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Dossier Endosymbioses

Les cnidaires symbiotiques assurent depuislongtemps leur succès évolutif par une vie enassociation avec les zooxanthelles. Malgré lescontraintes que cette vie de couple a créées,

l’animal se montre aujourd’hui bien adapté.

Le couple Cnidaire-zooxanthelle

Parmi les endosymbioses mutualistes photosynthé-tiques, les couples Cnidaires-zooxanthelles etSymsagittifera roscoffensis-Tetraselmis convolutae(voir p. 44) sont parmi les plus étudiés. L’histoire del’union Cnidaires-zooxanthelles est ancienne, puisqueles paléontologistes considèrent que les cnidairesmodernes apparus au Trias (245-250 millionsd’années) vivaient déjà avec des zooxanthelles (1). Par ailleurs, l’importance écologique des cnidairessymbiotiques est remarquable, puisqu’ils comportentles coraux constructeurs de récif qui appartiennentà l’ordre des Scléractiniaires. Ces derniers construi-sent les récifs coralliens qui hébergent, sur moins de0,2 % de la surface des océans, le tiers de toute lafaune marine (2) ! Ils assurent nombre de fonctionsimportantes pour l’homme : grenier alimentaire,rempart contre l’érosion des côtes, attraction

Relation de couple au soleil :l’endosymbiose Cnidaires-DinoflagellésNombre de coraux, anémones de mers, gorgones et autres méduses,appartenant tous au phylum des Cnidaires, forment une associationsurprenante mais très répandue dans les océans et mers du mondeentier, avec des algues unicellulaires, des Dinoflagellés du genreSymbiodinium, encore appelées zooxanthelles. De cette vie de couple,les deux partenaires tirent des bénéfices mutuels : ils constituent uneendosymbiose mutualiste photosynthétique.

Paola Furla* et Denis Allemand*** Université de Nice-Sophia-Antipolis, UFR Sciences,EA4228 ECOMERS, Parc Valrose, 28 av. Valrose,06108 Nice Cedex 2paola.furla@unice.fr** Centre scientifique deMonaco, av. Saint-Martin98000, Principauté de Monaco

(1) Saffo MB (1992)Amer Zool 32, 557-65(2) Porter GW, Tougas JI(2000) Encyc Biodiv 5, 73-95(3) Paracer S, Ahmadjian V(2000) Symbiosis - Anintroduction to biologicalassociations, OxfordUniversity Press, Inc, USA(4) Lopez E et al. (2008) Biofutur 291, 53-6

touristique, source potentielle de nouvelles molé-cules bioactives et de bio-implants (reconstructionosseuse…) (3, 4).L’anatomie des Cnidaires, relativement simple, estcaractérisée par une symétrie radiaire et seulementdeux feuillets embryonnaires. Ces derniers forment,chez le Cnidaire adulte, les deux couches cellulaires,l’épiderme et le gastroderme (figure 1), séparées par unecouche de tissu conjonctif, la mésoglée. Les Cnidairessont également caractérisés par des cellules urticantes,les cnidocytes, qui enferment un filament contenantdes toxines très puissantes. Chez les cnidairessymbiotiques, le symbiote unicellulaire appartientsouvent aux Dinoflagellés (ou Dinophytes, voir p. 28figure 1) et vit généralement à l’intérieur même descellules gastrodermiques, isolé de celles-ci par unemembrane périsymbiotique d’origine animale : c’estun endosymbiote. Union monogame ou polygame ? Plusieurs critèresfont pencher la réponse vers la polygamie. Toutd’abord, il faut remarquer l’exceptionnelle quantitéde zooxanthelles à l’intérieur des tissus animaux : unmètre carré de récif corallien peut contenir jusqu’à1010 algues symbiotiques. Dans une anémone de mer,on peut compter jusqu’à plusieurs millions de zoo-xanthelles par milligramme de protéines animales !

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De plus, dans chaque cellule gastrodermique, on peuttrouver un nombre variable de zooxanthelles, géné-ralement une à huit, et jusqu’à 56 chez l’hydrozoaireMyrionema (3). Par ailleurs, l’analyse de la séquencegénomique codant les ARNr du noyau et du chloro-plaste des zooxanthelles a permis de montrer l’exis-tence parmi elles de huit clades distincts (appelés cladesA à H), aujourd’hui considérés comme des sous-genresde Symbiodinium.

