa een trigger voor de aanmaak van anti-citrullinated antibodies? Hilde Hop Stage wetenschap Universitair Medisch Centrum Groningen Rijksuniversiteit Groningen Mei 2014

Upload: others

Post on 08-Jun-2020

2 views

Category:

Documents


0 download

TRANSCRIPT

Page 1: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

Reumatoïde Artritis

en

Inflammatoire Darmziekten

Is inflammatie van de darmmucosa een trigger

voor de aanmaak van anti-citrullinated antibodies?

Hilde Hop

Stage wetenschap

Universitair Medisch Centrum Groningen

Rijksuniversiteit Groningen

Mei 2014

Page 2: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-
Page 3: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

Reumatoïde artritis en

inflammatoire darmziekten

Is inflammatie van de darmmucosa een trigger

voor de aanmaak van anti-citrullinated antibodies?

Naam: Hilde Hop

Datum: Mei 2014

Begeleiders: Mevr. Dr. E. Brouwer, Reumatoloog

Dhr. Prof. Dr. G. Dijkstra, MDL-arts

Stage wetenschap

Universitair Medisch Centrum Groningen

Rijksuniversiteit Groningen

Page 4: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-
Page 5: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

3

Inhoudsopgave

INHOUDSOPGAVE _________________________________________________________________________ 3

1 ABSTRACT___________________________________________________________________________ 4

2 SAMENVATTING______________________________________________________________________ 5

3 INLEIDING EN ACHTERGROND ___________________________________________________________ 6

3.1 REUMATOÏDE ARTRITIS ________________________________________________________________ 6

3.2 CITRULLINATIE _____________________________________________________________________ 9

3.3 AANMAAK VAN ACPA _______________________________________________________________ 11

3.4 MUCOSALE INFLAMMATIE ____________________________________________________________ 12

4 VRAAGSTELLING ____________________________________________________________________ 14

4.1 HOOFDVRAAG ____________________________________________________________________ 14

4.2 DEELVRAGEN: ____________________________________________________________________ 14

5 MATERIAAL EN METHODE _____________________________________________________________ 15

5.1 ONDERZOEKSVORM_________________________________________________________________ 15

5.2 DATAVERZAMELING_________________________________________________________________ 15

5.3 INFORMED CONSENT ________________________________________________________________ 16

5.4 STUDIEPOPULATIE __________________________________________________________________ 16

5.5 STUDIEVARIABELEN _________________________________________________________________ 17

5.6 BETROUWBAARHEID DATA ____________________________________________________________ 18

5.7 ACPA- BEPALING __________________________________________________________________ 19

5.8 STATISTISCHE ANALYSES ______________________________________________________________ 20

6 RESULTATEN _______________________________________________________________________ 22

6.1 KENMERKEN VAN UC EN CD- PATIËNTEN __________________________________________________ 22

6.2 ARTRALGIE OP BASELINE ______________________________________________________________ 23

6.3 GETESTE VS. NIET- GETESTE POPULATIE ____________________________________________________ 23

6.4 ACPA- POSITIEVE SAMPLES ___________________________________________________________ 23

6.5 ACPA- POSITIEVE VS. ACPA- NEGATIEVE PATIËNTEN ___________________________________________ 24

6.6 ONTWIKKELING VAN ARTRALGIE _________________________________________________________ 26

7 CONCLUSIES ________________________________________________________________________ 27

7.1 CONCLUSIES MET BETREKKING TOT DEELVRAGEN ______________________________________________ 27

7.2 CONCLUSIE MET BETREKKING TOT DE HOOFDVRAAG ____________________________________________ 27

8 DISCUSSIE __________________________________________________________________________ 28

8.1 SPONDYLARTROPATHIEËN EN REUMATOÏDE ARTRITIS ___________________________________________ 28

8.2 PREVALENTIE GEWRICHTSKLACHTEN ______________________________________________________ 28

8.3 ACPA- TITERWAARDEN ______________________________________________________________ 29

8.4 EIGENSCHAPPEN ACPA- POSITIEVE PATIËNTEN _______________________________________________ 30

8.5 GEWRICHTSKLACHTEN EN ACPA’S _______________________________________________________ 31

8.6 SAMENVATTEND ___________________________________________________________________ 31

9 LITERATUURLIJST ____________________________________________________________________ 33

10 BIJLAGE 1 __________________________________________________________________________ 45

Page 6: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

4

1 Abstract

Introduction: presence of anti-citrullinated peptide antibodies (ACPAs) is very specific for

rheumatoid arthritis (RA). ACPAs can be detected several years before the onset of clinical

symptoms and are thought to have a pathogenic role. It’s unclear where and when the ACPA

production starts. Chronic mucosal inflammation is considered as a potential trigger of

anticitrulline immunity. Moreover, it’s suggested that the gut micro biome is involved in

induction of (auto) immunity.

Citrullinated proteins have been demonstrated in intestinal tissue of patients with

inflammatory bowel diseases (IBD). Furthermore, musculoskeletal manifestations are

frequently seen in IBD patients. However, presence of low levels of ACPAs hasn’t been

studied yet.

Goal: the first goal was to assess the prevalence of low ACPA levels in patients with IBD.

The second goal was to determine which factors contribute to ACPA production. The third

goal was to compare the prevalence and development of joint complications in ACPA

positive and ACPA negative patients

Materials en method: in this study 560 patients were included; 232 had ulcerative colitis

(UC) and 328 had Crohn’s disease (CD). Baseline characteristics were obtained from medical

records. ACPA levels of 397 patients were measured using an anti- CCP enzyme- linked

immunosorbent assay (ELISA). The cut- off value for ACPA was 2 u/mL. Characteristics of

ACPA- positive patients were compared with 1:2 diagnose, sex and age matched ACPA

negative patients. Development of arthritic manifestations in ACPA positive (median follow

up of 16 months) and in ACPA negative patients (median follow up of 24 months) was

evaluated.

Results: ACPA ≥ 2 u/mL was measured in 65 of 397 patients. Maximum level was 13,6

u/mL. The proportion of antibody positivity was higher in CD- patients, although not

significant. There was no significant difference in duration of disease, disease activity,

smoking behavior and medication use among ACPA positive and ACPA negative patients. At

baseline more arthralgia was observed in ACPA- positive patients, although not significant.

During follow up, more cases of new arthralgia and even one case of arthritis were found in

ACPA- negative patients.

Conclusion: the present findings support the hypothesis that inflammation of intestinal

mucosa triggers ACPA- production, but the clinical relevance of the phenomenon is unclear.

Page 7: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

5

2 Samenvatting

Inleiding: aanwezigheid van antilichamen gericht tegen gecitrullineerde eiwitten (ACPA’s) is

zeer specifiek voor reumatoïde artritis (RA). ACPA’s kunnen in de sera van RA- patiënten al

jaren vóór het begin van klinische symptomen worden aangetoond en dragen bij in de

pathogenese. Onduidelijk is waardoor de aanmaak van ACPA’s getriggerd wordt. Mogelijk

ontstaan ACPA’s bij chronische mucosale inflammatie. Er zijn aanwijzingen dat bepaalde

intestinale flora een rol spelen in het ontstaan van (auto) immuniteit.

Bij patiënten met inflammatoire darmziekten (IBD) zijn gecitrullineerde eiwitten aangetoond.

Ook heeft een groot deel van de patiënten gewrichtsklachten. Aanwezigheid van ACPA’s in

lage titerwaarden is echter niet eerder onderzocht.

Doel: Het eerste doel was het aantonen van ACPA’s in lage titerwaarden bij patiënten met

IBD. Het tweede doel was bepalen welke ziekte- en gedragskenmerken van invloed zijn op

ACPA- vorming. Het derde doel was het vergelijken van de prevalentie en ontwikkeling van

gewrichtsklachten in ACPA- positieve en ACPA- negatieve patiënten.

Materiaal en methode: Er werden 560 patiënten geïncludeerd; 232 met colitis ulcerosa (UC)

en 328 met m. Crohn (CD). Baselinegegevens werden uit het elektronisch patiëntendossier

gehaald. In het serum van 397 patiënten zijn ACPA’s gemeten door middel van anti- CCP2

ELISA. Het afkappunt lag bij 2 u/mL. Vervolgens zijn kenmerken van ACPA- positieve

patiënten één op twee vergeleken met diagnose, geslacht en leeftijd gematchte ACPA-

negatieve patiënten. Van ACPA- positieve en – negatieve patiënten is, met een mediane

follow-up tijd van 16 en 24 maanden, ook de ontwikkeling van gewrichtsklachten onderzocht.

Resultaten: In totaal hadden 65 van de 397 IBD- patiënten een ACPA ≥ 2 u/mL, met een

maximale waarde van 13,6 u/mL. ACPA’s werden vaker aangetoond bij CD-patiënten, maar

dit verschil was niet significant. ACPA- positieve patiënten verschilden niet van ACPA-

negatieve patiënten in ziekteduur, ziekteactiviteit, rookgedrag en medicatiegebruik. Artralgie

kwam op baseline vaker voor in de ACPA- positieve groep, maar dit was niet significant.

Tijdens follow-up werd vaker nieuwe artralgie, en zelfs eenmaal artritis, vastgesteld in de

ACPA- negatieve groep.

Conclusie: De resultaten van deze studie bevestigen de hypothese dat inflammatie van de

darmmucosa ACPA- vorming triggert, maar de klinische betekenis ervan is onduidelijk.

Page 8: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

6

3 Inleiding en achtergrond

Aanwezigheid van antilichamen gericht tegen gecitrullineerde eiwitten is zeer specifiek

gebleken voor reumatoïde artritis (RA). Citrullinatie van eiwitten is een fysiologisch proces

dat plaatsvindt in verschillende weefsels. Vooral in de oppervlakkige apoptotische

epitheelcellen van slijmvliezen en de huid bevinden zich veel gecitrullineerde eiwitten. Ook

bij ontstekingsprocessen worden eiwitten gecitrullineerd.

Uniek echter voor RA is de vorming van anti- citrullinated protein antibodies (ACPA’s). Deze

antilichamen lijken een rol te spelen in de etiologie van RA. Onduidelijk is waardoor de

vorming van ACPA’s wordt getriggerd. In deze studie zal worden onderzocht of inflammatie

van de darmmucosa een rol speelt in de ontwikkeling van ACPA’s.

3.1 Reumatoïde artritis

3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto- immuunziekte met een klinisch beeld dat wordt gekenmerkt door een

chronische poly-artritis (1). Hierbij zijn de metacarpofalangeale, proximale interfalangeale en

de metatarsofalangeale gewrichten het meest frequent aangedaan, maar in feite kan elk

synoviaal gewricht betrokken zijn. Van de grote perifere gewrichten betreft het vooral de

knieën en heupen. Daarnaast komen peri-articulaire ontstekingen als een bursitis of een

tenosynovitis zeer regelmatig voor (2,3). Een tenosynovitis van de handflexoren is vrij

specifiek voor RA en treedt vaak al vroeg in het ziekteproces op (4).

Bij RA is er sprake van een systemische inflammatie waarbij, naast de gewrichten, diverse

organen in verschillende mate betrokken kunnen zijn (5,6). Een overzicht hiervan staat in

tabel 1. Deze extra – articulaire manifestaties komen voor bij 17-50% van de chronische RA-

patiënten (6,7). Subcutane noduli hebben hiervan de hoogste prevalentie en zijn typerend voor

RA (8). Hoewel het een relatief mild verschijnsel betreft, is aanwezigheid van noduli

geassocieerd met een verhoogd risico op het ontwikkelen van meer ernstige extra-articulaire

manifestaties als vasculitis of serositis (9).

Aanwezigheid van extra-articulaire manifestaties zorgt voor een stijging van de comorbiditeit

en zelfs mortaliteit (5-7,10,11). Vooral de cardiovasculaire manifestaties lijken bij te dragen

aan een vroegtijdige sterfte (12,13). Hoewel vermoeidheid in de meeste studies niet tot de

extra-articulaire manifestaties wordt gerekend, heeft bijna de helft van de RA- patiënten hier

mee te maken (14,15). Deze vermoeidheidsklachten blijken van grote invloed op de kwaliteit

van leven (16). Aanvankelijk werd verondersteld dat vermoeidheid ontstaat als gevolg van het

inflammatoire proces. Diverse studies hebben echter laten zien dat de vermoeidheid vooral

wordt veroorzaakt door een samenspel van determinanten als pijn, depressie en slapeloosheid

(17,18).

Page 9: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

7

Tabel 1: Extra- articulaire manifestaties bij RA volgens de Malmö- criteria (73). Affected tissue or organ EAM Co-morbidities

Not severe Severe

Skin Nodule Raynaud’s phenomenon

Petechiae,purpura,ulcers,gangrene Cancer

Pulomonary system Bronchiolitis obliterans Organizing pneumonia

Pleuritis Interstitial lung disease

Lung carcinoma

Heart Valvular heart disase Myocarditis Arrhytmias

Pericarditis Coronary vasculitis and aortritis

Hypertension Heart failure Ischemic heart disease

Nervous system None identified Mono/polyneuritis multiplex Central nervous system vasculitis

Depressive syndrome Cervical myelopathya

Eyes Secundary Sjögren syndrome Sicca syndrome

Episcleritis or scleritis Retinal vasculitides

None identified

Hematological system None identified Felty’s syndrome Non- Hodgkin lymphoma Lymphadenopathy Splenomegaly

Kidneys None identified Glomerulonephritis Interstitial nephritis Amyloid deposition

None identified

Bone None identified None identified Osteoporosis

a. Caused by anterior atlanto-axial and subaxial subluxation

3.1.2 Diagnose Bij het stellen van de diagnose RA is lange tijd gebruik gemaakt van de classificatiecriteria

die de American College of Rheumatology (ACR) in 1987 heeft opgesteld (19). Met deze

criteria werd beoogd RA beter te definiëren en zo de onderlinge vergelijkbaarheid van diverse

studies te vergroten (20). Later werden deze classificatiecriteria in de klinische praktijk ook

gebruikt als diagnostische criteria bij mensen met artritis (21,22).

Tabel 2: 1987 ACR- classificatiecirteria (19)

1. Ochtendsstijfheid

2. Artritis van drie of meer gebieden

3. Artritis van de handgewrichten

4. Symmetrische artritis

5. Reumanoduli

6. Positieve reumafactor

Ze zijn hiervoor vandaag de dag echter onvoldoende geschikt (19). Door de komst van

Disease Modifying Anti-Rheumatic Drugs (DMARDs) en de zogenaamde biologicals, zijn

vroege opsporing en interventie van groot belang geworden (23). Gebleken is dat vroegtijdige

medicamenteuze behandeling leidt tot minder radiologische progressie op de lange termijn

(24-27). Een delay van slechts een aantal maanden na het stellen van de diagnose leidt al tot

aanzienlijk meer radiologische schade na een aantal jaar (28).

Deze nieuwe inzichten hebben aanleiding gegeven tot het ontwikkelen van nieuwe

classificatiecriteria, die meer rekening houden met het belang van vroege herkenning en

daarmee vroegtijdige behandeling van RA dan de ACR criteria uit ’78 (29). Een ander groot

verschil tussen de nieuwe en oude criteria is dat de nieuwe criteria ook ACPA als criterium

bevatten.

Page 10: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

8

3.1.3 Diagnostische waarde serummarkers In de criteria van 2010 zijn zowel de reumafactor (RF) als ook de ACPA opgenomen. Over de

diagnostische waarde van beide markers is de afgelopen jaren veel gepubliceerd. Uit een

groot review blijkt dat anti- CCP testen overall een grotere specificiteit hebben bij vroege RA.

Dit lijkt echter maar nauwelijks op te gaan voor patiënten met langer bestaande RA. Ook de

sensitiviteit van beide testen ontloopt elkaar niet veel. Anti- CCP assays hebben bij detectie

van vroege RA dus enig voordeel ten opzichte van RF-testen, maar er is een grote overlap in

diagnostische betrouwbaarheid (30). Bovendien zijn de hoogte van de serumwaarden en de a

priori kans op basis van het klinisch beeld hierop van invloed (31). Men heeft er dan ook voor

gekozen om beide testen op te nemen in de classificatiecriteria van 2010.

De plaats van de testen in het diagnostisch proces is gelijk; indien een van beide testen

positief is, het tevens uitvoeren van de andere test van weinig toegevoegde waarde voor het

stellen van de diagnose (30). Dit is echter wel nuttig bij een negatieve testuitslag. Een deel

van de RA- patiënten is negatief voor de RF en positief voor anti- CCP en andersom (32).

Mogelijk zijn beide serummarkers een reflectie van verschillende auto-immuunprocessen

(30,31). Een seropositieve RA is geassocieerd met een ernstiger ziektebeloop dan een

seronegatieve RA. Dat geldt voor zowel RF als ACPA (33-38).

