Anatomie comparee des racines des rhizocephales Sacculina carcini Thompson et Loxothylacus panopei (Gissler) parasites respectifs des brachyoures Carcinus maenas (L.)

et Rhithropanopeus harrisii (Gould) ; etude ultrastructurale des racines libres

Laboratoire de Zoologie, UnicersitP Pierre et Marie Curie, 4 , place Jussieu, Brit. A , 75230 Paris et Laboratoire de Miooscopie Plectronique uppliquPe ir 10 Biologie, C.N.R.S., 105, bouleoard Rospail, 75006 Paris, France

G E N E V I ~ V E G. PAYEN' Laboratoire SexucrlitP et Reproduction des IncertPbrPs, Equipe de Recherche crssociPe au C. N.R.S. n0409, UnicersitP Pierre et Murie Curie, 4 , place Jussieu, BBt. A , 75230 Paris, Frcrnce et Duke Unicersity Mririne Lnboratoty, Beaufort, NC, U.S.A. 28516

COLETTE CHASSARD-BOUCHAUD Laborcitoire de Zoologie, UnicersitP Pierre et Marie Curie, 4 , place Jussieu, Birr. A , 75230 Paris et Laboratoire de Microscopie

Plectronique appliquPe ir la Biologie, C.N.R.S., 105, bouleccrrd Rasprril, 75006 Paris, France R e ~ u le 29 janvier 1979

HUBERT, M., G. G. PAYEN et C. CHASSARD-BOUCHAUD. 1979. Anatomie comparee des racines des rhizocephales Sacculina carcini Thompson et Loxothylcrcuspanopei (Gissler) parasites respectifs des brachyoures Carcinus maenas (L.) et Rhithroprrnopeus hurrisii (Gould); etude ultrastructurale des racines libres. Can. J . Zool. 57: 1479-1486.

L'examen compare des racines libres de Succulinrr ccrrcini, parasite de Ctrrcinus maenas, d'une part et de Loxothylac~is punopei, parasite de Rhithropanopeus harrisii, d'autre part, montre de nombreux caracteres ultrastructuraux communs associes B quelques variations specifiques. En partant de la peripherie des racines, on distingue (I) un exosquelette non calcifie, abondamment pourvu d'expansions irregulieres garnies de vesicules, formant parfois un reseau dense, qui s'ouvrent dans la cavite hemocoelienne de I'h8te; I'ensemble presente quelquefois de profonds replis. Ces caracteres favorisent une augmentation importante de la surface radiculaire; (2) des espaces sous-cuticulaires parfois particulierement developpes; (3) des cellules radiculaires qui presentent un double aspect.

En peripherie, le cytoplasme clair, riche en microtubules et en ribosomes libres, offre des villosites apicales qui peuvent penetrer dans I'exosquelette; les mitochondries, abondantes, B matrice dense, montrent des crgtes paralleles. Proche de I'axe de la racine, un cytoplasme generalement opaque contient de nombreuses citernes de reticulum endoplasmique granulaire et de vastes inclusions de reserve. Des images de cytolyse sont observables en peripherie. Des lumieres centrales se creuseraient apres degenerescence de certaines cellules axiales. La par- ticularite des structures decrites ainsi que leur r6le respectif dans I'absorption de substances, I'accumulation de reserves ou I'excretion de metabolites sont discutes en fonction des relations h6te-parasite.

HUBERT, M., G. G. PAYEN, and C. CHASSARD-BOUCHAUD. 1979. Anatomie comparee des racines des rhizocephales Sacculina carcini Thompson et Loxothvlac~us punopei (Gissler) parasites respectifs des brachyoures Cureinus maenas (L.) et Rhithropanopeus harrisii (Gould); etude ultrastructurale des racines libres. Can. J . Zool. 57: 1479-1486.