La rencontre du couple Cnidaire-zooxanthelle

Les Cnidaires acquièrent les zooxanthelles soit partransmission directe du parent vers l’embryon (trans-mission verticale), soit du milieu extérieur parphagocytose (transmission horizontale – voir l’ articlep. 33). Ces modes de transmission dépendent desespèces de cnidaires, mais les mécanismes sous-jacentsrestent inconnus. Récemment, des lectines de la sur-face des cellules de l’hôte ont été impliquées dansles mécanismes de reconnaissance entre les deuxpartenaires de la symbiose, dans la transmission hori-zontale (5). De même, des récepteurs intracellulairesprotéiques de la famille CD36, habituellementimpliqués dans la réponse immunitaire chez les ver-tébrés et les invertébrés, pourraient jouer un rôle dansle choix du symbiote par les cellules animales (6).

Le mariage Cnidaire-zooxanthelle : privilèges et contraintes

Les relations symbiotiques entre un Cnidaire et unezooxanthelle sont de type mutualiste. Dans ces rela-tions, c’est autant l’hôte que le symbiote qui tirentprofit de la communauté de biens. Les deux partenairesapportent une dot, principalement d’ordre trophique,qui améliore la survie de chacun. Cette relation estcependant accompagnée de plusieurs contraintesauxquelles les deux partenaires font face grâce à lasélection de caractères comportementaux, biochimiqueset physiologiques.

La dot : contribution des partenaires à la symbioseLes zooxanthelles contribuent fondamentalement aubudget énergétique des Cnidaires. Grâce à la photo-synthèse que celles-ci effectuent dans le cytoplasme descellules gastrodermiques, l’animal acquiert une nouvellecapacité métabolique et devient donc en partieautotrophe, sans renoncer au mode de nutritionhétérotrophe. L’apport trophique du symbiote à l’hôtepeut aller jusqu’à 90 % du carbone fixé lors de laphotosynthèse (7). Le carbone organique transféré dela zooxanthelle vers le cytoplasme animal peut revêtirdiverses formes : glycérol, lipides, alanine, glucose,acide glutamique… Ces photosynthétats ont plusieursdestinées au sein de l’hôte animal, telles que devenirdes constituants structurels, des réserves ou descomposants de la matrice organique du squelette coral-lien. Les zooxanthelles jouent également un rôle majeurdans la respiration métabolique des cellules duCnidaire, non seulement pour l’apport de substratsénergétiques mais également en apportant de l’oxygène.Les bénéfices des zooxanthelles dans ce mode de vieassociatif sont moins clairement définis. Parmi ceux-ci, l’hôte absorbe et transfère à ses zooxanthelles diversnutriments comme l’azote, le phosphore et le sulfate.Ceci constitue un recyclage des produits du catabolismede l’hôte, qui sont remétabolisés et recyclés par la cellulealgale en produits à nouveau utilisables par l’hôte. Lalocalisation des algues dans les tissus animaux permetégalement aux zooxanthelles de se protéger desprédateurs et de se développer dans un « milieu deculture » stable, le cytosol animal, contrôlé par lemétabolisme animal et diminuant ainsi les coûts derégulation ionique et de protection (les zooxanthellesont, par exemple, une surface cellulaire modifiée).

Les concessions : adaptation des partenaires à la vie en symbioseUne des raisons du succès évolutif de la symbioseCnidaire-zooxanthelle réside donc dans les apportstrophiques des zooxanthelles à l’animal. Mais encontrepartie, l’hôte doit assurer à son symbiote unapport constant et suffisant des principaux substratsde la photosynthèse : lumière et carbone inorganique.L’exposition à la lumière est certainement une

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(5) Kvennefors EC et al.(2008) Dev Comp Immunol 32, 1582-92(6) Rodriguez-Lanetty M et al. (2006) BMC Gen 7, 23(7) Muscatine L et al. (1984)Proc Roy Soc Lond B 222,181-202