3.1.4 Reumafactor De reumafactor werd in de jaren ’20 ontdekt als een ‘serumfactor’ die agglutinatie van

gesensitiseerde erythrocyten bevorderd. Het bleek te gaan om een auto-antilichaam gericht

tegen het Fc fragment van immunoglobuline G (IgG). Tientallen jaren later kreeg deze

serumfactor de naam ‘reumafactor’ vanwege de associatie met RA (39). Er zijn zowel IgG,

als IgM, als IgA reumafactoren ontdekt en alle drie zijn klinische relevant (40)(41). De IgM

RF heeft in vergelijking met IgG en IgA echter de hoogste specificiteit en sensitiviteit en

wordt wereldwijd het meest gebruikt in de klinische praktijk (39,42,43).

Reumafactoren zijn niet specifiek voor RA en komen ook bij andere (niet)- reumatische

aandoeningen voor. Reumafactoren kunnen zelfs worden aangetoond bij de gezonde populatie

(44).Daartegenover staat dat 46-50% van de mensen met klinische verschijnselen van

reumatoïde artritis RF- negatief is bij aanvang van de ziekte. Een deel hiervan wordt tijdens

de ziekteduur alsnog seropositief (45-47).

De ontdekking van de reumafactor heeft er aan bijgedragen dat men RA als (auto) -

immuunziekte is gaan zien. Ook kreeg de hypothese dat de ontwikkeling van RA begint met

een interactie tussen een infectieus partikel en het immuunsysteem, opnieuw belangstelling

(39). Maar of RF daadwerkelijk de drijvende kracht is achter de destructieve inflammatie bij

RA wordt in twijfel getrokken (48).

3.1.5 ACPA In de ‘jaren 60 ontdekten twee Nederlanders dat sera van RA- patiënten reageert met een eiwit

rondom de nucleaire regio van epitheelcellen. Onduidelijk bleef om welk eiwit het precies

ging en men sprak van de ‘perinucleaire factor’. Aanwezigheid van de anti- perinucleaire

factor (APF) bleek zeer specifiek voor RA te zijn (49).

Enige tijd later werden de anti-keratine antibodies (AKA’s) ontdekt (50). Opvallend genoeg

reageerden zowel AKA’s als APF met filaggrine. Beide antilichamen moesten dus (deels)

dezelfde structuur hebben en werden gezamenlijk de anti-filaggrin antibodies (AFA’s)

genoemd (51,52). Hun rol in de pathofysiologie van RA bleef echter onduidelijk, aangezien

filaggrine niet in synoviale cellen, nog in chondrocyten werd gevonden (52).

Eind’90 concludeerden Schellekens en collega’s dat het aminozuur citrulline de belangrijkste

antigene component van het eiwit filaggrine is (53). Hierop ontwikkelden de onderzoekers

een nieuwe diagnostische test, gebaseerd op een enzyme- linked immunosorbent assay

(ELISA), waarbij gebruik wordt gemaakt van een gemodificeerde variant van citrulline,

Page 11: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

9

afkomstig van filaggrine. Dit cyclic citrullinated peptide (CCP) wordt door AFA’s

herkend (54).

De anti- CCP ELISA kwam commercieel beschikbaar en is in de loop der jaren uitgegroeid

tot een wereldwijd gebruikte diagnostische test (55). Inmiddels zijn er meer (en betere)

synthetische epitopen ontwikkeld, waardoor de betrouwbaarheid van de ELISA is verbeterd.

Er is een tweede en zelfs een derde generatie commerciële anti- CCP testen op de markt

gekomen. De laatste generatie bevat ook non- cyclic citrulliated peptides. De naam anti- CCP

test voldoet daarmee eigenlijk niet meer. Het is beter om van ACPA – test te spreken (30).

Naast filaggrine, dat de basis vormt voor de anti- CCP (ACPA) testen, zijn er in de loop der

jaren meer gecitrullineerde eiwitten en auto-antistoffen ontdekt. Taylor en collega’s spreken

in hun review van minsten 100 verschillende ACPA’s (55). Bekende voorbeelden zijn

fibrinogeen, vimentin (ook wel Savoie (Sa)- antigeen genoemd) en alfa- enolase (56). Zij

kunnen allen worden gevonden in ontstoken synoviaal weefsel (57). Aanwezigheid van anti-

vimentin antistoffen wordt getest met een anti- mutated citrullinated vimentin (anti- MCV)

assay. Ook deze test is wereldwijd bekend. De sensitiviteit van de anti-MCV test is zelfs

hoger dan de anti-CCP tweede generatie test, maar de specificiteit lager (58).

3.2 Citrullinatie

3.2.1 Fysiologisch proces Citrullinatie is het proces waarbij het aminozuur arginine wordt omgezet in het aminozuur

citrulline. Arginine heeft een positieve lading, maar citrulline is ongeladen. Als gevolg

hiervan kan door citrullinatie de configuratie van een eiwit volledig veranderen en daarmee de

intermoleculaire interacties (57). Dit is schematisch weergegeven in figuur 1.

Arginine is een basaal aminozuur dat bij veel zoogdieren voorkomt. Citrulline wordt niet door

DNA of RNA gecodeerd. Citrulline ontstaat per definitie als gevolg van een post-

translationele modificatie (59). Het optreden van deze modificatie was in de wetenschap al

enige tijd bekend, maar kreeg pas extra aandacht toen er een verband werd gelegd tussen

(overmatige) citrullinatie en de pathofysiologie van verschillende ziekten (60).

Figuur 1: omzetting arginine in citrulline door PAD (57)

Citrullinatie is een fysiologisch verschijnsel en heeft een rol bij de vorming van rigide

structuren als haar en huid (61). Ook vindt citrullinatie plaats bij immuunreacties en apoptose.

Zo lijkt citrullinatie een rol te spelen in het moduleren van de inflammatie. Citrullinatie van

Page 12: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

10

aminozuren in bijvoorbeeld bepaalde chemokinen, zorgt voor een verminderde

chemotactische functie van deze moleculen (62).

Citrullinatie vindt plaats onder invloed van een enzym; het peptidyl arginyl deiminase (PAD).

Er zijn vijf isotypen van PAD bekend, waarvan er vier bij mensen voorkomen. De isotypen

hebben verschillende spreiding over de weefsels (63). PAD2 en PAD4 enzymen zijn

interessant in het kader van RA , omdat hun aanwezigheid is aangetoond in het ontstoken

synoviale membraan (64).

PAD- enzymen worden geactiveerd als er sprake is van een hoge intracellulaire calcium-

concentratie. In een normale, levende cel is hier geen sprake van, maar een hoge

calciumconcentratie wordt wel gevonden tijdens apoptose en necrose (60). Aangezien

citrullinatie ook plaatsvindt bij ‘gezonde’ cellen, worden PAD- enzymen waarschijnlijk ook

op andere manieren geactiveerd (62).

De precieze fysiologische functie en activatie van citrullinatie wordt niet volledig begrepen.

Wel is een toename van citrullinatie in verband gebracht met ziekten van huid, zenuwstelsel

en gewrichten, waaronder RA (61). Uit dierenexperimenten is gebleken dat citrullinatie

plaatsvindt tijdens inflammatie van het synovium (65). Ook bij mensen met RA zijn

gecitrullineerde eiwitten in de synoviale membraan aangetoond (66). Ze worden echter ook

gevonden bij andere vormen van artritis (67). Aanwezigheid van gecitrullineerde eiwitten is

dus niet specifiek voor RA (67,68). RA is wel de enige ziekte waarbij antistoffen tegen

gecitrullineerde eiwitten worden aangemaakt.

3.2.2 Antistoffen tegen gecitrullineerde eiwitten De pathogenese van RA is bijzonder complex. Men is er de laatste jaren van overtuigd

geraakt, dat naast de vele immuuncellen en cytokinen, ook ACPA’s bijdragen aan het

ziekteproces (69). Hiervoor zijn een aantal argumenten te noemen:

(1) ACPA’s kunnen in de sera van RA- patiënten al jaren vóór het begin van klinische

symptomen worden aangetoond (70-72). Ook neemt in de preklinische fase de hoogte van

ACPA- titerwaarden in de loop der jaren toe (72). Bij patiënten met artralgie geeft

aanwezigheid van ACPA’s een groter risico op het ontwikkelen van artritis. Dit risico neemt

toe naarmate de serumwaarden hoger zijn (73).

(2) Een ACPA- positieve RA gaat gepaard met een ernstiger klinisch beloop en meer

radiologische schade vergeleken met een ACPA- negatieve RA (74-77).

(3) Uit dierenexperimenten is gebleken dat ACPA’s een belangrijke factor zijn in de

ontwikkeling van artritis (78). Bij deze experimenten is in hiervoor gevoelige muizen een

auto-immuun artritis opgewekt door immunisatie met collageen type II (CII), een belangrijk

bestanddeel van het gewrichtskraakbeen. De ‘collagen induced arthritis’ (CIA) die hierbij

ontstaat, lijkt histopathologisch op de artritis die wordt gezien bij RA (79). De resultaten van

dergelijke dierenexperimenten ondersteunen de mogelijke rol voor ACPA’s in de

pathogenese.

Zo laten Kuhn en collega’s zien dat bij het opwekken van artritis niet alleen anti- CII

antistoffen, maar ook anti- CCP antistoffen ontstaan (80). Wanneer volgens tolerantie tegen

gecitrullineerde peptiden werd geïnduceerd, trad juist een significante daling op in de ernst

van de CIA. Als daarna weer antilichamen gericht tegen gecitrullineerd fibrinogeen werden

toegevoegd, ontstond opnieuw een heviger artritisbeeld. De onderzoekers concludeerden dan

ook dat er een rol is weggelegd voor ACPA’s in de ontwikkeling van auto-immuun artritis.

Overigens werd in dezelfde (en andere) studie(s) ook aangetoond dat het toedienen van

antilichamen alleen gericht tegen gecitrullineerd fibrinogeen geen artritis veroorzaakt.

Wanneer dit echter werd toegediend op het moment dat er al een laaggradige artritis aanwezig

Page 13: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

11

was, ontstond er een ernstiger artritisbeeld. Mogelijk kunnen ACPA’s geen artritis initiëren,

maar wel verergeren (78,81).

Ook de resultaten van Lundberg en collega’s passen bij deze veronderstelling. Zij lieten zien

dat injectie met gecitrullineerd CII, leidt tot een sneller ontwikkelende en ernstiger

artritisbeeld dan injectie met niet- gecitrullineerd CII (81).

3.2.3 ACPA- positieve en ACPA- negatieve ziekte Het bewijs voor een rol voor ACPA’s in de pathogenese van RA, heeft er toe geleid dat men

ACPA- positieve en ACPA- negatieve RA als verschillende subtypen van dezelfde ziekte is

gaan gezien. Er wordt verondersteld dat deze subtypen een verschillende etiologie hebben. Dit

idee wordt bevestigd door een verschil in risicofactoren (78).

De belangrijkste genetische risicofactor voor RA is aanwezigheid van Human Leukocyte

Antigen (HLA) DRB1 klasse II allelen die coderen voor peptiden met een bepaalde

aminozuurfrequentie, het zogenaamde shared epitope (SE). Gebleken is dat dit verhoogde

risico alleen geld voor ACPA- positieve RA. Er werd geen associatie gevonden tussen deze

genetische risicofactor en ACPA- negatieve RA (82-84).

Ook een andere belangrijke genetische risicofactor, namelijk aanwezigheid van bepaalde

protein tyrosine phosphatase genen (PTPN22), verhoogt alleen het risico op ACPA- positieve

RA (85). Tevens blijkt dat roken, de best onderzochte ‘environmental’ risicofactor voor het

ontwikkelen van RA, alleen het risico op ACPA- positieve RA verhoogt.

(86-88). Sterker nog: blootstelling aan rook is geassocieerd met ACPA- positieve RA alleen

bij HLA- DRB1 SE positieve patiënten (84,89). Mogelijk geeft een interactie tussen de

genoemde genetische en environmental risicofactoren aanleiding tot ACPA-vorming (84,85).

3.3 Aanmaak van ACPA

3.3.1 Ontwikkeling van ACPA- positieve RA Zoals eerder is vermeld is citrullinatie een fysiologisch en veelvoorkomend proces. Het wordt

gezien bij zowel gezonde als zieke individuen. Waarom bij RA immuunreacties ontstaan

tegen gecitrullineerde eiwitten is nog grotendeels onduidelijk. De vraag ‘Wat triggert de

aanmaak van ACPA’s?’ houdt de wetenschap al enkele jaren bezig. Klareskog en collega’s

beschrijven in hun review drie mogelijk stappen in de ontwikkeling van ACPA- positieve RA

(78).

(1) Stap één is het optreden van citrullinatie van endogene eiwitten, onder invloed van PAD-

enzymen, op plekken van inflammatie en apoptose. Vervolgens kan, in daarvoor (genetisch)

gevoelige individuen, een ‘tolerantiebreak’ optreden en antistoffen tegen deze eiwitten

worden gevormd. Als mogelijke plaats van citrullinatie wordt de longen genoemd, vanwege

het inflammatoire effect van roken. Maar ook een infectie zou een aanleiding kunnen vormen.

De veroorzaker van periodonitis, de bacterie porphyromonas gingivalis, wordt door de auteurs

speciaal vermeld, omdat deze bacterieel PAD bevat. Deze mondziekte heeft veel kenmerken

gemeenschappelijk met RA en is daarom in deze context bijzonder interessant.

(2) Bij stap twee gaan de auteurs in op de vraag waarom zich een artritis ontwikkeld. Immers

aanwezigheid van ACPA’s zorgt op zichzelf niet voor synovitis. Ze veronderstellen daarom

dat een ‘unspecific second strike’ zorgt voor een milde inflammatie van het gewricht.

Voorbeelden zijn een trauma of een postinfectieus event. Hierbij ontstaan gecitrullineerde

eiwitten, waaraan vervolgens de elders ontstane auto-antilichamen binden.

(3) Dit leidt tot een verergering van de reeds bestaande artritis en tot een chronische

ontsteking, zoals Klareskog en collega’s in stap drie beschrijven .

Page 14: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

12

Het idee dat ACPA- vorming elders wordt getriggerd, is niet nieuw. Schellekens en collega’s

benoemden dit al in 1998, toen zij ontdekten dat de APF en AKA’s reageren met het eiwit

filaggrine, met citrulline als belangrijkste antigene component. Het was de onderzoekers

volstrekt onduidelijk hoe filaggrine aan het immuunsysteem kon worden aangeboden. Het

eiwit was nooit in andere cellen gevonden, dan in de bovenste laag van de epidermis. Ze

veronderstelden daarom dat de auto- antilichamen elders worden aangemaakt, tijdens

celschade of apoptose, en kruisreageren met filaggrine (53).

3.3.2 Bron van ACPA-vorming Naast de longen, worden ook de mond- en darmmucosa in de literatuur als mogelijke bron

van ACPA- vorming genoemd. De heeft enerzijds te maken met de ontdekking van de eerste

auto-antilichamen op mucosa van de wang en oesophagus en het aantonen van anti- CCP IgA

antilichamen in de pre-klinische fase (49,50,90). Anderzijds is de laatste jaren steeds meer

bewijs voor een rol voor orale of gastro-intestinale bacteriën in de ontwikkeling van zowel het

immuunsysteem, als auto-immuunziekten (91).

De mondholte en het maagdarmkanaal worden gekoloniseerd door ongeveer duizend

verschillende soorten bacteriën. Er is op dit niveau een unieke, directe interactie tussen micro-

organismen en het menselijk afweersysteem (92,93). Deze interactie is van groot belang voor

het ‘vormen’ van het immuunsysteem, zoals is gebleken uit dierexperimenten. Bij inductie

van artritis bij ratten ontstaat er een ernstiger beeld als zij opgroeiden in een steriele

omgeving, dan wanneer de ratten opgroeien in een normale omgeving (94) . Waarschijnlijk

zijn commensalen nodig voor het moduleren van de immuunrespons en het handhaven van

immunologische homeostase (92).

Van inflammatory bowel diseases (IBD) en (andere) auto-immuunziekten wordt gedacht dat

zij ontstaan door een verstoring van de samenstelling van de intestinale flora. Dat wil zeggen:

een disbalans tussen symbiotische en pathogene bacteriën, waarbij een pro-inflammatoire

immuunrespons ontstaat (95). Bij ratten is namelijk gebleken dat introductie van sommige

enterobacteriën een beschermend effect had op de ontwikkeling van artritis in verder ‘germ-

free’ ratten, terwijl introductie van andere soorten enterobacteriën juist een pro-artritogeen

effect had (96). Ook ontwikkelde zich spontaan een auto- immuun T- cel gemedieerde artritis

bij genetisch gemanipuleerde muizen met een deficiëntie van interleukine- 1 receptor

antagonisten. Dit gebeurde echter niet als de muizen opgroeien in een steriele omgeving (97).