A comparative examination of the free roots of Sacculina carcini, parasitizing Carcinus muenas, and Loxothylac~s panopei, parasitizing Rhithroponopeus harrisii, shows numerous similar ultrastructural features as well as a few specific variations. Proceeding inwards from the outside, the following structures can be seen: (I) a thin and uncalcified exoskeleton with irregular processes fitted with vesicules forming a dense network and opening in the host's haemocoel; the whole may also display deep infoldings, these characters promote an important increase of the root surface; (2) subcuticular spaces sometimes particularly developed; (3) root cells that show a double aspect.

In periphery, the electron-lucent cytoplasm with microtubules and free ribosomes, show apical villi which can penetrate the exoskeleton; mitochondriaare abundant and possess a dense matrix with parallel chstae. Near the axis of the root, an electron-dense cytopl&m contains numerous

IUne partie de ce travail a beneficie de I'aide apportee par un contrat entre 'United States Office of Naval Research, Depart- ment of the Navy' et Duke University NR 104-194.

0008-430 1/79/07 1479-08$0 1 .MI0 @I979 National Research Council of Canada/Conseil national de recherches du Canada

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rough-surfaced endoplasmic reticulum cisternae and large reserve inclusion bodies. Pictures of cytolysis are visible at the edge of cells. Middle lumen seem to appear after degeneration of some axial cells. Peculiarities of the described structures and their respective role in the absorption of substances. storage of reserves, or excretion of metabolites are discussed with regard to the host-parasite relationships.

Introduction Le systkme radiculaire des Cirripedes Rhizo-

cephales se developpe dans I'hemocoele des crabes h6tes et forme un reseau abondant qui s'insinue entre les organes et parfois meme penitre certains d'entre eux. Recemment, quelques donnees ultra- structurales des racines d'un Sacculinide, Sere- c~dincr c ~ r c i n i Thompson, parasite du crabe vert Ccrr-cinus tnerenrrs (L.) des c6tes bretonnes franqaises (Roscoff, Finistere Nord) (Bocquet- Vedrine et al. 1977; Hubert 1978), ont permis de preciser les rapports des differentes structures avec la fonction d'absorption et de nutrition de ces racines, deji pressentie par Miiller (1862, 1863).

Dans la presente note, nous nous proposons de comparer ces structures avec celles d'un autre Sac- culinide Loxorhylacus panopei (Gissler) parasite du Brachyoure Xanthidae Rhithropunopeus har- risii (Gould) de la c6te est des Etats-Unis (Caroline du Nord). Une etude morphologique et biologique de ce parasite a ete realisee recemment par Tur- quier et Payen (1978). Seules. les racines libres dans I'hemolymphe, c'est-a-dire sans contact par- ticulier avec les differents organes des h6tes, seront decrites ici.

Materiel et methodes C ~ l s de Strc,c,~ilino c.trrc.ini Thompson

Des Cnrcinus mcrentrs (L.) des deux sexes et parasites pro- viennent de Roscoff (Finistere Nord, France); leur largeur cephalothoracique voisine 4.5 cm. Les fragments de racines libres sont preleves dans I'abdomen des crabes i proximite du pedicule.

Apres une fixation dans une solution de glutaraldehyde a 3.5% dans du tampon cacodylate de sodium 0.2Mk pH 7.4et une post fixation dans une solution de tetroxyde d'osmium B 2% dans le meme tampon. les pieces sont incluses dans I'Epon 812. Les coupes fines subissent la double coloration acetate d'uranyle en solution alcoolique, citrate de plomb selon Reynolds (1963). Les exarnens ultrastructuraux sont realises au &icroscope Philips EM 300.

CNS de Loxothy/uc~u~ pnnopei (Gissler) Des Rhithroptrnopeus hurrisii (Gould) des deux sexes et

parasites proviennent de I'estuaire de la Neuse River pres d'Havelock (Caroline du Nord) au lieu-dit: Pine Cliff; la largeur cephalothoracique de ces crabes n'excede pas 1 cm. Les frag- ments de racines libres sont preleves dans la region cepha- lothoracique aux environs immediats des organes genitaux (ovaires, testicules et glandes androgtnes notamment).