Figure 1 Morphologie d’un cnidaire symbiotique

Cnidocyte

Polype de cnidaire

Tentacule

Cavité gastro-

vasculaire

Bouche

Mésoglée

Épiderme

Paroi du polype de cnidaire

Zx : zooxanthelle

Gastroderme

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des contraintes les plus évidentes chez ces organismes.En plus d’une distribution océanique principalementen surface, les Cnidaires symbiotiques présentent desadaptations morphologiques et biochimiques parfoissurprenantes. Certains coraux présentent notammentdes formes de squelette calcaire, ou écomorphes,variables en fonction de la profondeur de leur habitat(figure 2). Leur écomorphe adopte alors une struc-ture branchue en surface et en platier en profondeurpour favoriser l’exposition des symbiotes à la lumière.D’autres espèces, comme Plerogyra sinuosa, sontcapables d’étendre leur tissu tentaculaire jusqu’àformer le jour des bulles-captatrices de lumière etde longs tentacules prédateurs la nuit (figure 2). Parailleurs, les cellules animales des Cnidaires présententdes molécules photoprotectrices, tels que des pigmentsfluorescents, les « pocilloporines », et des acidesaminés, les mycosporine-like amino acids (MAA).Présents dans 97 % des coraux de la Grande Barrière,les pocilloporines sont capables d’absorber unrayonnement lumineux soit excessif (qui pourraitendommager les zooxanthelles), soit non photo-synthétiquement utile (comme les UV). Dans le casdes UV, les pocilloporines réémettent le rayonnementpar fluorescence à une longueur d’onde supérieure,cette fois-ci photosynthétiquement active, c’est-à-direcapable de stimuler les pigments photosynthétiquesdu symbiote (8). Les MAA sont des molécules anti-UV présentes en fortes concentrations dans lestissus animaux des cnidaires symbiotiques (9). Dérivéesde la chaîne de synthèse du shikimate, mais habi-tuellement absentes chez les Métazoaires, ces molé-cules sont transférées des zooxanthelles vers l’hôtepuis modifiées par les cellules de l’épiderme pourconstituer une barrière aux rayonnements UV nocifs.Il est néanmoins possible que la synthèse des MAA

puisse également s’effectuer dans l’hôte, car une étudebioinformatique y a montré la présence d’une chaînede synthèse du shikimate, vraisemblablement issue d’untransfert de gènes d’une bactérie (10).Pour permettre une photosynthèse efficace, la zoo-xanthelle doit disposer d’une quantité constante deCO2. Or, chez les cnidaires symbiotiques marins, lafixation du CO2 par la photosynthèse présente descontraintes supplémentaires par rapport aux végétauxaériens ou à d’autres organismes marins : carboneinorganique présent principalement sous forme debicarbonate (2 mM HCO3

-, contre 10 µM CO2) etlocalisation intracellulaire du symbiote. L’enzyme fixatrice de carbone inorganique, la RuBisCO (Ribulosebis-phosphate carboxylase oxygenase), a des carac-téristiques biochimiques peu favorables aux réactionsde carboxylation qu’elle catalyse : elle montre notam-ment une faible affinité pour le carbone inorganiqueet une tendance à l’inhibition par l’oxygène. Pour faire face à ces contraintes, l’association sym-biotique a recours à plusieurs stratégies adaptatives.L’hôte animal possède des capacités d’absorption etde transport de carbone inorganique sous forme debicarbonate (11), qui permettent aux zooxanthellesd’acquérir le carbone inorganique nécessaire à laphotosynthèse. Ce carbone est non seulement transportémais également accumulé à l’intérieur de l’organismesymbiotique de manière à maintenir de fortes concen-trations de CO2 au voisinage de la RuBisCO, favorisantainsi son activité carboxylase (11). Enfin, au sein de lazooxanthelle, cette enzyme-clef est isolée des fortesconcentrations d’oxygène issues de la photosynthèse àl’intérieur d’une zone spécialisée du stroma dépourvuede photosystèmes, le pyrénoïde.De par la présence de zooxanthelles, les cnidaires sym-biotiques sont quotidiennement soumis à une source

d’oxygène issue de la photosyn-thèse. Ainsi, à la lumière, la pres-sion partielle d’oxygène (pO2) dela cavité gastrique de l’anémonede mer Anemonia viridis aug-mente très rapidement, jusqu’àatteindre, après 20 minutes, troisfois les valeurs de pO2 de la nor-moxie (valeur de pO2 en condi-tion d’équilibre avec l’atmosphère)(12). À cette hyperoxie induite parla lumière s’oppose une hypoxie(voire une anoxie, lorsquepO2 < 1 % de la pression totaleproduite par l’ensemble des gaz)à l’obscurité. L’augmentation dela pO2 au sein des tissus des cni-daires symbiotiques entraine unesurproduction d’espèces activesde l’oxygène, c’est-à-dire de déri-vés hautement réactifs et trèsoxydants. L’absence de dommagechez l’hôte ou ses symbiotesdémontre l’excellente adaptationde l’association symbiotique auxvariations quotidiennes de pO2,et suggère la présence de systèmesanti-oxydants efficaces. Parmi cesdéfenses, des enzymes détruisant

(8) Dove S et al. (2001)Coral Reefs 19, 197-204(9) Shick JM, Dunlap WC(2002) Annu Rev Physiol 64,223-62(10) Starcevic A et al.(2008) Proc Natl Acad SciUSA 105, 2533-7(11) Furla P et al. (2005)Integrative Comp Biol 45,595-604(12) Richier S et al. (2003)Biochim Biophys Acta 1621,84-91