Kortom: er is in de literatuur bewijs dat orale en intestinale microbiële flora een rol spelen

danwel de drijfveer zijn achter (auto)immuniteit (91). Dat maakt de mond- en darmmucosa

verdacht als mogelijke plaats van ACPA-vorming.

3.4 Mucosale inflammatie

3.4.1 Orale mucosa Naar aanwijzingen voor ACPA- vorming in de mondholte zijn al enkele studies gedaan. Met

name parodontitis is het focus van onderzoek. Parodontitis is een chronische ontsteking als

gevolg van een bacteriële infectie, waarbij aantasting van het tandvlees ontstaat, met in een

laat stadium uitbreiding naar het kaakbot. Parodontitis ontstaat als gevolg van kolonisatie met

pathogene bacteriën, waaronder de porphyromonas gingivalis (98). Bij mensen met RA komt

parodontitis vaker voor dan bij controles zonder RA en andersom; mensen met parodontitis

hebben mogelijk een groter risico op RA (99-102). Daarbij is de ernst van parodontitis

gerelateerd aan de ernst van de RA (103).

Er zijn studies waaruit is gebleken dat een verhoogde anti- p.gingivalis antilichaam titer is

geassocieerd met een hoogde serumconcentratie van ACPA’s bij RA- patiënten (98,104). Dit

gegeven bewijst geen causale relatie, maar heeft wel bijdragen aan de hypothese dat

parodontitis aanzet tot ACPA- vorming (105). Bovendien wordt deze hypothese versterkt

Page 15: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

13

door andere interessante studieresultaten. Zo leidt parodontale behandeling tot vermindering

van klinische RA- ziekteactiviteit en worden meer gecitrullineerde eiwitten gevonden in

parodontaal weefsel met parodontitis dan zonder (105,106). Tenslotte is p. gingivalis de enige

bacterie waarvan we weten dat het een PAD- enzym heeft. Mogelijk leidt kolonisatie met p.

gingivalis tot citrullinatie van het parodontium (61)

3.4.2 Darmmucosa: focus van het huidige onderzoek De eerder besproken rol van intestinale microben in (auto)-immuniteit en de aanwijzingen

voor parodontitis als bron van ACPA- vorming, vormden aanleiding om ons in de huidige

studie te richtten op de darmmucosa. Wellicht is (ook) inflammatie van de darmmucosa een

trigger voor ACPA- vorming.

Inflammatoire darmziekten (IBD) omvat twee hoofdvormen: de ziekte van Crohn (CD) en

colitis ulcerosa (UC). Bij de eerst genoemde is sprake van een transmurale ontsteking, waarbij

elke plaats van de tractus digestivus kan zijn aangedaan. Bij UC is er sprake van een diffuse,

oppervlakkige ontsteking distaal van het rectum (107).

IBD zijn sterk geassocieerd met spondylartropathieën (SpA). SpA is een groep auto-

inflammatoire aandoeningen van het axiale skelet en/of de perifere gewrichten met een

klinische en genetische overlap met IBD. Daarnaast komen bij IBD- patiënten regelmatig

gewrichtsklachten voor die moeilijk te duiden zijn. Er is pijn in het gewricht zonder roodheid

of zwelling; artralgie. In de literatuur worden cijfers genoemd variërend van 8-17% (108-

110). Voor het optreden van zowel darm- als gewrichtsklachten is tot op heden geen

verklaring.

IBD- patiënten met SpA of artralgie zijn vaak negatief gebleken voor vele ACPA’s gemeten

in routinetesten voor RA. Hierbij geldt echter dat de afkapwaarde voor het positief zijn van de

ACPA- bepaling hoog ligt. De afkapwaarde is bepaald op basis van ACPA- spiegels in

gediagnosticeerde RA- patiënten. Er zijn enkele studies die laten zien dat er antilichamen

tegen MCV en heatshockprotein-65 (anti- hsp65) worden gevonden bij IBD- patiënten met

ankyloserende spondylitis (AS), maar het bewijs is beperkt (111,112).

Daarnaast is gebleken dat het vóórkomen van anti-CCP2 en anti-MCV antilichamen niet

verschilt tussen patiënten met IBD gerelateerde artritis en gezonde controles. Ook werd er

geen verschil gevonden in anti- CCP waarden bij IBD- patiënten mét artritis en IBD-

patiënten zonder artritis (113-115).

In de genoemde studies werd echter een diagnostische afkappunt gehanteerd voor het al dan

niet aanwezig zijn van ACPA’s. Mogelijk zijn er wel ACPA’s aan te tonen in lage

titerwaarden. Immers; ACPA- levels lopen in de preklinische fase van RA langzaam op (72).

Ook zijn er aanwijzingen dat artralgie bij een deel van mensen een laat stadium

vertegenwoordigt in de preklinische ontwikkeling van RA (73,116).

Tenslotte zijn bij IBD- patiënten anti- neutrophil cytoplasmic antibodies (ANCA’s ) en anti-

saccharomyces cerevisiae antibodies (ASCA’s) aangetoond. ANCA’s overwegend bij UC- en

ASCA overwegend bij CD- patiënten (117). Mogelijk geeft de mucosale inflammatie

aanleiding tot de vorming van meerdere auto-antistoffen. Of zijn de antistoffen een reflectie

van het feit dat IBD een auto-immuunziekte is.

In de huidige studie is dan ook onderzocht of ACPA’s in lage titerwaarden zijn aan te tonen

bij IBD- patiënten, waarbij tevens gewrichtsklachten zijn meegenomen. Dit is bij mijn weten

niet eerder gedaan. Ook is het onderscheid tussen artritis en artralgie en de ontwikkeling van

klachten tijdens follow-up uniek.

Page 16: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

14

4 Vraagstelling

4.1 Hoofdvraag

Leidt inflammatie van de darmmucosa tot de ontwikkeling van ACPA’s?

4.2 Deelvragen:

1. Wat is de prevalentie van artralgie en artritis bij patiënten met IBD in het algemeen?

2. Kunnen ACPA’s bij patiënten met IBD worden aangetoond?

3. Verschillen ACPA- positieve patiënten met IBD van ACPA- negatieve patiënten met

IBD in persoons- danwel ziekte- danwel gedragskenmerken? Op basis van de literatuur

zal worden vastgesteld welke kenmerken in dit kader interessant zijn.

4. Verschillen ACPA- positieve patiënten met IBD van ACPA- negatieve patiënten met

IBD in prevalentie of ontwikkeling van gewrichtsklachten?

Page 17: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

15

5 Materiaal en methode

5.1 Onderzoeksvorm

Het betreft een cross-sectioneel onderzoek waarbij gebruik is gemaakt van de klinische

gegevens en sera die door de afdeling maagdarmlever – ziekten in het UMCG zijn verzameld

in het kader van het Parelsnoerinitiatief (PSI). Naast data-verzameling zijn ACPA- bepalingen

met patiëntensera uitgevoerd.

5.2 Dataverzameling

5.2.1 Parelsnoerinstituut Het PSI is in 2007 opgericht als een gezamenlijk project van alle universitaire ziekenhuizen in

Nederland, waarbij op landelijk niveau klinische data en biomaterialen worden verzameld en

gedeeld. Het doel hiervan:‘improving health by sharing science’(201). Het PSI richt zich

momenteel op veertien verschillende ziektebeelden; de zogenoemde ‘parels’. IBD en RA zijn

hier voorbeelden van.

Vanuit de deelnemende ziekenhuizen worden relevante gegevens verzameld en wordt een

kopie van de geanonimiseerde data naar een centrale databank van het PSI verzonden.

Biomaterialen worden in de ziekenhuizen zelf opgeslagen en voor research eventueel naar

andere ziekenhuizen verstuurd

5.2.2 Ziekenhuis Informatie Centrum Binnen het specialisme maagdarmlever – ziekten in het UMCG wordt informatie van IBD-

patiënten vastgelegd in een elektronisch patiëntendossier: de applicatie Ziekenhuis Informatie

Centrum (ZIC). Het ZIC is dusdanig ontwikkeld dat data gemakkelijk beschikbaar zijn voor

research.

Een consultformulier in het ZIC heeft een vaste opbouw, waardoor tijdens een consult door

elke arts vrijwel dezelfde informatie wordt verkregen. Per item komt een vragenlijst in beeld,

waarbij de arts eenvoudig een van de keuzeopties kan aanklikken. Een voorbeeld hiervan is te

zien in figuur 2.

Er worden vragen gesteld in het kader van het PSI, eventueel uitgebreid met vragen voor

eigen onderzoek binnen het UMCG. Gewrichtsklachten worden in het ZIC bijvoorbeeld

uitvoeriger uitgevraagd dan in het kader van PSI nodig is.

5.2.3 Retrieval Suite De klinische gegevens gebruikt in deze studie, zijn deels door middel van softwareprogramma

‘Retrieval Suite’ en deels handmatig uit het ZIC gehaald.

Page 18: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

16

Figuur 2: voorbeeld consultformulier in het ZIC

5.3 Informed Consent

De informed consent procedure verliep volgens het PSI – protocol. Door het PSI is bepaald

dat deelnemende ziekenhuizen de lokaal verzamelde informatie en biomaterialen ook voor

eigen onderzoek mogen gebruiken, mits daarvoor apart toestemming door de patiënt is

gegeven. In deze studie is gebruikt gemaakt klinische gegevens en sera bestemd voor eigen

onderzoek in het UMCG.

5.4 Studiepopulatie

In januari 2014 waren er van 938 patiënten gegevens beschikbaar in het ZIC. Hiervan

voldeden 560 patiënten aan de volgende criteria:

Inclusiecriteria:

- Geïncludeerd in het parelonderzoek.

- Toestemming voor tevens lokaal (UMCG) gebruik van klinische gegevens en

biomateriaal.

- Diagnose UC of CD is gesteld.

- Serum beschikbaar voor lokaal onderzoek.

Exclusiecriteria:

- Darminflammatie waarbij onderscheid tussen UC en CD niet maken is.

- Diagnose is gesteld, maar wordt betwijfeld.

- Bekend met de diagnose reumatoïde artritis.

Page 19: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

17

5.5 Studievariabelen

Op basis van de literatuur, is in overleg met beide begeleiders bepaald welke variabelen

interessant zijn in de huidige studie. Een overzicht van de definities van de variabelen, zoals

is gehanteerd door de MDL- artsen, is te vinden in bijlage 1.

Het betreft de volgende variabelen:

Persoonskenmerken:

- Leeftijd

- Geslacht

- Afkomst

- BMI

Ziektekenmerken:

- Diagnose

- Ziekteduur (diagnose - serumafgifte)

- Klinische ziekteactiviteit op basis van de Harvey Bradshaw Index (HBI) of Simple

Clinical Colitis Activity Index (SCCAI)

- Ziekteactiviteit op basis van serumparameters: C- reactief proteïne (CRP) /

erytrocytbezinkingssnelheid (BSE)/ leukocyten- aantal / calprotectine.

- Aanwezigheid van anti- neutrophilcytoplasmicantibodies (ANCA’s) / anti-

saccharomycescerevisiaeantibodies (ASCA’s).

- Ziektelokalisatie op basis van de montrealclassificatie

- Resectie

- Medicatiegebruik: mesalazine / steroïden / immunosuppressiva / TNF- alfa-

antagonisten

Gedragskenmerken:

- Rookgewoonten

Articulaire manifestaties:

- Artralgie

- Enthesitis

- Akyloserende spondylitis

- Inflammatoire rugpijn

- Dactylitis

- Perifere artritis: type 1 of 2

Extra- articulaire manifestaties

- Parodontitis

5.5.1 Tijdspad Het consult waarop serum voor onderzoek in het UMCG is afgestaan geldt in deze studie als

baseline. De klinische gegevens van dit ‘baseline-consult’ zijn meegenomen in de analyses.

Alleen voor diagnose geldt dat er is uitgegaan van de diagnose zoals gesteld in het laatste

beschikbare consult.

Page 20: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

18

Van de articulaire manifestaties is tevens de voorgeschiedenis en voor een deel van de

studiepopulatie ook de ontwikkeling tijdens follow-up meegenomen. Figuur 3 geeft hier een

overzicht van.

Figuur 3: overzicht tijdspad dataverzameling Alle geïncludeerde

patiënten

Voorgeschiedenis:

Articulaire manifestaties

Alle geïncludeerde patiënten

Baseline (serumafgifte):

Persoons- gedrags- en ziektekenmerken

ACPA+ groep en controles

Follow-up:

Articulaire manifestaties

Patiëntenzorg

5.5.2 Missing values Indien een studievariabele in een ander consult dan het consult van serumafgifte werd

uitgevraagd danwel gemeten, werd deze ingevoerd als missing value. Voor BMI geldt dat een

verschil tussen bepaling van het BMI en afgifte van het serum tot één maand werd

geaccepteerd.

5.6 Betrouwbaarheid data

5.6.1 Steekproef Indien bij de dataverzameling gebruik is gemaakt van Retrieval Suite, zijn deze gegevens

steekproefsgewijs op juistheid gecontroleerd. Hierbij werd minstens 10% van de cases

nagetrokken. Wanneer er in de steekproef fouten werd geconstateerd, zijn vervolgens alle

cases handmatig opnieuw ingevoerd.

5.6.2 Notering in patiëntendossier Indien door de MDL- artsen op enig moment in het ZIC werd genoteerd dat er sprake was van

een articulaire manifestatie, is gecontroleerd of dit werd ondersteund door:

- Noties van bevindingen bij aanvullende anamnese of lichamelijk onderzoek

- Of: aanwezigheid van reumatologie - brieven in poliplus

Indien hiervan sprake was, werden de gegevens als betrouwbaar en dus bruikbaar beschouwd.

In de praktijk bleek helaas dat alleen artralgie zorgvuldig door MDL- artsen werd genoteerd.

De gegevens van de overige gewrichtsklachten waren onbetrouwbaar door:

- Gebrek aan aanvullende notities over bevindingen bij onderzoek van het betreffende

gewricht. Er werd bijvoorbeeld een artritis genoteerd, terwijl bij anamnese of

lichamelijk onderzoek hierover niets werd vermeld.

- Onjuist gebruik van terminologie. Ter voorbeeld: MDL-artsen constateerden een

enthesitis, terwijl reumatologen in hun brieven schreven over een enthesiopathie.

- Onjuiste notering van de datum.

- Het niet wijzingen van reeds eerder ingevoerde gegevens.

In overleg met Prof. Dr. G. Dijkstra is daarom het volgende besloten:

- Aanwezigheid van artralgie in voorgeschiedenis, baseline en follow-up was

betrouwbaar

- Van de overige gewrichtsklachten kon alleen aan de hand van reumatologie- brieven

worden vastgesteld of hiervan in de voorgeschiedenis sprake is.

Page 21: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

19

Daarnaast zal naar aanleiding van deze studie worden nagedacht over verbetering van de

betrouwbaarheid van de gegevens. Wellicht zijn de instructies niet duidelijk genoeg (zie

bijlage 1) of is de manier van gegevens-invoer gevoelig voor fouten.

5.6.3 Artritis type 1 of 2 Alleen binnen de MDL- geneeskunde wordt van artritis type 1 en artritis type 2 gesproken.

Reumatologen hanteren een dergelijke indeling niet. In deze studie is dan ook alleen uit

gegaan van ‘artritis’, zonder nadere classificatie.

5.6.4 Parodontitis Aanwezigheid van parodontis of bloedend tandvlees en loszittende tanden bleek onvoldoende

uitgevraagd door MDL- artsen en is derhalve niet meegenomen in de analyse.

5.6.5 Calprotectine, ANCA en ASCA Het calprotectine was slechts van een klein aantal patiënten beschikbaar op baseline. Bepaling

van ANCA- of ASCA titerwaarden behoort niet tot het standaard lab- onderzoek. Er waren

dan ook onvoldoende uitslagen bekend om dit mee te nemen in de analyse.

5.7 ACPA- bepaling

Anti- CCP bepalingen zijn uitgevoerd met de ‘ImmunoscanCCplustest kit’ van fabrikant

‘Eurodiagnostica’. Het betreft een enzyme – linked immunosorbent assay (ELISA) voor de

bepaling van IgG antilichamen tegen gecitrullineerde eiwitten in humaan serum (118). De test

is bedoeld als diagnostisch hulpmiddel, waarbij onderscheid wordt gemaakt tussen patiënten

mét (positieve samples) en zonder RA (negatieve samples). Bij de semi- kwantitatieve

bepalingen verloopt de standaardcurve van deze kit in een range van 25-3200 u/mL. In deze

studie zijn kleine aanpassingen gedaan om ook lage titerwaarden te kunnen meten.