Apres fixation dans une solution de glutaraldehyde a 2% dans du tampon cacodylate de sodium 0.3 M a pH 7.4 et post fixation dans une solution de tetroxyde d'osmium a I% dans le meme tampon, les pieces sont incluses selon la technique de Spurr (1969). Les coupes fines sont contrastees par I'acetate d'uranyle

en solution alcoolique puis par le sous-nitrate de bismuth suivi ou non par le citrate de plomb (Riva 1974). Les observations sont realisees aux microscopes electroniques Philips EM 300et 201.

Dans les deux cas, des coupes semi-fines colorees au bleu de toluidine (Trump et al. 1961) sont observees en microscopic optique.

Resultats Micr-oscopie optiyile

Les racines des parasites consideres se develop- pent dans I'hemocoele des crabes h6tes; ce sont des elements filiformes tres allonges et ramifies dont le diamktre moyen est d'environ 0.5 mm pour S . cur- cini et 0.01 mrn pour L . panopei. Plusieurs d'entre elles peuvent ktre groupees a I'interieur d'un mime revetement de type collagene resultant d'une ac- tivite de defense des hemocytes de I'h6te (Hubert et a]. 1976). Un nerf est quelquefois associe a cet ensemble. Sous ce manchon de collagene, les racines montrent un rev6tement externe mince, homogene, entourant un epithelium forme de grandes cellules dont les limites sont difficilement discernables. Quelquefois, une lumiere centrale est observee sur les coupes longitudinales ou transver- sales de racines. Des aspects de cellules en mitose n'ont jamais ete observes.

Mic.roscopipie e'lectronique Bien qu'elles soient de diametres differents, les

racines de Sacculinu curcini et de Loxothylacus prrnopei montrent dans leur cytostructure de re- marquables points communs, avec cependant quelques variations specifiques.

En partant de I'exterieur de la racine (qui baigne dans I'hemolymphe du crabe h6te). vers I'interieur, on distingue les details suivants. (1) Un revktement externe souple et non calcifie de nature epi- cuticulaire (Bocquet-Vedrine et al. 1977). Ce squelette apparait legerement granuleux parfois meme finement fibrillaire, mais ne presente jamais les figures en arceaux caracteristiques des cuticules d'Arthropodes (Bouligand 1971); il est surmonte de prolongements irreguliers lamellaires ou fila- menteux garnis de nombreuses vesicules, isolees chez S. curcini (Figures 3 et 5) ou formant un reseau dense chez L. panopei (Figures 2 et 6). Dans les deux cas, ces vesicules s'ouvrent dans la cavite hernocoelienne du crabe h6te. L'ensemble du tegument externe et de ses expansions presente en outre de profonds replis particulikrement nets chez L. panopei (Fig. 4). (2) Des espaces sous-

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FIG. I . Vue d'ensemble d'une coupe transversale d'une racine de Loxothylricus panapei montrant, sous le revktement externe (re), les cellules radiculaires sous-jacentes. En peripherie de I'organe, le cytoplasme est clair (cc) alors que, PI-oche de I'axe de la racine, il est plus dense aux electrons (cd). Remarquer I'existence de nombreuses inclusions de reserves (R) (videes de leur contenu) au sein du cytoplasme dense. H, hemocoele du crabe h6te; N , noyau. x 6675.

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cuticulaires de volume variable resultant de l'ab- sence d'un contact continu entre le revitement ex- terne et la surface apicale des cellules radiculaires; celles-ci peuvent differencier de nombreuses vil- losites longues et etroites, entre lesquelles se creu- sent les cavites sous-cuticulaires (Figures 2 et 3); les expansions du cytoplasme semblent de plus penetrer plus ou moins profondement dans I'epais- seur du tegument (Figures 7 et 8). 11 est remarquer que ces espaces sous-cuticulaires sont par- ticulierement abondants et volumineux chez S. carcini. (3) Des cellules epitheliales radiculaires presentant deux p6les bien individualises (Fig. 1).