Figure 2 Adaptation à la lumière par modifications morphologiques du squelette du corail Stylophora pistillata (A) et des tissus du corail Plerogyra sinuosa (B)

Écomorphesde surface

Écomorphes de profondeur

Écomorphe diurne Écomorphe nocturne

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Malgré leur importance écologique, les mécanismesmoléculaires et physiologiques engendrés par le stress qui conduisent au blanchissement ne sont pas encore clairement définis. Plusieurs études iden-tifient néammoins des points cruciaux tels undysfonctionnement précoce de la machinerie photo-synthétique du symbiote, perturbant la capacité detransport d’électrons au sein des photosystèmes, uneaccumulation de dégâts oxydatifs au sein des deuxpartenaires, des morts cellulaires de type apoptotiqueet nécrotique chez les deux partenaires, ou encore unesous-expression chez l’hôte de protéines d’adhésion,comme les lectines (15). La figure 3 illustre les phéno-mènes précoces et tardifs qui surviennent lors dublanchissement.Une question reste malgré tout en suspend : est-cel’hôte qui répudie les zooxanthelles endommagées, oubien est-ce une séparation par consentement mutuelcar la vie en association ne favorise plus les deux partenaires ? Actuellement, les connaissancesn’apportent pas de réponse à cette question. Ce quiest sûr, c’est que la rupture de la symbiose estréversible, soit par multiplication ou réinfection dumême symbiote, lorsque les conditions environne-mentales reviennent à la normale, soit par laréinfection d’un autre clade de symbiote mieux adaptéaux nouvelles conditions environnementales. Ainsi,le blanchissement est considérée par certains scien-tifiques comme une rupture de la symbiose suivie d’unretour à la vie de couple avec un autre partenaire,et donc comme une probable stratégie adaptative (16).Le blanchissement peut donc être interprété commeune nouvelle chance donnée au couple de subsisterdans les milieux océaniques… �

les espèces actives de l’oxygène, comme les superoxydedismutases (SOD) et les catalases, jouent un rôleprépondérant. Une exceptionnelle diversité de familleset d’isoformes de ces enzymes existe en effet dansles tissus des Cnidaires symbiotiques (12, 13). Parailleurs, des transferts de gènes entre les deuxpartenaires semblent renforcer les capacités de résis-tance de l’association symbiotique par l’acquisitionde nouvelles isoformes de SOD par l’animal (14).

Le divorce : répudiation ou consentement mutuel ?

Malgré les diverses adaptations des deux partenairesmaintenant l’équilibre du couple Cnidaire-zoo-xanthelles, celui-ci demeure fragile. En effet, certainsstress environnementaux entraînent une rupture de lasymbiose, qui s’accompagne d’une expulsion deszooxanthelles des tissus animaux. Ce phénomène,appelé blanchissement (de l’anglais bleaching), décritla perte de pigmentation des cnidaires symbiotiques(figure 3). La fréquence et l’étendue du phénomène sont enaugmentation constante ces 30 dernières années dans toutes les mers et océans du globe. Elles résultentdes changements climatiques globaux, notammentd’une augmentation progressive de la température desocéans. D’autres facteurs peuvent également aggraverle phénomène, parmis lesquels les pollutions par desmétaux lourds, des herbicides ou des pesticides, les variations de radiations lumineuses visibles ou UV,les variations de la salinité ou encore les infectionsmicrobiennes.

(13) Merle PL et al. (2007)Free Radic Biol Med 42, 236-46(14) Furla P et al. (2008)Proceeding of 11th ICRS, 29(15) Baird AH et al. (2009)Trends Ecol Evol 24, 16-20(16) Buddemeier RW, Fautin DG(1993) BioScience 43, 320-6