5.7.1 Samples: De sera waren in het MDL- laboratorium opgeslagen bij -80 °C. Enkele uren voor de analyse

werden de sera uit de vriezer gehaald. De ontdooide sera werden 1:10 (standaardprotocol

1:50) verdund met de bijgeleverde ‘dilution buffer’ uit de kit. Alle reagens uit de kit waren bij

gebruik op kamertemperatuur.

5.7.2 Mircrotitreplate Er werd 100 µL verdund serum op de gecoate plaat aangebracht. Er was per plaat ruimte voor

82 samples. De overige 14 wells zijn gevuld met 100 µL van de volgende ijkpunten en

controles:

- 1600 u/mL

- 800 u/mL

- 400 u/mL

- 200 u/mL

- 100u/mL

- 50u/mL

- 24u/mL

- 12,5u/mL

- 6,25u/mL

- 3,125u/mL

- 1,563 u/mL

- Referentie controle (dilution buffer)

- Positieve controle (180-340 U/mL)

- Negatieve controle

De ijkpunten zijn verkregen door de vijf standaard geleverde oplossingen van 3200 800, 200,

50 en 25 µmL te verdunnen. De sera, ijkpunten en controles werden binnen 15 minuten

aangebracht. Hierna volgende 60 minuten incubatietijd op de trilplaat bij kamertemperatuur.

Page 22: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

20

5.7.3 Standaard protocol Het verdere verloop was volgens het standaard protocol van de fabrikant:

- Na de incubatietijd werden vloeistoffen van de gecoate plaat verwijderd en volgde een

was- procedure volgens voorschrift.

- Er werd 100 µL van het standaard geleverde conjugaat op de 96 wells aangebracht,

met een incubatietijd van 30 minuten.

- Er volgde een tweede was- procedure, waarna 100 µL van het standaard geleverde

substraat in elke well werd gepipetteerd, met opnieuw een incubatietijd van 30

minuten.

- Vervolgens werd 100 µL van het bijgeleverde ‘stop solution’ aan de wells

toegevoegd. Hierna zijn de resultaten binnen 10 minuten afgelezen bij 450 nm.

5.7.4 Interpretatie Bij bepalingen volgens standaardprotocol ligt het diagnostisch afkappunt bij 25 u/mL. In deze

studie zijn titerwaarden ≥ 2 u/mL als positief beschouwd.

5.7.5 Randomisatie De sera van patiënten met colitis ulcerosa zijn als eerst getest, gevolgd door crohn-patiënten

zonder resectie in de voorgeschiedenis. Dit vanwege het synchroon werken met een andere

student die uit dezelfde IBD- populatie, juist sera van CD- patiënten met een ileumresectie in

de voorgeschiedenis nodig had voor analyse. Bij de laatste bepalingen zijn alle samples die de

student inmiddels had gebruikt van hem overgenomen.

De anti- CCP bepalingen zijn verder uitgevoerd zonder kennis over andere klinische

informatie, waaronder aanwezigheid van gewrichtsklachten.

5.8 Statistische analyses

In totaal zijn 397 sera getest op aanwezigheid van ACPA’s. Op basis van tussentijdse

analyses leek het testen van alle beschikbare sera niet zinvol.

De groep met ACPA- positieve sera (≥ 2 u/mL) zijn vervolgens één op twee vergeleken met

diagnose, geslacht en leeftijd gematchte ACPA – negatieve controles (< 2 u/mL). Figuur 4

geeft hiervan een overzicht.

Groepen zijn met elkaar vergeleken door statistische analyses in SPSS versie 21. Data werden

als normaal verdeeld beschouwd als:

- Mediaan en gemiddelde ongeveer gelijk aan elkaar waren.

- Gemiddelde ± twee maal SD ongeveer gelijk was aan de minimale en maximale

waarde.

- In het histogram een normaalcurve te tekenen was.

- Data redelijk op de P-P-plot lagen.

Page 23: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

21

938

560

Geen ACPA-bepalingen:

163

ACPA- bepalingen: 397 (227 UC; 170 CD)

ACPA-positief:65

ACPA- negatieve controles130

In- en exlusiecriteria

Figuur 4: overzicht aantal geïncludeerde patiënten en uitgevoerde ACPA- bepalingen

ACPA: anti-citrullinated protein antibody ACPA- positief is ≥2 u/mL en ACPA- negatief ≤ 2 u/mL.

Resultaten die in dit verslag worden gepresenteerd als gemiddelde ± SD, zijn op significantie

getest door middel van de Student T- test. Variabelen zichtbaar als aantallen (%) met de Chi-

Square test of; bij kleine aantallen de Fisher Exact test. Resultaten zichtbaar als mediaan

(interkwartielafstand) zijn op significantie getoetst met de Mann-Whitney U-test. Er zijn geen

p-waarden berekend bij te kleine of gelijke aantallen. Het significantieniveau α is 0,05.

Page 24: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

22

6 Resultaten

6.1 Kenmerken van UC en CD- patiënten

Een overzicht van de kenmerken van alle geïncludeerde patiënten en een vergelijking tussen

de UC- en CD- patiënten is te zien in tabel 3. De onderzoekspopulatie bestond voornamelijk

uit mensen van Nederlandse afkomst. Minder dan 10% werd vertegenwoordigt door Turkse,

Aziatische, Hindoestaanse en Joodse nationaliteiten. Er waren significant meer mannen met

UC dan CD. Opvallend is dat meer dan de helft van UC- patiënten overgewicht had, waarvan

28% obesitas (BMI ≥ 30 kg/m2). Onder patiënten met m. Crohn waren daarentegen significant

meer rokers. Er was geen verschil in ziekteduur tussen beide groepen.

Ruim 23% (n=131) van de studiepopulatie had een bekende voorgeschiedenis met

gewrichtsklachten. Bij negentig patiënten wordt in oude MDL- brieven al van artralgie

gesproken en 42% is hiervoor ooit bij een reumatoloog geweest.

Tabel 3: kenmerken geïncludeerde patiënten

Alle patiënten

(n=560)

UC

(n=232)

CD

(n=328)

P-waarde

UC vs CD

Leeftijd (jaren)

Man – n (%)

Kaukasische afkomst – n (%)

BMI (kgm2)

Overgewicht – n (%) #

Roker status – n (%)1

Huidige roker

Ex- roker

Nooit roker

Ziekteduur vanaf diagnose (jaren)

Medicatiegebruik – n (%)

Mesalazine- preparaten

Systemisch

Lokaal

Steroïden

Systemisch

Lokaal

Immunosuppressiva

Thiopurines

Methotrexaat

Overig##

TNF- alfa antagonisten

Geen van bovenstaande

Bekende voorgeschiedenis – n (%)

Artralgie

Artritis

Axiale spondylartropathie

Artralgie baseline- n (%)2

40,7 ± 14,6

221 (39,5)

510 (91,1)

25,3 ± 4,7

252 (45)

128 (23,2)

225 (40,7)

200 (36,1)

8 (4-14,7)

161 (28,8)

31 (5,5)

89 (15,9)

24 (4,3)

188 (33,6)

40 (7,1)

5 (0.9)

123 (21,9)

130 (23,2)

90 (16,1)

23 (4,1)

6 (1,1)

122 (27,8)

42,0 ± 14,8

106 (45,7)

210 (90,5)

26,1± 4,6

124 (53,4)

26 (11,2)

106 (45,7)

100 (43,1)

7 (4-13,7)

136 (58,6)

31 (13,4)

25 (10,8)

20 (8,6)

62 (26,7)

4 (1,7)

1 (0,4)

14 (6)

55 (23,7)

27 (11,6)

5 (2,2)

0

38 (20)

39,7 ± 14,3

115 (35,1)

300 (91,5)

24,7 ± 4,7

128 (39,0)

102 (31,8)

119 (37,1)

100 (31,2)

9 (3-15)

25 (7,6)

0

64 (19,5)

4 (1,2)

126 (38,4)

36 (11)

4 (1,2)

109 (33,3)

75 (22,9)

63 (19,2)

18 (5,5)

6 (1,8)

84 (27,7)

0,0605

0,011 *

0,854

0,001*

0,001*

0,000*

0,004*

0,095

0,016*

0,05*

0,075

Waarden worden gepresenteerd als aantal patiënten (%), gemiddelde ±SD of mediaan(interkwartielafstand) UC:colitis ulceros; CD: M. Crohn; BMI: body mass index # Overgewicht gedefinieerd als BMI ≥ 25 kgm

2

## Hieronder worden mycofenolaatmofetil en ciclosporine gerekend. 1.beschikbaar van 553 patiënten 2.beschikbaar van 439 patiënten. *p < 0,05 Verschil in medicatiegebruik is niet getest vanwege verschil in indicatiestelling.

Page 25: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

23

Bij 23 patiënten zou in het verleden sprake zijn geweest van artritis, waarvan dit in 15

gevallen kon worden bevestigd door een reumatologie- brief in poliplus. Daarnaast is 4 maal

een enthesitis (2 met UC; 2 met CD) en 1 maal (UC) een dactylitis in het verleden door een

reumatoloog vastgesteld. Van de patiënten met inflammatoire rugpijn (1 met UC; 6 met CD)

in de voorgeschiedenis zijn er twee destijds doorverwezen voor nadere diagnostiek.

6.2 Artralgie op baseline

Op baseline gaven 122 patiënten bij navraag artralgie aan. Dit werd vaker voor bij CD- dan

UC- patiënten geconstateerd (27,7 versus 20 %), maar het verschil was niet significant (p =

0,075). Bij 12% van de gehele populatie is echter op baseline niet naar artralgie gevraagd.

Deze groep met missing values bestond voor 67% uit UC- patiënten en zijn op 10 patiënten

na, allen door een en dezelfde arts gezien.

UC- patiënten mét artralgie verschilden niet van UC- patiënten zónder artralgie in geslacht,

leeftijd, ziekteduur of rookgedrag. Onder CD- patiënten kwam artralgie significant vaker voor

bij het vrouwelijke geslacht. Ook waren CD- patiënten mét artralgie gemiddeld ouder dan

CD- patienten zónder artralgie, zoals zichtbaar in tabel vier. Er werd onder zowel CD- als

UC- patiënten geen verschil gevonden in thiopurine- gebruik tussen de populatie met en

zonder artralgie.

Tabel 4: Crohn - patiënten en artralgie

CD- patiënten met

artralgie (n=84)

CD- patiënten zonder

artralgie (n=219)

P-waarde

Vrouw- n (%)

Leeftijd

Ziekteduur

Huidige roker- n (%)

63 (75)

44,8 ± 14,4

10 (4-17)

28 (33,3)

133 (60,7)

37,72 ± 13,746

9 (3-14,7)

62 (28,3)

0,025*

0,000*

0,234

0,373

Waarden worden gepresenteerd als aantal patiënten (%), gemiddelde ±SD of mediaan (interkwartielafstand) CD: M. Crohn *p < 0,05 .

6.3 Geteste vs. niet- geteste populatie

Op vijf samples na zijn alle sera van patiënten met UC op aanwezigheid anti-CCP antistoffen

getest. Deze vijf vertoonden geen uitschietende waarden op een van de studievariabelen. De

170 geteste CD- patiënten hebben minder vaak een resectie gehad dan de niet-geteste CD

patiënten (60% versus 43%; p = 0,002). Als er echter sprake was van een resectie, dan betrof

het vaker het terminale ileum dan in de niet-geteste groep (40% versus 27,8; p= 0,020). Deze

verschillen zijn te verklaren door de volgorde waarin de ACPA- bepalingen zijn uitgevoerd

(zie paragraag 5.5.7)

6.4 ACPA- positieve samples

In de geteste- onderzoekspopulatie waren 65 (32 met UC; 33 met CD) patiënten positief voor

ACPA (≥ 2 u/mL). Hiervan zijn er 14 ≥ 5 u/mL, met maximale waarde van 13,6 u/mL. In

figuur vijf is zichtbaar dat het merendeel van ACPA- titerwaarden laag was.

In verhouding werden meer ACPA- positieve patiënten met CD dan UC gevonden (19,4 %

versus 14,1%), maar dit verschil is niet significant (p = 0,165). De mate van inflammatie

tussen de geteste CD- en UC patiënten was gelijk (mediane CRP in beide gevallen 3 mg/L,

mediane BSE 13 versus 11 en het gemiddelde leukocytenaantal 6,8 versus 6,6).

Page 26: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

24

Figuur 5: spreiding ACPA- titerwaarden

6.5 ACPA- positieve vs. ACPA- negatieve patiënten

Tabel 5 laat een overzicht zien van patiënt-, gedrag- en ziekte- kenmerken van zowel de

ACPA- positieve patiënten als de diagnose, geslachte en leeftijd gematchte controles. Er werd

alleen een significant verschil gevonden in ziektelokalisatie en resectie. CD-patiënten in de

ACPA- negatieve groep hebben vaker ileum betrokkenheid en vaker een ileumresectie

ondergaan dan in de ACPA-positieve groep. Er was geen verschil in prevalentie van artralgie

tussen beide groepen (p=0,498). Ook binnen de ACPA- positieve groep verschilden de

titerwaarden van patiënten mét artralgie en patiënten zónder artralgie niet, zoals zichtbaar in

onderstaande figuur.

Figuur 6: scatter plot van ACPA- titerwaarden bij patiënten met en zonder artralgie

Page 27: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

25

Tabel 5: ACPA- positieve en negatieve patiënten

ACPA- positieve patiënten

(n = 65)

ACPA- negatieve controles

(n = 130)

Rokerstatus – n (%)1

Huidige roker

Ex- roker

Nooit roker

Ziekteduur vanaf diagnose (jaren)

Klinisch actieve ziekte – n (%)2#

CRP (mg/L)3

CRP > 10 mg/L- n (%)

BSE3

Leukocyten3

Montreal classificatie

Leeftijd bij diagnose – n (%)4

≤ 16 jaar

17-40 jaar

≥ 40 jaar

UC patiënten (n=32)

Ziekte uitbreiding – n (%)5

E1

E2

E3

Ernst van inflammatie– n (%)5

S1

S2

S3

S4

CD patiënten (n =33)

Ziektelokalisatie– n (%)6 ##

Ileum

Colon

Ziektegedrag– n (%)7

B1

B2

B3

+p

Resectie – n (%)

Geen

Colon

Terminale ileum

Deel dunne darm

Medicatiegebruik – n (%)

Mesalazine- preparaten

Systemisch

Lokaal

Steroïden

Systemisch

Lokaal

Immunosuppressiva

TNF- alfa antagonisten

Artralgie 8

15 (23,8)

25 (39.7)

23 (36,5)

7 (4-13,5)

20 (33,3)

3 (3-5)

7 (11,3)

12 (4,5-22,5) 6,7 (5,1-8)

13 (20,3)

35 (54,7)

16 (25)

3 (9,4)

8 (25)

21 (65,6)

1 (3,1)

8 (25)

12 (37,5)

11 (34,4)

8 (25,8)

8 (25,8)

19 (59,4)

9 (28,1) 4 (12,5)

13 (40,6)

51 (78,5)

10 (15,4)

5 (7,7)

2 (3,1)

25 (38,5)

3 (4,6)

11 (16,9)

2 (3,1)

28 (43,1)

13 (20)

19 (30,6)

31 (24,2)

46 (35,9)

51 (39,8)

7 (3-15)

49 (40,8)

3 (3-3)

20 (15,7)

11 (5-19) 6,5 (4,5-8,1)

20 (15,5)

83 (64,3)

26 (20,2)

7 (11,5)

24 (39,3)

30 (49,2

9 (14,8)

18 (29,5)

21(34,3)

13 (21,3)

29 (45.3)*

5 (7,8)*

40 (63,4)

19 (30,2) 7 (11,1)

16 (25,4)

92 (70,8)

17 (13,1)

26 (20)*

6 (4,1)

38 (29,2)

7 (5,4)

19 (14,6)

7 (5,4)

60 (46,2)

25 (19,2)

27 (24,3)

Waarden worden gepresenteerd als aantal patiënten (%), gemiddelde ±SD of mediaan (interquartile range)

CRP:C-reactive protein; BSE: bloedbezinkingsnelheid # klinisch actieve ziekte bij harvey-bradshaw index ≥ 4 of

simple clinical colitis activity index ≥ 3 ## alleen patiënten met geïsoleerde ileum danwel colon ziekte.