En peripherie, ces cellules montrent generale- ment un cytoplasme clair, pourvu de nombreux microtubules (L. pcrnopei). Les noyaux aux con- tours plus ou moins indentes ont des diametres moyens de I'ordre de 7.5 sur 3.5 pm chez L. panopei et de I'ordre de 20 sur 10 pm chez S. cclr- cini; ils apparaissent parfois disposes parallelement a la surface de la racine. 11s possedent un ou deux nucleoles importants au sein d'un nucleoplasme clair et finement granuleux comprenant des mottes chromatiniennes denses, dispersees ou en contact avec I'enveloppe nucleaire (Fig. 1). Les mitochon- dries tres abondantes, symboles d'un potentiel energetique eleve, sont localisees preferentielle- ment pres de la portion apicale des cellules; volu- mineuses et elliptiques, elles presentent des cretes tubulovesiculaires souvent parallkles, reparties dans une substance matricielle dense aux electrons (Fig. 1). Les ribosomes libres sont importants et on constate I'existence de quelques rares citernes de reticulum endoplasmique granulaire reparties irregulikrement, parfois parallelement a la surface de la racine.

Dans la partie centrale de la racine, le cytoplasme prend souvent un aspect plus dense aux electrons. Les noyaux sont plus petits qu'en peripherie: leurs diametres moyens n'excedent pas 4 sur 3 pm chez L. panopei et S. curcini; leur nucleoplasme est toujours tres contraste (Fig. 1). De petites mitochondries a matrice opaque aux electrons et a cretes paralleles se repartissent entre un tres im- portant reseau de longues citernes sinueuses de reticulum endoplasmique granulaire empilees con-

centriquement ou etalees parallelement (Fig. 10). Des vesicules ergastoplasmiques plus ou moins di- latees et contenu granulaire sont egalement bien visibles, notamment chez L. panopei (Fig. 9). En outre, chez les deux parasites, la majeure partie du cytoplasme est souvent occupee par de volu- mineuses inclusions de reserve, vraisemblable- ment lipidiques (Figures 1 et 2). Dans cette region du cytoplasme, il a ete remarque chez S. carcini quelques appareils de Golgi en activite constitues de dictyosomes dilates et de vesicules opaques de differentes tailles (Fig. 10); chez L. panopei, les saccules souvent clairs aux electrons sont discrets et par suite, difficilement decelables.

En peripherie des racines, de longs desmosomes septes relient entre elles les portions cyto- plasmiques claires (Fig. 9), alors qu'au centre, le contact entre les zones cytoplasmiques claires et sombres est realise par des "zonula adherens" ou des desmosomes (Fig. 11).

Quelques images de degenerescences, carac- teristiques du renouvellement cellulaire, sont a signaler surtout au niveau des cellules radiculaires peripheriques; elles sont reconnaissables par la pycnose des noyaux ainsi que le developpement de lysosomes et de vacuoles autophagiques (Fig. 11). En outre, il semble que certaines degenerescences au niveau des cellules radiculaires centrales con- duisent a la formation d'une lumikre. Apparem- ment, les images de lyse cellulaire observees ne presentent aucune localisation preferentielle le long des racines.

Discussion L'analyse ultrastructurale des racines libres des

deux rhizocephales consideres montre quelques particularites interessantes a developper, compte- tenu du mode de vie parasitaire de ces Cirripedes.

Chez les Crustaces, il est generalement admis que le tegument, calcifie et chitinid, a essentielle- ment un r6le protecteur vis B vis du milieu exterieur. Chez ces parasites, depourvus de tube digestif, c'est au niveau de la partie superficielle des racines qu'il semble important de noter certaines modifications structurales en rapport non plus avec le fonction de protection, mais avec la fonction