Figure 3 Mécanismes moléculaires et cellulaires du phénomène de blanchissement

Anemoniaviridis

symbiotique

Anemoniaviridis

blanchie

GastrodermeÉpiderme

T0

UV

pCO2

Pollution

Sous-expression des protéines d’adhésion

Détachement de la cellule hôte

Dégradation de la cellule hôte

Dégradation du symbiote hôte

Dégradation desdeux partenaires

Dommages oxydatifs

Dysfonctionnement du photosystème

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de cellules épidermiques ciliées qui lui permettent de se déplacer, il nepossède ni cœlome, ni système digestif. Dans la région antérieure, unorgane, le statocyste, assure la perception de la gravité, flanqué par deux photorécepteurs. Pendant la période de reproduction, lesadultes pondent des cocons renfermant entre 15 et 30 embryons. Lasymbiose s’établit par transmission horizontale de l’algue (qui vitlibre dans la colonne d’eau), lorsque le juvénile s’échappe du cocon.Pour l’algue, le passage de l’état libre à l’état symbiotique impliquediverses modifications, comme la perte des flagelles, de la paroi et unchangement radical de morphologie. Sans symbiose, les juvénilesmeurent au bout de quelques jours. L’algue, grâce à son activitéphotosynthétique, contribue massivement à l’alimentation du ver en synthétisant du glucose et du fructose, mais aussi des acidesaminés et des acides gras, que les vers ne synthétisent pas.Cependant, le fonctionnement et la mise en place de la photosymbioserestent encore largement ignorés. D’un point de vue métabolique, les algues pourraient recycler les déchets azotés du vers… Indépen-damment du problème physiologique, on ignore si les algues entranten association ont une descendance égale ou supérieure à celle desformes libres – en d’autres termes, ressortent-elles des vers ? Dans cecas, le mutualisme n’est pas démontré.L’abondance de S. roscoffensis et sa manipulation facile en ont faitun système biologique adéquat pour analyser la relation symbiotiqueet sa mise en place. Depuis quelques années, la culture contrôlée decet animal et de son symbionte algal est l’objet d’une attentionparticulière à la Station biologique de Roscoff. L’élevage maîtrisépermet de suivre les différentes étapes du développement, du premierclivage au stade juvénile non symbiotique, et d’induire artificiellementla symbiose à partir de souches d’algues cultivées. Ces connaissancespermettent actuellement d’envisager expérimentalement une analyseglobale des transitions transcriptomiques entre les stades non sym-biotiques (l’acœle juvénile et l’algue libre) et les stades symbiotiqueschez l’adulte (acœle et algue réunis). �

Xavier Bailly

Station biologique de Roscoff ( CNRS-UPMC)Place George Teissier, BP 74 29682 Roscoff Cedex

bailly@sb-roscoff.fr

* Terrain littoral compris entre le plus haut et le plus bas niveau de la mer

(1) Graff L (1891) Die Organisation der Turbellaria acoela; mit einemAnhange über den Bau und die Bedeutung der Chlorophyllzellen vonConvoluta Roscoffensis von Gottlieb Haberlandt. Leipzig, Engelmann.

(2) Keebles F, Gamble FW (1907) Q J Microsc Sci 51, 167-217

Pour en savoir plus : � http://devbio.umesci.maine.edu/styler/globalworming� http://turbellaria.umaine.edu

Parmi toutes les symbioses répertoriées, celles qui associent unmétazoaire et une lignée photosynthétique ont très tôt intrigué leszoologistes par leur nature hétéroclite, impliquant deux lignéesévolutives très différentes. Entre 1850 et la fin du XIXe siècle leszoologistes marins avaient observé des corpuscules verts chezcertains métazoaires (éponges, cnidaires, turbellariés) et protistes(ciliés), dont la couleur et certaines propriétés évoquaient lachlorophylle des plantes, des algues vertes unicellulaires et deseuglènes photosynthétiques. Un des premiers systèmes animauxphotosynthétiques abondamment étudié fut Symsagittiferaroscoffensis (anciennement Convoluta roscoffensis), un ver nonsegmenté du groupe des acœles décrit à la Station biologique deRoscoff (1) et dont la nature algale des symbiontes ne fut confirméequ’en 1907 (2). Des travaux traitant de la symbiose, de son établis-sement, des échanges trophiques entre S. roscoffensis et son algue,de la culture des algues symbiotiques, mais aussi de l’ontogénie de S. roscoffensis ont été publiés jusque dans les années 1980.S. roscoffensis vit en symbiose avec l’algue verte unicellulaireTetraselmis convolutae, qui lui confère sa couleur verte caractéristique.Environ deux heures après le début de la marée descendante, descolonies comptant jusqu’à plusieurs millions d’individus apparaissentsur certains estrans* et s’exposent aux radiations lumineuses pourfavoriser l’activité photosynthétique des algues qu’elles hébergent. Ces colonies s’enfouissent dans le substrat sableux grossier environdeux heures avant la marée haute, pour échapper au flot perturba-teur. Ce ver plat de 4 à 5 mm de long, endémique du littoral français,

a une organisationanatomique trèssimple. Bien qu’il soithermaphrodite, sareproduction néces-site une fécondationcroisée. Recouvert

Zoom

Un ver et une algue : l’acœle Symsagittifera roscoffensis

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Dossier Endosymbioses

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En haut : colonie de S. roscoffensisapparaissant à maréebasse. En bas : zoom sur la colonie.Certains adultes, decouleur plus pâle,sont gravides. Les acœles mesurent4 à 5 mm.

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