1. beschikbaar van 191 patiënten; 2. beschikbaar van 180 patiënten; 3. beschikbaar van 189 patiënten; 4.beschikbaar van 193 patiënten; 5. beschikbaar van 93 patiënten; 6. beschikbaar van 95 patiënten; 7.

beschikbaar van 95 patiënten; 8. beschikbaar van 173 patiënten *p < 0,05

Page 28: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

26

6.6 Ontwikkeling van artralgie

In de ACPA- positieve groep was van 43 patiënten bekend dat zij op baseline geen

gewrichtsklachten hadden of hadden doorgemaakt. Van 41 van hen zijn follow-up data

bekend. De tijd van follow-up varieerde van 6-35 maanden (mediaan: 16). In die periode

gaven twee (4,8%) patiënten voor het eerst artralgie aan, na respectievelijk 14 en 15 maanden.

De twee patiënten hadden ACPA titerwaarden van 2.992 en 2.219 u/mL. Er werd geen artritis

vastgesteld tijdens follow-up van de ACPA- positieve groep.

In de ACPA- negatieve groep was van 84 bekend dat zij geen gewrichtsklachten hadden op

baseline, nog in de voorgeschiedenis. Van 80 patiënten waren follow-up data bekend. De

follow- up duur varieerde van 3-39 maanden (mediaan 24). Er werd in de status van negen

patiënten (11,3%) voor het eerst artralgie genoteerd na 3-25 maanden. Eén vrouw met CD

ontwikkelde artritis na 11 maanden. Dit werd bevestigd door een reumatoloog.

Page 29: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

27

7 Conclusies

7.1 Conclusies met betrekking tot deelvragen

1. Artralgie kwam bij 27% van de IBD patiënten voor, significant vaker voor bij m.

Crohn. Onder CD- patiënten werd artralgie het meest vastgesteld op hogere leeftijd en

bij vrouwen. Er werd bij 4% van de IBD- patiënten gesproken van artritis in de

voorgeschiedenis, significant vaker bij CD- patiënten.

2. ACPA’s konden vaker in lage titeraarden worden aangetoond bij CD- dan UC-

patiënten, maar dit verschil was niet significant.

3. ACPA- positieve IBD- patiënten verschilden niet in leeftijd, geslacht, rookgedrag,

ziekteduur, ziekteactiviteit , medicatiegebruik of gewrichtsklachten van ACPA-

negatieve IBD- patiënten. Ook de titerwaarden van ACPA- positieve patiënten mét

artralgie verschilden niet van ACPA- positieve patiënten zónder artralgie.

4. Bij een blanco reumatisch voorgeschiedenis ontwikkelden juist meer ACPA-

negatieve patiënten voor het eerst artralgie dan ACPA- positieve patiënten, maar dit

verschil was niet significant. Er werd tijdens follow-up eenmaal een artritis

vastgesteld. Het betrof een ACPA- negatieve CD- patiënt.

7.2 Conclusie met betrekking tot de hoofdvraag

De resultaten van deze studie bevestigen de hypothese dat inflammatie van de darmmucosa

een trigger vormt voor ACPA- vorming. Er is bij zestien procent van de studiepopulatie

aanwezigheid van ACPA’s aangetoond in zeer lage titerwaarden. De betekenis van dergelijke

lage waarden is vooralsnog onduidelijk, omdat de follow up ontbreekt. Daarnaast werd er

geen verband gevonden tussen ACPA- vorming en diagnose, ziekteduur, ziekteactiviteit,

rookgedrag, medicatiegebruik of (ontwikkeling van) gewrichtsklachten.

Page 30: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

28

8 Discussie

8.1 Spondylartropathieën en reumatoïde artritis

Focus van deze studie is de darmmucosa als mogelijke bron van ACPA- vorming. ACPA’s

worden verondersteld een rol te spelen in de pathogenese van RA.

IBD zijn geassocieerd met SpA, een groep inflammatoire gewrichtsaandoeningen met een

klinische en genetische overlap. Een overzicht is te zien in figuur zeven. Kenmerkend is de

axiale en/ of perifere betrokkenheid in afwezigheid van anti-CCP of RF (119).

Figuur 7: overzicht spondylarthropathieën (120)

RA wordt tot een andere categorie dan SpA gerekend. In het algemeen wordt SpA gezien als

een autoinflammatoire aandoening zonder autoantistoffen. Er is geen klinische associatie

tussen RA en IBD. Ook is er, voor zover mij bekend, geen literatuur over de overlap tussen

beide ziekten. Toch is de darmmucosa om meerdere redenen interessant in het kader van RA.

Een daarvan is het frequent voorkomen van moeilijk te duiden gewrichtsklachten onder IBD-

patiënten; artralgie. Mogelijk is artralgie een voorloper van RA (116).

De huidige studie is daarom gericht op het vóórkomen van artralgie en de eventuele

ontwikkeling van artritis. De prevalentie van ankyloserende spondylitis (ook wel m.

Bechterew of axiale spondylartropathie genoemd) wordt alleen in de resultaten vermeld,

omdat dit een interessant gegeven is voor beide begeleiders.

8.2 Prevalentie gewrichtsklachten

In de literatuur is er veel spreiding in de prevalentie van diverse gewrichtsklachten, zoals

zichtbaar in tabel zes. Dit wordt veroorzaakt door verschillen in studiepopulatie, verschillen in

aanvullend onderzoek en verschillen in classificatiecriteria. Resultaten zijn hierdoor moeilijk

onderling vergelijkbaar.

Op basis van de prevalentie van artritis in andere studies (tabel zes), lijkt een prevalentie van

4,1% in de huidige studie laag. Cristodoulou en collega’s hebben, net als in deze studie, alleen

de voorgeschiedenis geanalyseerd en vonden tevens een lage prevalentie (123). Zij hebben

echter alleen een oligoartritis van de grote gewrichten meegerekend. Palm en Peeters vonden

juist aanzienlijk meer IBD- patiënten met een voorgeschiedenis van artritis (125,126).

Waarschijnlijk is er in onze studie sprake van een onderrapportage. Immers, de

voorgeschiedenis is gehaald uit brieven van MDL-artsen en reumatologen in Poliplus.

Sommige patiënten consulteren bij acute gewrichtsklachten echter de huisarts en niet iedereen

zoekt medische hulp. Daarnaast is het vraag hoe nauwkeurig de MDL-artsen de

voorgeschiedenis rondom gewrichtsklachten tijdens een kortdurend consult uit vragen.

Ruim 24% in onze onderzoekspopulatie geeft artralgie aan op baseline. Palm en

collega’s vonden met 16% een lagere prevalentie van niet- inflammatoire gewrichtspijn (110).

In die studie werden patiënten echter onderzocht door een reumatoloog en werden patiënten

met degeneratieve afwijkingen en chronische pijnsyndromen geëxcludeerd. Dat is in deze

studie niet het geval geweest.

Page 31: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

29

Tabel 6: literatuurtabel gewrichtsklachten Onderzoek Jaar Land Studiepopulatie Definitie Artralgie

(%)

Perifere

Artritis

(%)

AS1

(%)

IBD-

SpA2

(%)

Lanna (108) Orchard (109) Palm (110) Al-Jarallah (113) Salvarini (121)

Cristodoulou (123) Yüksel (124) Palm (125)

Peeters (126)

2008 1998 2005 2012 2001

2002 2011 2002 2008

Brazilië Engeland Noorwegen Koeweit Italië en

Nederland Griekenland Turkije Noorwegen België

CD (n=71)UC (n= 59) CD (n=483)UC (n=976) CD (n=168)UC (n=353) CD (n=81)UC (n=44) CD (n=59)UC (n= 98)

CD (n=37)UC (n=215) CD (n=120)UC (n=237 CD (n=133)UC (n=273) CD (n=251)

a a + b c d a + b

b a + b b b

9,23

7,8 166

- -

8,2 36,4 - -

16,24

7,45

- 324

10,64

2,87

10,95

174

294

6,2

1,0

- 3,2

3,1

- - 3,7 6

18,1

- - 22 -

- - - -

CD: ziekte van Crohn; UC: colitis ulcerosa; AS: spondylitis ankylopoetica; IBD-SpA: inflammatory bowel

disease geassocieerde spondylartropathie.

1. Volgens de Modified New York criteria; 2. Volgens de European Spondyloarthropathy Study Group criteria;

3. Alleen inflammatoire artralgie; 4. Elke vorm van artritis; 5. Exclusie van artritis in het kader van RA of AS; 6.

Exclusie van chronische pijnsyndromen; 7. Alleen oligoartritis van de grote gewrichten

a. Actuele aanwezigheid op moment beoordeling in kader van de studie; b. Gewrichtsklacht in het verleden

doorgemaakt; c. Aanwezigheid in de afgelopen drie maanden; d. Aanwezigheid op enig moment in de follow- up

periode.

Ook Yüksel en collega’s vonden artralgie bij een groot aantal IBD- patiënten. Dit werd, net

als in de huidige studie, vastgesteld door een MDL-arts. Er was geen duidelijk onderscheid

tussen artralgie op basis van IBD en andere pathologie (124). Wellicht verklaren deze

factoren het verschil in prevalentie tussen genoemde studies.

Hoewel MDL-artsen in de huidige studie de instructie kregen om artralgie op basis van

trauma of artrose uit te sluiten, is het de vraag of zij hiervoor voldoende getraind zijn. Artrose

komt in de algemene populatie veel voor, met name bij ouderen en vrouwen (122). De

studiepopulatie was gemiddeld jong, maar CD- patiënten mét artralgie bleken significant

ouder en vaker vrouw. Er werd juist geen verschil gevonden in ziekteduur of ziekteactiviteit

tussen patiënten mét en zónder artralgie. Dit gegeven maakt het aannemelijk dat niet alle

gerapporteerde artralgie past in het kader van IBD.

Palm en collega’s vonden vaker artralgie bij CD (22%) dan bij UC (14%). In deze

studiepopulatie was het verschil niet significant (p = 0.075). Van 67 patiënten ontbraken

echter de gegevens, voornamelijk van UC- patiënten. Mede op basis van andere studies is het

waarschijnlijk dat artralgie in werkelijkheid vaker voorkomt bij CD (109,110).

8.3 ACPA- titerwaarden

Voor zover bekend, is dit de eerste studie naar lage ACPA- levels bij IBD- patiënten. Andere

studies vonden op diagnostisch niveau, zoals word gehanteerd bij RA- patiënten, even vaak

ACPA- positieve IBD patiënten als ACPA- positieve gezonde controles (113-115).

Bij patiënten met RA zijn ACPA’s op diagnostisch niveau tot dertien jaar voor aanvang de

symptomen aangetoond, waarbij de titerwaarden in de preklinische fase langzaam stijgen

(70,72). Dit suggereert dat de initiële trigger voor ACPA- vorming al tientallen jaren voor

aanvang van de symptomen ontstaat. ACPA’s zouden dus nog eerder in de preklinische fase

op subdiagnostisch niveau aantoonbaar moeten zijn. Dit is echter moeilijk te onderzoeken,

omdat retrospectief vaak geen bloedsamples van tientallen jaren geleden beschikbaar zijn. Het

is dan ook onduidelijk op welk moment in de preklinische fase de ACPA- vorming

daadwerkelijk start. Ook de betekenis van ACPA’s in lage titerwaarden is onbekend. Bij

gezonde controles worden ACPA’s niet aangetoond. Van eerstegraads familieleden van RA-

patiënten is bekend dat zij ACPA- positief kunnen zijn (127,128).

Page 32: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

30

In deze studie zijn we er vooralsnog vanuit gegaan dat ACPA- vorming op zichzelf een

pathologisch proces is (ook in lage waarden), dat in de context van bepaalde genetische- en

omgevingsfactoren tot klinische symptomen kan leiden. Patiënten werden daarom al als

ACPA- positief beschouwd bij een zeer lage afkapwaarde van 2 u/mL. Het gaat om arbitrair

gekozen waarde, omdat goede literatuur over lage ACPA- levels ontbreekt.

8.4 Eigenschappen ACPA- positieve patiënten

Naast het aantonen van het ACPA’s ligt de focus van deze studie op het vinden van factoren

die van invloed zijn op ACPA- vorming. Een sterk punt van dit onderzoek is dat ACPA-

positieve patiënten hiertoe een op twee zijn vergeleken met diagnose, geslacht en leeftijd

gematchte ACPA- negatieve controles.

Een van de hypotheses is dat (langdurige) actieve mucosale inflammatie gepaard gaat met

meer citrullinatie en daaropvolgend meer ACPA- vorming. Als indicator voor mucosale

inflammatie zijn zowel de klinische scores op basis van de SCCAI en HBI als enkele

serumparameters gebruikt. Ook Roozendaal en collega’s gebruikten deze parameters in hun

onderzoek naar ANCA’s bij IBD-patiënten. Zij konden echter geen relatie tussen

ziekteactiviteit en ANCA- titerwaarden aantonen (129). In de huidige studie, zijn vaker

ACPA’s bij CD- patiënten gevonden, dit kon niet worden verklaard door meer inflammatie bij

CD- dan UC- patiënten.

Uit eerder onderzoek is gebleken dat HBI en SSCAI goed correleren met het CRP (130,131).

Ook in deze studie hadden patiënten met een actieve ziekte op basis van SCCAI of HBI een

significant hoger CRP, BSE en leukocytenaantal dan de patiënten in remissie.

Toch staat van zowel klinische scores als serumparameters ter discussie in hoeverre ze

overeenkomen met de daadwerkelijke mucosale inflammatie zoals wordt gezien bij

endoscopie (132-135). Langhorst en collega’s hebben laten zien dat de kans op endoscopische

inflammatie groter wordt als meerdere parameters zijn verhoogt (136). In deze studie is

hiermee rekening gehouden door ACPA- titerwaarden van patiënten met een actieve ziekte op

basis van SCCAI en HBI én een verhoogt CRP (≥ 10 mg/L) te vergelijken met patiënten in

remissie op basis van beide parameters. Ook bij een combinatie van deze twee parameters

werd geen verschil in ACPA- level gevonden.

Mogelijk is in het kader van ACPA- vorming de totale mate van inflammatie gedurende het

gehele ziekteproces belangrijker dan inflammatie op het moment van meting. In dat geval is

bijvoorbeeld de cumulatieve CRP een meer geschikte uitkomstmaat. Deze gegevens waren in

de huidige studie niet beschikbaar, maar het verdient aanbeveling in een volgende studie.

Opvallend is dat onder CD- patiënten in de ACPA- negatieve groep vaker ileumziekte

voorkomt dan in de ACPA- positieve groep. Ook hebben CD- patiënten als gevolg hiervan

vaker een ileumresectie ondergaan. In de ACPA- positieve groep wordt bij CD- patiënten juist

vaker pure colonziekte gezien. Er is in het kader hiervan een studie die laat zien dat

gewrichtsklachten bij CD- patiënten vaker optreden als het colon in het ziekteproces

betrokken is (137).

Toch dienen de resultaten voorzichtig geïnterpreteerd te worden. Er waren immers,

onbedoeld, meer patiënten met ileumresectie (en dus ileumziekte) in de geteste groep dan in

de niet-geteste groep. Het is de vraag of de geteste groep in dit opzicht wel representatief is

voor de gehele studiepopulatie (n=560). Daarbij heeft het merendeel van de CD- patiënten een

ileocolon-ziekte. Het aantal CD- patiënten met alleen ileum of alleen colonziekte is klein en

statistisch minder betrouwbaar.

Tenslotte is het moeilijk deze resultaten te rijmen met het feit dat ACPA’s, hoewel niet

significant, vaker zijn gemeten bij CD- patiënten. Als het proces van ACPA- vorming wordt

geïnitieerd in het colon, is de verwachting ACPA’s vaker aan te treffen bij UC- patiënten. Bij

het merendeel van de UC- patiënten is immers het colon in het ziekteproces betrokken. Aan

Page 33: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

31

de andere kant geldt dat de inflammatie bij m. Crohn en colitis ulcerosa verschillend is. Zo er

bij CD sprake van een transmurale ontsteking en bij UC een meer oppervlakkige ontsteking

(107) Het is raadzaam om bij vervolgonderzoek meer patiënten met alleen colon- of alleen

ileummanifestaties te includeren, zodat er meer duidelijkheid komt over de invloed van

ziektelokalisatie.

8.5 Gewrichtsklachten en ACPA’s

Uit eerder onderzoek van Bos en collega’s bleek dat aanwezigheid van ACPA’s de kans

op het ontwikkelen van artritis bij mensen met artralgie verhoogt (73). Ook Van de Stadt en

collega’s concluderen dat een deel van de patiënten met anti- CCP positieve artralgie in de

loop der maanden artritis ontwikkelen. De onderzoekers stellen dat artralgie bij een deel van

de mensen wellicht een laat stadium vertegenwoordigt in de preklinische ontwikkeling van

RA (116).