FIGURES 2 et 3 . Sous le revitement externe (re) pourvu de nombreux prolongements (p), les cellules radiculaires (cr) emettent des villosites ou des digitations apicales (da), delimitant des espaces sous-cuticulaires (esc). H, hemocoele du crabe h8te; R, inclusions de reserves. Fig. 2. Loxorhylacus panopei x 20800; Fig. 3. Sacculina carcini x 20000. FIG. 4. Chez Loxorhylacus panopei, le revitement externe (re) garni de nombreuses vesicules (o), formant un reseau dense, presente parfois de profonds replis. cr. cellule radiculaire; H, hemocoele du crabe h6te. x 26 000. FIGURES 5 et 6. Le revctement externe (re) est abondemment pourvu de prolongements irreguliers garnis de nombreuses vesicules ( u ) qui s'ouvrent dans la cavite hemocoelienne de I'h8te (H). Fig. 5. Sacculina carcini x 66000. Fig. 6. Loxothylacuspanopei x 80000.

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d'absorption, etant donne le r6le trophique de ces elements. En effet, le revetement externe des racines de S. cnrcini et de L. pcrnopei semble con- stituer un veritable systime d'echanges entre le milieu interieur du crabe h6te et les cellules radiculaires. La non calcification du tegument, ses expansions lamellaires, ses nombreux replis qui entrainent un accroissement important de la sur- face d'echange sont autant de caracteres pouvant 6tre consideres comme des adaptations B cette fonction. Au niveau des expansions tegumentaires, I'existence des vesicules s'ouvrant dans I'hemo- lymphe de I'h6te jouerait un r6le dans le passage des substances traversant le tegument externe. C'est chez L. pcrnopei que ce phenomine semble le ~ l u s accuse. En effet. les vesicules tris nombreuses forment un veritable reseau au-dessus du re- vetement externe; de plus, celui-ci montre de fre- quentes zones de replis tris profonds, beaucoup plus marques que chez S. ccrrcini.

Ce phenomene d'absorption, realise par le tegu- ment, a deji ete mis en evidence'par Bouligand (1966) chez Linuresia mammilifercr, parasite d'Octocoralliaire. Ce parasite est aussi depourvu de tube digestif et I'absorption se fait au niveau du tegument dont la surface externe est differenciee en petites villosites qui s'appliquent aux cellules de I'Octocoralliaire h6te. Dans ce cas aussi, les figures en arceaux sont absentes.

L'existence d'espaces sous-cuticulaires sepa- rant le revetement externe des cellules epitheliales radiculaires peut-etre rapprochee de certaines structures decrites dans d'autres epitheliums d'echange connus chez les Arthropodes. Au niveau des branchies d'Isopodes, au travers desquelles s'effectue le transport d'eau et de sels mineraux, Bubel et Jones (1974) ont rnis en evidence une chambre sous-cuticulaire. Au niveau de I'intestin posterieur de I'Isopode Dynumene bidentutu, une disposition anatomique identique est decrite, a laquelle Holdich et Ratcliffe (1970) attribuent un r6le hypothetique dans I'osmoregulation. De meme, une disposition de ce type assurant le trans-

port d'ions et I'osmoregulation est rencontree au niveau des plages tegumentaires ventrales chez Argulus foliaceus (Crustace, Branchioure) ec- toparasite de Poissons d'eau douce ou de larves d'Amphibiens (Haase 1975). I1 semble logique d'attribuer aux espaces sous-cuticulaires des racines libres de L. panopei et de S . carcini un r6le dans le passage des ions ou des molecules venant de I'hemolymphe du crabe h6te, a travers le revete- ment externe; ce dernier ferait office de membrane semipermeable vers les cellules epitheliales radi- culaires; il aurait egalement un r6le dans l'osmo- regulation de I'ensemble du systeme radiculaire.