In deze studie is artralgie vaker aanwezig in de ACPA- positieve groep, maar niet significant.

Er is ook geen relatie tussen aanwezigheid van artralgie en de hoogte van de ACPA

titerwaarde. Tijdens follow up ontwikkelden meer ACPA- negatieve dan ACPA- positieve

patiënten artralgie. Er is na 11 maanden zelfs een artritis in de ACPA- negatieve groep

vastgesteld. Deze resultaten zijn anders dan verwacht en anders dan resultaten uit eerder

genoemde studies. Een aantal mogelijke verklaringen:

(1) De definitie van ‘ACPA- positief’ is anders dan in de literatuur gebruikelijk is. Bos en

Van de Stadt hanteren een diagnostisch afkappunt, terwijl in deze studie het afkappunt bij

zeer lage titerwaarden lag. Zoals eerder genoemd, is de betekenis van ACPA- levels op dit

niveau onduidelijk. Wellicht spelen alleen hogere ACPA- waarden een rol in de ontwikkeling

van artralgie of artritis. Ook is mogelijk de lage ACPA- waarden voorkomen bij patiënten in

een erg vroeg stadium van preklinische fase. Wellicht ontwikkelt een deel van hen in de loop

der jaren hogere titerwaarden.

(2) De follow-up duur in dit onderzoek is kort vergeleken met het onderzoek van Bos en Van

der Stadt. Zeker in het kader van bovenstaande is een langere follow up duur gewenst. Het

zou interessant zijn om naast gewrichtsklachten, ook de titerwaarden in de loop der tijd te

vervolgen. Daarnaast hadden geïncludeerde patiënten uit de studies van Bos en Van de Stadt

een sinds gemiddeld twaalf maanden bestaande artralgie. In deze studie was de duur

onbekend en werd alleen gevraagd naar artralgie in de afgelopen 24 uur.

(3) Bos en collega’s maken onderscheid tussen ‘artralgie’ en ‘inflammatoire artralgie’.

Onder inflammatoire artralgie werd verstaan: symmetrische artralgie van de handgewrichten

met ochtendstijfheid (geen artrose). Uit de resultaten blijkt dat met name patiënten met

inflammatoire artralgie artritis ontwikkelen. Waarschijnlijk is niet elke vorm van artralgie

relevant, terwijl in deze studie een brede definitie van artralgie is gehanteerd.

(4) Tenslotte is het ook mogelijk dat gewrichtsklachten in het kader van IBD ontstaan door

een ander pathofysiologisch proces dan artralgie in het kader van RA (113). Er zijn weliswaar

gecitrullineerde eiwitten in darmbiopten van IBD- patiënten gevonden , maar citrullinatie is

een proces dat bij ontstekingen in het algemeen optreedt (138,139). Ook is het mogelijk dat

ACPA- vorming alleen optreedt bij inflammatie van de darmmucosa én een bepaald genetisch

profiel of bepaalde intestinale bacteriën.

8.6 Samenvattend

Er worden ACPA’s in lage waarden bij IBD- patiënten gevonden, maar de betekenis ervan is

onduidelijk door onvoldoende kennis over ACPA- levels bij gezonde controles. Er is geen

relatie tussen ACPA- vorming en diagnose, ziekteduur, ziekteactiviteit en gewrichtsklachten

gevonden. Het verdient aanbeveling dit onderzoek te herhalen, met inclusie van gezonde

Page 34: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

32

controles, beter afgebakende definities van artralgie, cumulatieve CRP en een langere follow-

up duur.

Page 35: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

33

9 Literatuurlijst

(1) Kumar P, Cark's M. Rheumatoid Arthritis (RA). In: Shipley M, Rahman A, O'Gradaigh D,

Compston JE, editors. Clinical Medicine. 7th ed. London: Saunders Elsevier; 2009. p. 523-

524,525,526.

(2) Grassi W, De Angelis R, Lamanna G, Cervini C. The clinical features of rheumatoid

arthritis. Eur J Radiol 1998 May;27 Suppl 1:S18-24.

(3) Kobak S. Demographic, clinical, and serological features of Turkish patients with

rheumatoid arthritis: evaluation of 165 patients. Clin Rheumatol 2011 Jun;30(6):843-847.

(4) Eshed I, Feist E, Althoff CE, Hamm B, Konen E, Burmester GR, et al. Tenosynovitis of

the flexor tendons of the hand detected by MRI: an early indicator of rheumatoid arthritis.

Rheumatology (Oxford) 2009 Aug;48(8):887-891.

(5) Turesson C. Extra-articular rheumatoid arthritis. Curr Opin Rheumatol 2013

May;25(3):360-366.

(6) Prete M, Racanelli V, Digiglio L, Vacca A, Dammacco F, Perosa F. Extra-articular

manifestations of rheumatoid arthritis: An update. Autoimmun Rev 2011 Dec;11(2):123-131.

(7) Myasoedova E, Crowson CS, Turesson C, Gabriel SE, Matteson EL. Incidence of

extraarticular rheumatoid arthritis in Olmsted County, Minnesota, in 1995-2007 versus 1985-

1994: a population-based study. J Rheumatol 2011 Jun;38(6):983-989.

(8) Turesson C, O'Fallon WM, Crowson CS, Gabriel SE, Matteson EL. Extra-articular disease

manifestations in rheumatoid arthritis: incidence trends and risk factors over 46 years. Ann

Rheum Dis 2003 Aug;62(8):722-727.

(9) Turesson C, McClelland RL, Christianson T, Matteson E. Clustering of extraarticular

manifestations in patients with rheumatoid arthritis. J Rheumatol 2008 Jan;35(1):179-180.

(10) Turesson C, Jacobsson L, Bergstrom U. Extra-articular rheumatoid arthritis: prevalence

and mortality. Rheumatology (Oxford) 1999 Jul;38(7):668-674.

(11) Turesson C, O'Fallon WM, Crowson CS, Gabriel SE, Matteson EL. Occurrence of

extraarticular disease manifestations is associated with excess mortality in a community based

cohort of patients with rheumatoid arthritis. J Rheumatol 2002 Jan;29(1):62-67.

(12) Sokka T, Abelson B, Pincus T. Mortality in rheumatoid arthritis: 2008 update. Clin Exp

Rheumatol 2008 Sep-Oct;26(5 Suppl 51):S35-61.

(13) Avina-Zubieta JA, Choi HK, Sadatsafavi M, Etminan M, Esdaile JM, Lacaille D. Risk of

cardiovascular mortality in patients with rheumatoid arthritis: a meta-analysis of observational

studies. Arthritis Rheum 2008 Dec 15;59(12):1690-1697.

(14) Wolfe F, Hawley DJ, Wilson K. The prevalence and meaning of fatigue in rheumatic

disease. J Rheumatol 1996 Aug;23(8):1407-1417.

Page 36: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

34

(15) Repping-Wuts H, Fransen J, van Achterberg T, Bleijenberg G, van Riel P. Persistent

severe fatigue in patients with rheumatoid arthritis. J Clin Nurs 2007 Nov;16(11C):377-383.

(16) Rupp I, Boshuizen HC, Jacobi CE, Dinant HJ, van den Bos GA. Impact of fatigue on

health-related quality of life in rheumatoid arthritis. Arthritis Rheum 2004 Aug 15;51(4):578-

585.

(17) Riemsma RP, Rasker JJ, Taal E, Griep EN, Wouters JM, Wiegman O. Fatigue in

rheumatoid arthritis: the role of self-efficacy and problematic social support. Br J Rheumatol

1998 Oct;37(10):1042-1046.

(18) van Hoogmoed D, Fransen J, Bleijenberg G, van Riel P. Physical and psychosocial

correlates of severe fatigue in rheumatoid arthritis. Rheumatology (Oxford) 2010

Jul;49(7):1294-1302.

(19) Van Riel PLCM, Barendsen BC, Van Croonenborg JJ. Richtlijn Nederlandse Vereniging

voor Reumatologie: Diagnostiek en behandeling van reumatoide artritis. 2009; Available at:

http://www.nvr.nl/uploads/lF/c0/lFc0oDLyo7H0Nnn70mdQ9w/CBO-richtlijn-reumatode-

artritis-2009.pdf. Accessed 20/03, 2014.

(20) Arnett FC, Edworthy SM, Bloch DA, McShane DJ, Fries JF, Cooper NS, et al. The

American Rheumatism Association 1987 revised criteria for the classification of rheumatoid

arthritis. Arthritis Rheum 1988 Mar;31(3):315-324.

(21) Hulsemann JL, Zeidler H. Diagnostic evaluation of classification criteria for rheumatoid

arthritis and reactive arthritis in an early synovitis outpatient clinic. Ann Rheum Dis 1999

May;58(5):278-280.

(22) Levin RW, Park J, Ostrov B, Reginato A, Baker DG, Bomalaski JS, et al. Clinical

assessment of the 1987 American College of Rheumatology criteria for rheumatoid arthritis.

Scand J Rheumatol 1996;25(5):277-281.

(23) Weaver AL. The impact of new biologicals in the treatment of rheumatoid arthritis.

Rheumatology (Oxford) 2004 Jun;43 Suppl 3:iii17-iii23.

(24) Albers JM, Paimela L, Kurki P, Eberhardt KB, Emery P, van 't Hof MA, et al. Treatment

strategy, disease activity, and outcome in four cohorts of patients with early rheumatoid

arthritis. Ann Rheum Dis 2001 May;60(5):453-458.

(25) Nell VP, Machold KP, Eberl G, Stamm TA, Uffmann M, Smolen JS. Benefit of very

early referral and very early therapy with disease-modifying anti-rheumatic drugs in patients

with early rheumatoid arthritis. Rheumatology (Oxford) 2004 Jul;43(7):906-914.

(26) Lukas C, Combe B, Ravaud P, Sibilia J, Landew R, van der Heijde D. Favorable effect

of very early disease-modifying antirheumatic drug treatment on radiographic progression in

early inflammatory arthritis: Data from the Etude et Suivi des polyarthrites indifferenciees

recentes (study and followup of early undifferentiated polyarthritis). Arthritis Rheum 2011

Jul;63(7):1804-1811.

Page 37: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

35

(27) Kyburz D, Gabay C, Michel BA, Finckh A, physicians of SCQM-RA. The long-term

impact of early treatment of rheumatoid arthritis on radiographic progression: a population-

based cohort study. Rheumatology (Oxford) 2011 Jun;50(6):1106-1110.

(28) Finckh A, Liang MH, van Herckenrode CM, de Pablo P. Long-term impact of early

treatment on radiographic progression in rheumatoid arthritis: A meta-analysis. Arthritis

Rheum 2006 Dec 15;55(6):864-872.

(29) Aletaha D, Neogi T, Silman AJ, Funovits J, Felson DT, Bingham CO,3rd, et al. 2010

rheumatoid arthritis classification criteria: an American College of Rheumatology/European

League Against Rheumatism collaborative initiative. Ann Rheum Dis 2010 Sep;69(9):1580-

1588.

(30) Aggarwal R, Liao K, Nair R, Ringold S, Costenbader KH. Anti-citrullinated peptide

antibody assays and their role in the diagnosis of rheumatoid arthritis. Arthritis Rheum 2009

Nov 15;61(11):1472-1483.

(31) Vander Cruyssen B, Peene I, Cantaert T, Hoffman IE, De Rycke L, Veys EM, et al. Anti-

citrullinated protein/peptide antibodies (ACPA) in rheumatoid arthritis: specificity and

relation with rheumatoid factor. Autoimmun Rev 2005 Sep;4(7):468-474.

(32) Hodkinson B, Meyer PW, Musenge E, Ally MM, Wadee AA, Anderson R, et al. The

diagnostic utility of the anti-CCP antibody test is no better than rheumatoid factor in South

Africans with early rheumatoid arthritis. Clin Rheumatol 2010 Jun;29(6):615-618.

(33) Paimela L, Palosuo T, Leirisalo-Repo M, Helve T, Aho K. Prognostic value of

quantitative measurement of rheumatoid factor in early rheumatoid arthritis. Br J Rheumatol

1995 Dec;34(12):1146-1150.

(34) Jansen LM, van der Horst-Bruinsma IE, van Schaardenburg D, Bezemer PD, Dijkmans

BA. Predictors of radiographic joint damage in patients with early rheumatoid arthritis. Ann

Rheum Dis 2001 Oct;60(10):924-927.

(35) Machold KP, Stamm TA, Nell VP, Pflugbeil S, Aletaha D, Steiner G, et al. Very recent

onset rheumatoid arthritis: clinical and serological patient characteristics associated with

radiographic progression over the first years of disease. Rheumatology (Oxford) 2007

Feb;46(2):342-349.

(36) Bongi SM, Manetti R, Melchiorre D, Turchini S, Boccaccini P, Vanni L, et al. Anti-

cyclic citrullinated peptide antibodies are highly associated with severe bone lesions in

rheumatoid arthritis anti-CCP and bone damage in RA. Autoimmunity 2004 Sep-Nov;37(6-

7):495-501.

(37) Meyer O, Labarre C, Dougados M, Goupille P, Cantagrel A, Dubois A, et al.

Anticitrullinated protein/peptide antibody assays in early rheumatoid arthritis for predicting

five year radiographic damage. Ann Rheum Dis 2003 Feb;62(2):120-126.

(38) van der Helm-van Mil AH, Verpoort KN, Breedveld FC, Toes RE, Huizinga TW.

Antibodies to citrullinated proteins and differences in clinical progression of rheumatoid

arthritis. Arthritis Res Ther 2005;7(5):R949-58.

Page 38: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

36

(39) Renaudineau Y, Jamin C, Saraux A, Youinou P. Rheumatoid factor on a daily basis.

Autoimmunity 2005 Feb;38(1):11-16.

(40) Torrigiani G, Roitt IM. Antiglobulin factors in sera from patients with rheumatoid

arthritis and normal subjects. Quantitative estimation in different immunoglobulin classes.

Ann Rheum Dis 1967 Jul;26(4):334-340.

(41) Swedler W, Wallman J, Froelich CJ, Teodorescu M. Routine measurement of IgM, IgG,

and IgA rheumatoid factors: high sensitivity, specificity, and predictive value for rheumatoid

arthritis. J Rheumatol 1997 Jun;24(6):1037-1044.

(42) Gioud-Paquet M, Auvinet M, Raffin T, Girard P, Bouvier M, Lejeune E, et al. IgM

rheumatoid factor (RF), IgA RF, IgE RF, and IgG RF detected by ELISA in rheumatoid

arthritis. Ann Rheum Dis 1987 Jan;46(1):65-71.

(43) Ameratunga R, Musaad S, Sugrue C, Kyle C. Rheumatoid factor measurement--

continuing problems 70 years after discovery. Clin Rheumatol 2011 Sep;30(9):1215-1220.

(44) Mierau R, Genth E. Diagnosis and prognosis of early rheumatoid arthritis, with special

emphasis on laboratory analysis. Clin Chem Lab Med 2006;44(2):138-143.

(45) Machold KP, Stamm TA, Eberl GJ, Nell VK, Dunky A, Uffmann M, et al. Very recent

onset arthritis--clinical, laboratory, and radiological findings during the first year of disease. J

Rheumatol 2002 Nov;29(11):2278-2287.

(46) Nielsen SF, Bojesen SE, Schnohr P, Nordestgaard BG. Elevated rheumatoid factor and

long term risk of rheumatoid arthritis: a prospective cohort study. BMJ 2012 Sep

6;345:e5244.

(47) Steiner G. Auto-antibodies and autoreactive T-cells in rheumatoid arthritis: pathogenetic

players and diagnostic tools. Clin Rev Allergy Immunol 2007 Feb;32(1):23-36.

(48) Wegner N, Lundberg K, Kinloch A, Fisher B, Malmstrom V, Feldmann M, et al.

Autoimmunity to specific citrullinated proteins gives the first clues to the etiology of

rheumatoid arthritis. Immunol Rev 2010 Jan;233(1):34-54.

(49) NIENHUIS RL, MANDEMA E. A New Serum Factor in Patients with Rheumatoid

Arthritis; the Antiperinuclear Factor. Ann Rheum Dis 1964 Jul;23:302-305.

(50) Young BJ, Mallya RK, Leslie RD, Clark CJ, Hamblin TJ. Anti-keratin antibodies in

rheumatoid arthritis. Br Med J 1979 Jul 14;2(6182):97-99.

(51) Simon M, Girbal E, Sebbag M, Gomes-Daudrix V, Vincent C, Salama G, et al. The

cytokeratin filament-aggregating protein filaggrin is the target of the so-called "antikeratin

antibodies," autoantibodies specific for rheumatoid arthritis. J Clin Invest 1993

Sep;92(3):1387-1393.

(52) Sebbag M, Simon M, Vincent C, Masson-Bessiere C, Girbal E, Durieux JJ, et al. The

antiperinuclear factor and the so-called antikeratin antibodies are the same rheumatoid

arthritis-specific autoantibodies. J Clin Invest 1995 Jun;95(6):2672-2679.

Page 39: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

37

(53) Schellekens GA, de Jong BA, van den Hoogen FH, van de Putte LB, van Venrooij WJ.

Citrulline is an essential constituent of antigenic determinants recognized by rheumatoid

arthritis-specific autoantibodies. J Clin Invest 1998 Jan 1;101(1):273-281.

(54) Schellekens GA, Visser H, de Jong BA, van den Hoogen FH, Hazes JM, Breedveld FC,

et al. The diagnostic properties of rheumatoid arthritis antibodies recognizing a cyclic

citrullinated peptide. Arthritis Rheum 2000 Jan;43(1):155-163.

(55) Taylor P, Gartemann J, Hsieh J, Creeden J. A systematic review of serum biomarkers

anti-cyclic citrullinated Peptide and rheumatoid factor as tests for rheumatoid arthritis.

Autoimmune Dis 2011;2011:815038.

(56) Vossenaar ER, Despres N, Lapointe E, van der Heijden A, Lora M, Senshu T, et al.

Rheumatoid arthritis specific anti-Sa antibodies target citrullinated vimentin. Arthritis Res

Ther 2004;6(2):R142-50.

(57) Raptopoulou A, Sidiropoulos P, Katsouraki M, Boumpas DT. Anti-citrulline antibodies

in the diagnosis and prognosis of rheumatoid arthritis: evolving concepts. Crit Rev Clin Lab

Sci 2007;44(4):339-363.

(58) Wagner E, Skoumal M, Bayer PM, Klaushofer K. Antibody against mutated citrullinated

vimentin: a new sensitive marker in the diagnosis of rheumatoid arthritis. Rheumatol Int 2009

Sep;29(11):1315-1321.

(59) Vossenaar ER, van Venrooij WJ. Citrullinated proteins: sparks that may ignite the fire in

rheumatoid arthritis. Arthritis Res Ther 2004;6(3):107-111.

(60) Curis E, Nicolis I, Moinard C, Osowska S, Zerrouk N, Benazeth S, et al. Almost all

about citrulline in mammals. Amino Acids 2005 Nov;29(3):177-205.

(61) Mangat P, Wegner N, Venables PJ, Potempa J. Bacterial and human peptidylarginine

deiminases: targets for inhibiting the autoimmune response in rheumatoid arthritis? Arthritis

Res Ther 2010;12(3):209.

(62) Uysal H, Nandakumar KS, Kessel C, Haag S, Carlsen S, Burkhardt H, et al. Antibodies

to citrullinated proteins: molecular interactions and arthritogenicity. Immunol Rev 2010

Jan;233(1):9-33.

(63) Vossenaar ER, Zendman AJ, van Venrooij WJ, Pruijn GJ. PAD, a growing family of

citrullinating enzymes: genes, features and involvement in disease. Bioessays 2003

Nov;25(11):1106-1118.

(64) Foulquier C, Sebbag M, Clavel C, Chapuy-Regaud S, Al Badine R, Mechin MC, et al.

Peptidyl arginine deiminase type 2 (PAD-2) and PAD-4 but not PAD-1, PAD-3, and PAD-6

are expressed in rheumatoid arthritis synovium in close association with tissue inflammation.

Arthritis Rheum 2007 Nov;56(11):3541-3553.

(65) Vossenaar ER, Nijenhuis S, Helsen MM, van der Heijden A, Senshu T, van den Berg

WB, et al. Citrullination of synovial proteins in murine models of rheumatoid arthritis.

Arthritis Rheum 2003 Sep;48(9):2489-2500.

Page 40: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

38

(66) Baeten D, Peene I, Union A, Meheus L, Sebbag M, Serre G, et al. Specific presence of

intracellular citrullinated proteins in rheumatoid arthritis synovium: relevance to antifilaggrin

autoantibodies. Arthritis Rheum 2001 Oct;44(10):2255-2262.

(67) Vossenaar ER, Smeets TJ, Kraan MC, Raats JM, van Venrooij WJ, Tak PP. The

presence of citrullinated proteins is not specific for rheumatoid synovial tissue. Arthritis

Rheum 2004 Nov;50(11):3485-3494.

(68) Smeets TJ, Vossenaar ER, van Venrooij WJ, Tak PP. Is expression of intracellular

citrullinated proteins in synovial tissue specific for rheumatoid arthritis? Comment on the

article by Baeten et al. Arthritis Rheum 2002 Oct;46(10):2824-6; author reply 2826-7.

(69) McInnes IB, Schett G. The pathogenesis of rheumatoid arthritis. N Engl J Med 2011 Dec

8;365(23):2205-2219.

(70) Nielen MM, van Schaardenburg D, Reesink HW, van de Stadt RJ, van der Horst-

Bruinsma IE, de Koning MH, et al. Specific autoantibodies precede the symptoms of

rheumatoid arthritis: a study of serial measurements in blood donors. Arthritis Rheum 2004

Feb;50(2):380-386.

(71) Rantapaa-Dahlqvist S, de Jong BA, Berglin E, Hallmans G, Wadell G, Stenlund H, et al.

Antibodies against cyclic citrullinated peptide and IgA rheumatoid factor predict the

development of rheumatoid arthritis. Arthritis Rheum 2003 Oct;48(10):2741-2749.

(72) Chibnik LB, Mandl LA, Costenbader KH, Schur PH, Karlson EW. Comparison of

threshold cutpoints and continuous measures of anti-cyclic citrullinated peptide antibodies in

predicting future rheumatoid arthritis. J Rheumatol 2009 Apr;36(4):706-711.

(73) Bos WH, Wolbink GJ, Boers M, Tijhuis GJ, de Vries N, van der Horst-Bruinsma IE, et

al. Arthritis development in patients with arthralgia is strongly associated with anti-

citrullinated protein antibody status: a prospective cohort study. Ann Rheum Dis 2010

Mar;69(3):490-494.

(74) Kastbom A, Strandberg G, Lindroos A, Skogh T. Anti-CCP antibody test predicts the

disease course during 3 years in early rheumatoid arthritis (the Swedish TIRA project). Ann

Rheum Dis 2004 Sep;63(9):1085-1089.

(75) De Rycke L, Peene I, Hoffman IE, Kruithof E, Union A, Meheus L, et al. Rheumatoid

factor and anticitrullinated protein antibodies in rheumatoid arthritis: diagnostic value,

associations with radiological progression rate, and extra-articular manifestations. Ann

Rheum Dis 2004 Dec;63(12):1587-1593.

(76) Forslind K, Ahlmen M, Eberhardt K, Hafstrom I, Svensson B, BARFOT Study Group.

Prediction of radiological outcome in early rheumatoid arthritis in clinical practice: role of

antibodies to citrullinated peptides (anti-CCP). Ann Rheum Dis 2004 Sep;63(9):1090-1095.

(77) Meyer O, Labarre C, Dougados M, Goupille P, Cantagrel A, Dubois A, et al.

Anticitrullinated protein/peptide antibody assays in early rheumatoid arthritis for predicting

five year radiographic damage. Ann Rheum Dis 2003 Feb;62(2):120-126.

Page 41: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

39

(78) Klareskog L, Ronnelid J, Lundberg K, Padyukov L, Alfredsson L. Immunity to

citrullinated proteins in rheumatoid arthritis. Annu Rev Immunol 2008;26:651-675.

(79) Brand DD, Kang AH, Rosloniec EF. The mouse model of collagen-induced arthritis.

Methods Mol Med 2004;102:295-312.

(80) Kuhn KA, Kulik L, Tomooka B, Braschler KJ, Arend WP, Robinson WH, et al.

Antibodies against citrullinated proteins enhance tissue injury in experimental autoimmune

arthritis. J Clin Invest 2006 Apr;116(4):961-973.

(81) Lundberg K, Nijenhuis S, Vossenaar ER, Palmblad K, van Venrooij WJ, Klareskog L, et

al. Citrullinated proteins have increased immunogenicity and arthritogenicity and their

presence in arthritic joints correlates with disease severity. Arthritis Res Ther

2005;7(3):R458-67.

(82) Klareskog L, Stolt P, Lundberg K, Kallberg H, Bengtsson C, Grunewald J, et al. A new

model for an etiology of rheumatoid arthritis: smoking may trigger HLA-DR (shared

epitope)-restricted immune reactions to autoantigens modified by citrullination. Arthritis

Rheum 2006 Jan;54(1):38-46.

(83) Huizinga TW, Amos CI, van der Helm-van Mil AH, Chen W, van Gaalen FA, Jawaheer

D, et al. Refining the complex rheumatoid arthritis phenotype based on specificity of the

HLA-DRB1 shared epitope for antibodies to citrullinated proteins. Arthritis Rheum 2005

Nov;52(11):3433-3438.

(84) van der Helm-van Mil AH, Verpoort KN, Breedveld FC, Huizinga TW, Toes RE, de

Vries RR. The HLA-DRB1 shared epitope alleles are primarily a risk factor for anti-cyclic

citrullinated peptide antibodies and are not an independent risk factor for development of

rheumatoid arthritis. Arthritis Rheum 2006 Apr;54(4):1117-1121.

(85) Kallberg H, Padyukov L, Plenge RM, Ronnelid J, Gregersen PK, van der Helm-van Mil

AH, et al. Gene-gene and gene-environment interactions involving HLA-DRB1, PTPN22, and

smoking in two subsets of rheumatoid arthritis. Am J Hum Genet 2007 May;80(5):867-875.

(86) Heliovaara M, Aho K, Aromaa A, Knekt P, Reunanen A. Smoking and risk of

rheumatoid arthritis. J Rheumatol 1993 Nov;20(11):1830-1835.

(87) Stolt P, Bengtsson C, Nordmark B, Lindblad S, Lundberg I, Klareskog L, et al.

Quantification of the influence of cigarette smoking on rheumatoid arthritis: results from a

population based case-control study, using incident cases. Ann Rheum Dis 2003

Sep;62(9):835-841.

(88) Pedersen M, Jacobsen S, Klarlund M, Pedersen BV, Wiik A, Wohlfahrt J, et al.

Environmental risk factors differ between rheumatoid arthritis with and without auto-

antibodies against cyclic citrullinated peptides. Arthritis Res Ther 2006;8(4):R133.

(89) Linn-Rasker SP, van der Helm-van Mil AH, van Gaalen FA, Kloppenburg M, de Vries

RR, le Cessie S, et al. Smoking is a risk factor for anti-CCP antibodies only in rheumatoid

arthritis patients who carry HLA-DRB1 shared epitope alleles. Ann Rheum Dis 2006

Mar;65(3):366-371.

Page 42: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

40

(90) Kokkonen H, Mullazehi M, Berglin E, Hallmans G, Wadell G, Ronnelid J, et al.

Antibodies of IgG, IgA and IgM isotypes against cyclic citrullinated peptide precede the

development of rheumatoid arthritis. Arthritis Res Ther 2011 Feb 3;13(1):R13.

(91) Scher JU, Abramson SB. The microbiome and rheumatoid arthritis. Nat Rev Rheumatol

2011 Aug 23;7(10):569-578.

(92) Round JL, Mazmanian SK. The gut microbiota shapes intestinal immune responses

during health and disease. Nat Rev Immunol 2009 May;9(5):313-323.

(93) Purchiaroni F, Tortora A, Gabrielli M, Bertucci F, Gigante G, Ianiro G, et al. The role of

intestinal microbiota and the immune system. Eur Rev Med Pharmacol Sci 2013

Feb;17(3):323-333.

(94) Kohashi O, Kuwata J, Umehara K, Uemura F, Takahashi T, Ozawa A. Susceptibility to

adjuvant-induced arthritis among germfree, specific-pathogen-free, and conventional rats.

Infect Immun 1979 Dec;26(3):791-794.

(95) Macpherson AJ, Harris NL. Interactions between commensal intestinal bacteria and the

immune system. Nat Rev Immunol 2004 Jun;4(6):478-485.

(96) Kohashi O, Kohashi Y, Takahashi T, Ozawa A, Shigematsu N. Reverse effect of gram-

positive bacteria vs. gram-negative bacteria on adjuvant-induced arthritis in germfree rats.

Microbiol Immunol 1985;29(6):487-497.

(97) Abdollahi-Roodsaz S, Joosten LA, Koenders MI, Devesa I, Roelofs MF, Radstake TR, et

al. Stimulation of TLR2 and TLR4 differentially skews the balance of T cells in a mouse

model of arthritis. J Clin Invest 2008 Jan;118(1):205-216.

(98) Mikuls TR, Payne JB, Reinhardt RA, Thiele GM, Maziarz E, Cannella AC, et al.

Antibody responses to Porphyromonas gingivalis (P. gingivalis) in subjects with rheumatoid

arthritis and periodontitis. Int Immunopharmacol 2009 Jan;9(1):38-42.

(99) Dissick A, Redman RS, Jones M, Rangan BV, Reimold A, Griffiths GR, et al.

Association of periodontitis with rheumatoid arthritis: a pilot study. J Periodontol 2010

Feb;81(2):223-230.

(100) de Pablo P, Dietrich T, McAlindon TE. Association of periodontal disease and tooth

loss with rheumatoid arthritis in the US population. J Rheumatol 2008 Jan;35(1):70-76.

(101) Mercado F, Marshall RI, Klestov AC, Bartold PM. Is there a relationship between

rheumatoid arthritis and periodontal disease? J Clin Periodontol 2000 Apr;27(4):267-272.

(102) Arkema EV, Karlson EW, Costenbader KH. A prospective study of periodontal disease

and risk of rheumatoid arthritis. J Rheumatol 2010 Sep;37(9):1800-1804.

(103) Smit MD, Westra J, Vissink A, Doornbos-van der Meer B, Brouwer E, van Winkelhoff

AJ. Periodontitis in established rheumatoid arthritis patients: a cross-sectional clinical,

microbiological and serological study. Arthritis Res Ther 2012 Oct 17;14(5):R222.

Page 43: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

41

(104) Hitchon CA, Chandad F, Ferucci ED, Willemze A, Ioan-Facsinay A, van der Woude D,

et al. Antibodies to porphyromonas gingivalis are associated with anticitrullinated protein

antibodies in patients with rheumatoid arthritis and their relatives. J Rheumatol 2010

Jun;37(6):1105-1112.

(105) Farquharson D, Butcher JP, Culshaw S. Periodontitis, Porphyromonas, and the

pathogenesis of rheumatoid arthritis. Mucosal Immunol 2012 Mar;5(2):112-120.

(106) Nesse W, Westra J, van der Wal JE, Abbas F, Nicholas AP, Vissink A, et al. The

periodontium of periodontitis patients contains citrullinated proteins which may play a role in

ACPA (anti-citrullinated protein antibody) formation. J Clin Periodontol 2012 Jul;39(7):599-

607.

(107) Khor B, Gardet A, Xavier RJ. Genetics and pathogenesis of inflammatory bowel

disease. Nature 2011 Jun 15;474(7351):307-317.

(108) Lanna CC, Ferrari Mde L, Rocha SL, Nascimento E, de Carvalho MA, da Cunha AS. A

cross-sectional study of 130 Brazilian patients with Crohn's disease and ulcerative colitis:

analysis of articular and ophthalmologic manifestations. Clin Rheumatol 2008 Apr;27(4):503-

509.

(109) Orchard TR, Wordsworth BP, Jewell DP. Peripheral arthropathies in inflammatory

bowel disease: their articular distribution and natural history. Gut 1998 Mar;42(3):387-391.

(110) Palm O, Bernklev T, Moum B, Gran JT. Non-inflammatory joint pain in patients with

inflammatory bowel disease is prevalent and has a significant impact on health related quality

of life. J Rheumatol 2005 Sep;32(9):1755-1759.

(111) Bodnar N, Szekanecz Z, Prohaszka Z, Kemeny-Beke A, Nemethne-Gyurcsik Z, Gulyas

K, et al. Anti-mutated citrullinated vimentin (anti-MCV) and anti-65 kDa heat shock protein

(anti-hsp65): new biomarkers in ankylosing spondylitis. Joint Bone Spine 2012 Jan;79(1):63-

66.

(112) Bay-Jensen AC, Karsdal MA, Vassiliadis E, Wichuk S, Marcher-Mikkelsen K, Lories

R, et al. Circulating citrullinated vimentin fragments reflect disease burden in ankylosing

spondylitis and have prognostic capacity for radiographic progression. Arthritis Rheum 2013

Apr;65(4):972-980.