Les cellules epitheliales radiculaires presentent nettement deux polarites de structure. En pkri- pherie, les zones a cytoplasme clair rappellent, par quelques-uns de leurs caracteres, certaines cellules de I'epithelium du tegument du Copepode Cleto- c.umptus retrogressus (Gharagozlou-Van Ginneken et Bouligand 1973) notamment par la disposition des noyaux aplatis parallelement B la surface de I'epiderme et par I'existence des desmosomes septes reliant entre elles les cellules epitheliales contigiies. Remarquons que I'examen compare des noyaux des cellules peripheriques et centrales fait apparaitre une certaine disparite des diamitres nucleaires: les noyaux des cellules peripheriques sont au moins deux fois plus volumineux que ceux des cellules centrales. De plus, le polymorphisme de ces gros noyaux suggere la possibilite d'un phenomene de polyploi'die. La partie basale des cellules epitheliales radiculaires, riche en ergas- toplasme lamellaire et vesiculaire ainsi qu'en inclu- sions denses, semble plus specialisee dans le transfert et I'accumulation de substances de reserve synthetisees a l'interieur mime de la cellule ou prelevees dans le milieu exterieur, ceci compte tenu du r6le de transport classiquement attribue au reticulum endoplasmique granulaire. En I'absence de donnees experimentales aucun critere mor- phologique precis ne permet, jusqu'ici, de re- connaitre un r61e excreteur aux cellules radi- culaires des Rhizocephales.

FIGURES 7 et 8. Les prolongements des cellules radiculaires (cr) semblent souvent penitrer (fliches) dans le revitement externe (re), delimitant des espaces sous-cuticulaires (esc). H, hemocoele du crabe hBte. Fig. 7. Sacculincr carcini x 26000. Fig. 8. Loxoth.ylacu.s pcrnopei x 50000. FIG. 9. En peripherie, sous le revitement externe (re), les regions cytoplasmiques claires (cc) des racines (Loxothylacuspanopei) sont reliees entre elles par de longues jonctions septees (js); noter egalement la presence de microtubules (mt). Au niveau du cytoplasme dense (cd), plus proche de I'axe des racines, on remarque parfois la presence de vesicules dilatkes de reticulum endoplasmique granulaire (reg) a contenu legerement granuleux. H, hkrnocoele du crabe hBte. x 34000. FIG. 10. Portion de cytoplasme dense d'une racine de Sacculina curcini rnontrant. entre de nombreuses citernes de reticulum endoplasmique granulaire (reg) organistes parallelement, un dictyosome golgien en activite (G). x 20000. FIG. 11. Portion de racine de Sacculina carcini montrant, sous le reviternent externe intact (re). le cytoplasrne clair vacuolise (cc) en voie de degknerescence contenant des vacuoles autophagiques (va). Reliant les zones cytoplasrniques claires (cc) et sombres (cd), on remarque I'existence de desmosomes (fliches). m, rnitochondries. x 26 000.

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D'apres nos observations, il semblerait que cer- taines parties des racines, apparemment sans localisation preferentielle, degenerent. Cependant, deux interpretations differentes peuvent itre emises en ce qui concerne les formations lysosomiques presentes dans certaines zones epitheliales: soit un etat pathologique general, soit des conditions physiologiques particulieres en- trainant leur apparition. I1 est en effet possible d'envisager le r6le actif des lysosomes dans la reorientation des processus metaboliques comme l'a remarque Gharagozlou-Van Ginneken (1969) lors d'une etude des cellules adipeuses normales de Blatte, dans lesquelles se realise la mobilisation des lipides (Napolitano 1963). En outre, selon I'hypo- these de Locke et Collins (1965), ces organites pourraient itre impliques dans la transformation de materiel, non necessaire dans I'immediat, en vue d'une reutilisation ulterieure.

En conclusion, chez S. carcini et L. panopei, parasites depourvus de tube digestif differencie, I'ultrastructure des racines libres dans l'hemo- lymphe des crabes h6tes montre des adaptations directement en rapport avec la fonction trophique de ces parasites. Selon des donnees recentes (Payen et al., en preparation), il semble que la structure des racines, que nous venons de decrire soit profondement modifiee lorsque celles-ci vien- nent en contact etroit avec certains organes des crabes hBtes. Ces phenomknes tres particuliers, concernant les relations entre les racines du para- site et les organes de 1'hBte atteints par le Rhizo- cephale, feront I'objet d'un prochain travail.

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