(113) Al-Jarallah K, Shehab D, Al-Attiyah R, Al-Azmi W, Al-Fadli A, Zafar Haider M, et al.

Antibodies to mutated citrullinated vimentin and anti-cyclic citrullinated peptide antibodies in

inflammatory bowel disease and related arthritis. Inflamm Bowel Dis 2012 Sep;18(9):1655-

1662.

(114) Papamichael K, Tsirogianni A, Papasteriades C, Mantzaris GJ. Low prevalence of

antibodies to cyclic citrullinated peptide in patients with inflammatory bowel disease

regardless of the presence of arthritis. Eur J Gastroenterol Hepatol 2010 Jun;22(6):705-709.

(115) Koutroubakis IE, Karmiris K, Bourikas L, Kouroumalis EA, Drygiannakis I,

Drygiannakis D. Antibodies against cyclic citrullinated peptide (CCP) in inflammatory bowel

disease patients with or without arthritic manifestations. Inflamm Bowel Dis 2007

Apr;13(4):504-505.

Page 44: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

42

(116) van de Stadt LA, van der Horst AR, de Koning MH, Bos WH, Wolbink GJ, van de

Stadt RJ, et al. The extent of the anti-citrullinated protein antibody repertoire is associated

with arthritis development in patients with seropositive arthralgia. Ann Rheum Dis 2011

Jan;70(1):128-133.

(117) Papp M, Norman GL, Altorjay I, Lakatos PL. Utility of serological markers in

inflammatory bowel diseases: gadget or magic? World J Gastroenterol 2007 Apr

14;13(14):2028-2036.

(118) Eurodiagnostica Productomschrijving. Available at:

http://www.eurodiagnostica.com/index.php?headId=3&pageId=3&productId=1. Accessed

05/05, 2014.

(119) Atzeni F, Defendenti C, Ditto MC, Batticciotto A, Ventura D, Antivalle M, et al.

Rheumatic manifestations in inflammatory bowel disease. Autoimmun Rev 2014

Jan;13(1):20-23.

(120) Kumar P, Cark's M. Rheumatoid Arthritis (RA). In: Shipley M, Rahman A, O'Gradaigh

D, Compston JE, editors. Clinical Medicine. 7th ed. London: Saunders Elsevier; 2009. p. 532.

(121) Salvarani C, Vlachonikolis IG, van der Heijde DM, Fornaciari G, Macchioni P,

Beltrami M, et al. Musculoskeletal manifestations in a population-based cohort of

inflammatory bowel disease patients. Scand J Gastroenterol 2001 Dec;36(12):1307-1313.

(122) Johnson VL, Hunter DJ. The epidemiology of osteoarthritis. Best Pract Res Clin

Rheumatol 2014 Feb;28(1):5-15.

(123) Christodoulou DK, Katsanos KH, Kitsanou M, Stergiopoulou C, Hatzis J, Tsianos EV.

Frequency of extraintestinal manifestations in patients with inflammatory bowel disease in

Northwest Greece and review of the literature. Dig Liver Dis 2002 Nov;34(11):781-786.

(124) Yuksel I, Ataseven H, Basar O, Koklu S, Ertugrul I, Ulker A, et al. Peripheral arthritis

in the course of inflammatory bowel diseases. Dig Dis Sci 2011 Jan;56(1):183-187.

(125) Palm O, Moum B, Ongre A, Gran JT. Prevalence of ankylosing spondylitis and other

spondyloarthropathies among patients with inflammatory bowel disease: a population study

(the IBSEN study). J Rheumatol 2002 Mar;29(3):511-515.

(126) Peeters H, Vander Cruyssen B, Mielants H, de Vlam K, Vermeire S, Louis E, et al.

Clinical and genetic factors associated with sacroiliitis in Crohn's disease. J Gastroenterol

Hepatol 2008 Jan;23(1):132-137.

(127) Barra L, Scinocca M, Saunders S, Bhayana R, Rohekar S, Racape M, et al. Anti-

citrullinated protein antibodies in unaffected first-degree relatives of rheumatoid arthritis

patients. Arthritis Rheum 2013 Jun;65(6):1439-1447.

(128) Arlestig L, Mullazehi M, Kokkonen H, Rocklov J, Ronnelid J, Dahlqvist SR.

Antibodies against cyclic citrullinated peptides of IgG, IgA and IgM isotype and rheumatoid

factor of IgM and IgA isotype are increased in unaffected members of multicase rheumatoid

arthritis families from northern Sweden. Ann Rheum Dis 2012 Jun;71(6):825-829.

Page 45: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

43

(129) Roozendaal C, Pogany K, Hummel EJ, Horst G, Dijkstra G, Nelis GF, et al. Titres of

anti-neutrophil cytoplasmic antibodies in inflammatory bowel disease are not related to

disease activity. QJM 1999 Nov;92(11):651-658.

(130) Girlich C, Schacherer D, Jung EM, Schreyer A, Buttner R. Comparison between a

clinical activity index (Harvey-Bradshaw-Index), laboratory inflammation markers and

quantitative assessment of bowel wall vascularization by contrast-enhanced ultrasound in

Crohn's disease. Eur J Radiol 2012 Jun;81(6):1105-1109.

(131) Lok KH, Ng CH, Hung HG, Li KF, Li KK, Szeto ML. Correlation of serum biomarkers

with clinical severity and mucosal inflammation in Chinese ulcerative colitis patients. J Dig

Dis 2008 Nov;9(4):219-224.

(132) Sipponen T, Savilahti E, Kolho KL, Nuutinen H, Turunen U, Farkkila M. Crohn's

disease activity assessed by fecal calprotectin and lactoferrin: correlation with Crohn's disease

activity index and endoscopic findings. Inflamm Bowel Dis 2008 Jan;14(1):40-46.

(133) Schoepfer AM, Beglinger C, Straumann A, Trummler M, Vavricka SR, Bruegger LE, et

al. Fecal calprotectin correlates more closely with the Simple Endoscopic Score for Crohn's

disease (SES-CD) than CRP, blood leukocytes, and the CDAI. Am J Gastroenterol 2010

Jan;105(1):162-169.

(134) Jones J, Loftus EV,Jr, Panaccione R, Chen LS, Peterson S, McConnell J, et al.

Relationships between disease activity and serum and fecal biomarkers in patients with

Crohn's disease. Clin Gastroenterol Hepatol 2008 Nov;6(11):1218-1224.

(135) Lewis JD. The utility of biomarkers in the diagnosis and therapy of inflammatory bowel

disease. Gastroenterology 2011 May;140(6):1817-1826.e2.

(136) Langhorst J, Elsenbruch S, Koelzer J, Rueffer A, Michalsen A, Dobos GJ. Noninvasive

markers in the assessment of intestinal inflammation in inflammatory bowel diseases:

performance of fecal lactoferrin, calprotectin, and PMN-elastase, CRP, and clinical indices.

Am J Gastroenterol 2008 Jan;103(1):162-169.

(137) Lakatos L, Pandur T, David G, Balogh Z, Kuronya P, Tollas A, et al. Association of

extraintestinal manifestations of inflammatory bowel disease in a province of western

Hungary with disease phenotype: results of a 25-year follow-up study. World J Gastroenterol

2003 Oct;9(10):2300-2307.

(138) Makrygiannakis D, af Klint E, Lundberg IE, Lofberg R, Ulfgren AK, Klareskog L, et

al. Citrullination is an inflammation-dependent process. Ann Rheum Dis 2006

Sep;65(9):1219-1222.

(139) Gyorgy B, Toth E, Tarcsa E, Falus A, Buzas EI. Citrullination: a posttranslational

modification in health and disease. Int J Biochem Cell Biol 2006;38(10):1662-1677.

Page 46: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

44

Page 47: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

45

10 Bijlage 1

Definities studievariabelen

Afkomst In het ZIC zijn er de volgende mogelijkheden:

- Kaukasisch: Nederlands, Blank Europees (exclusief Turkije)

- Afrikaans: Afrikaans, Surinaams/Antilliaans van negroïde afkomst

- Hindoestaans: Hindoestaans, Pakistaans, Indiaas, Surinaams/Antilliaans van

hindoestaanse afkomst

- Marokkaans: Marokkaans, Algerijns.

- Turks: Turks, Koerdisch

- Aziatisch: Chinees, Japans, Indonesisch, Ambonees, Vietnamees

- Joods: Joods

- Mixed: Gemengde afkomst

- Overig Noord Amerikaans, Australisch, Zuid Amerikaans.

Diagnose In het ZIC worden de volgende opties weergegeven:

- Colitis ulcerosa (UC)

- Ziekte van Crohn (CD)

- Inflammatory bowel disease unclassified (IBDU)

- Inflammatory bowel disease indeterminate (IBDI)

- Diagnose nog in onderzoek

- Diagnose in herziening

- Microscopische of collage colitis

- Geen IBD

Criteria voor UC zoals weergegeven in het ZIC:

Naast de criteria voor IBD moeten criteria voor de ziekte van Crohn ontbreken en sprake zijn

van:

1. Oppervlakkige ontsteking of ulceratie van het colon, continu, startend vanaf het

rectum zonder normaal slijmvlies tussen de ontstoken mucosa, geen rectal sparing

(tenzij lokale therapie).

EN

2. Afwezigheid ontsteking in de dunne darm.

Criteria voor CD zoals weergegeven in het ZIC:

Naast de criteria voor IBD moet ook aan één van de onderstaande criteria worden voldaan:

1. Bij endoscopisch, radiologisch of histologisch aanvullend onderzoek aangetoonde

ontsteking van de dunne darm op grond van de volgende bevindingen: fisteling/

fissuurvorming in de mucosa/ nodulair aspect van de darmwand of cobblestoning/

strictuurvorming/ histologisch bewezen transmurale ontsteking (met of zonder

granuloomvorming)

(Speciale situatie: bij geïsoleerde ontsteking in de oesophagus maag of het duodenum

moeten in het histologisch onderzoek granulomen worden gevonden om de diagnose

M. Crohn te kunnen stellen).

OF

Page 48: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

46

2. Ontsteking van het colon die discontinue is (patchy) of minstens een van de volgende

kenmerken heeft:

o Meerdere (>10) aften

o Diepe ulceratie

o Transmurale ontsteking

o Uitgebreide fibrose en verdikking van de darmwand

o Fisteling

o Niet verkazende granulomen bij onderzoek

o Aanwezigheid van peri-anale ziekte

Criteria voor IBDU

De criteria voor IBD zijn aanwezig EN het is niet mogelijk de diagnose CU of CD te maken

op grond van bovenstaande criteria.

Criteria voor IBDI

Er moet sprake zijn van de klinische diagnose IBDU, waarbij na PA op resectieweefsel het

onderscheid niet te maken is.

Diagnose nog in onderzoek

Deze patiënten worden niet geïncludeerd in het PSI

Diagnose in herziening

Er is al een diagnose gesteld, maar deze wordt nu opnieuw op juistheid onderzocht. Van deze

groep patiënten zal ik de later gestelde diagnose meenemen in de analyse.

Criteria voor microscopische colitis:

- Collagene colitis: een verdikte basaalmembraan of lamina basalis.

- Lymfocytaire colitis: toename van het aantal intra-epitheliaal gelegen mononucleaire

ontstekingscellen, van meer dan 20 per 100 epitheelcellen.

Ziekteduur Het gaat hier om de tijd verstreken tussen het stellen van de diagnose en de datum van

serumafgifte.

Klinische ziekteactiviteit De Harvey Bradshaw Index (HBI) voor CD- patiënten wordt berekend op basis van de

volgende gegevens:

- Algeheel welbevinden van de afgelopen 24 uur (rapportcijfer 0-10 door patiënt )

- Abdominale pijn in de afgelopen 24 uur (rapportcijfer 0-10 door patiënt )

- Aantal keren diarree in de afgelopen 24 uur (of bij stoma: aantal zakken dat meer dan

normaal vervangen moet worden).

- Aanwezigheid abdominale massa bij lichamelijk onderzoek

- Aanwezigheid van complicaties in de afgelopen 24 uur: artralgie/ uveiitis/ erythema

nodosum/ poyoderma gangrenosum /aften in de mond/ anale fissuur / producerende

fistel / abcessen (aanwezig of drainerend).

Scores lopen van 0- 19. Men spreekt van een klinische remmissie bij een score ≥ 5

Page 49: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

47

De Simple Clinical Colitis Activity Index (SCCAI) voor UC- patiënten wordt berekend op

basis van de volgende gegevens:

- Ontlastingsfrequentie per wakend dagdeel (niet ’s nachts) in de afgelopen 24 uur (of

bij stoma: aantal zakken dat meer dan normaal vervangen moet worden).

- Ontlastingsfrequentie per nacht in de afgelopen 24 uur (of bij stoma: aantal zakken dat

meer dan normaal vervangen moet worden).

- Urgentie van de ontlasting (is patiënt is staat defeacatie uit te stellen: ja/nee).

- Bloed in de ontlasting: ja/nee (bij stoma altijd een null flavor)

- Algeheel welbevinden van de afgelopen 24 uur (rapportcijfer 0-10 door patiënt )

- Aanwezigheid van complicaties in de afgelopen 24 uur: artritis/ uveiitis/ erythema

nodosum/ poyoderma gangrenosum .

Scores lopen van 0- 19. Men spreekt van een klinische remmissie bij een score ≥ 3

Ziektelokalisatie Dit is gebaseerd op de Montreal-classificatie, zoals zichtbaar in onderstaande tabel.

Bron: Nederlandse vereniging van Maag-darm-leverartsen. Samenvatting Richtlijn Diagnostiek en

Behandeling van Inflammatoire Darmziekten bij Volwassenen. Kwaliteitsinstituut voor de

gezondheidszorg;2008.

Resectie Hier wordt resectie van ileum, colon of dunne darm bedoeld, zonder specificatie van welk

deel en groot het deel is.

Page 50: Reumatoïde Artritis en Inflammatoire Darmziektenscripties.umcg.eldoc.ub.rug.nl/FILES/root/geneeskunde/2014/HopH/… · 3.1 Reumatoïde artritis 3.1.1 Klinisch beeld RA is een auto-

48

Gewrichtsklachten De volgende omschrijvingen staan in het ZIC:

Artralgie

Gewrichtspijn in de afgelopen 24 uur , niet verklaarbaar door overbelasting, artrose of trauma,

maar uitsluitend verklaarbaar op basis van IBD. Geen artritis!

Artropathieën

Gewrichtspijn met een inflammatoir klachtenpatroon zonder zwelling of roodheid) Zij worden

onderverdeeld in

Enthesitis: een ontsteking van de pees, het ligament en de aanhechting van het

gewrichtskapsel aan het bot. Meestal gezien bij de achillespees, plantaire fasci en/of

als pijn en zwelling bij het tuberculum tibiae. Klinische diagnose kan met MRI

bevestigd worden.

Ankyloserende spondylitis: ziekte van Bechterew

Inflammatoire rugpijn: indien dit gepaard gaat met sacro-iliitis dient dit radiologisch

bevestigd te zijn.

Artritis: pijn in rust erger dan na activiteit, roodheid of zwelling, ’s nachts wakker

worden van de pijn. Hier onder wordt verstaan:

o Dactylitis: een met zwelling gepaard gaande ontsteking van 1 of meer vingers

(worstvingers) of tenen, veroorzaakt door tenosynovitis van de pezen van de

flexoren. Het kan gepaard gaan met ontsteking van de metacarpophalangeale

of van de proximale interphalangeale gewrichten

o Perifere artritis type I: oligo-artritis ; d.w.z. aantal aangedane gewrichten < 5,

meestal ook 1 groot gewricht, gerelateerd aan ziekteactiviteit, acuut,

gemiddelde duur is 5 weken, geen schade)

o Perifere artritis type II: poly-artritis; d.w.z. aantal aangedane gewrichten > 5,

symmetrisch, meestal kleine gewrichten, niet gerelateerd aan ziekte- activiteit,

vooral wanneer colon ziek is, duurt gemiddeld 3 jaar)

Vervolgconsulten

Gewrichtsklachten dienen gedurende het eerste consult te en tijdens follow-up te worden

uitgevraagd. Hierbij gelden de volgende instructies:

Bij het eerste consult:

Indien de aandoening reeds in de voorgeschiedenis geregistreerd is en nog steeds

bestaat. Klik op ‘ja’ zonder datum

Indien een compleet onderdeel niet is onderzocht, dan nog ja noch nee aanklikken.

Bij de vervolg- consulten:

Zolang de aanwezigheidsstatus niet wijzigt; ook datum niet wijzigen.

Als bij een volgende consult de aanwezigheidsstatus wijzigt van ‘nee’ naar ‘ja’ of

andersom, moet die verandering worden aangeklikt én een nieuwe datum worden

ingevoerd.