Segmentation apicale et initiation foliaire chez Ceratopteris thalictroides (Foughe leptosporangiee)

ROSE HEBANT-MAURI Lrrborrrtoire rle Cytologic ~,e'gc;trrle, C~~totoxi t lomie et Ptc;riclologie, Utli\~ersit@c/es Sciences et Tccl~nic l~~es d~ r Lrrtlgrrecloc,

Plrrce E. Brrtrrillot~, 34060 Morr tpellier ce'clc~,~, Frcrrlce

R e ~ u le 29 dkcembre 1976

HEBANT-MAURI. R. 1977. Segmentation apicale et initiation foliaire chez C~rrr toptrr is thnlic- troides (Fougere leptosporangike). Can. J . Bot. 55: 1820-1828.

Cerotoptrris possede une apicale d'axe tktrakdrique qui met en place des segments au sein desquels les feuilles sont initikes de f a ~ o n rythmique (une feuille tous les deux segments). L'initiation foliaire est suivie d'une 'explosion' mitotique transmise B tout le segment polteur. Au contraire les segments 'vides' restent tres rkduits. I1 s'ensuit des distortions dans les segments, ce qui rend compte de certains phknomenes phyllotaxiques. La structure schkmatique de I'apex de Cerrrtopter.is est comparke B celle des mousses. On propose une analogie entre ecailles stipulaires de Ccrrrtopter.is et feuilles de Mousse, ainsi qu'entre feuilles de Fougere et rameaux de Mousse.

HEBXNT-MAURI. R. 1977. Segmentation apicale et initiation foliaire chez Corrrtopteri.~ thcrlic- t r o i d ~ s (Fougere leptospolangike). Can. J . Bot. 55: 1820-1828.

In Cc,ratoptc~ri.s the tetrahedral apical cell divides into segments from which the leaves are rhythmically initiated (one leaf every two segments). Leaf initiation is followed by intense activation of mitoses within the whole segment. In contrast. the 'empty' segments remain much reduced. As a consequence, distortion of the segmental pattern occurs, which explains certain phyllotactic phenomena. The schematic structure of the apex of Ccrrrtopteris is compared with that of mosses. Analogies are suggested between the stipular scales of Cer~crtopteris and moss leaves and between fern leaves and moss branches.

Introduction En dCpit d'un assez grand nombre d'Ctudes, le

fonctionnement apical des PtCridophytes souleve encore de nombreux problemes. C'est ainsi que plusieurs revues et travaux rCcents (cf. Bhambie 1972; McAlpin and White 1974; White 1974) mettent encore en doute le r6le ~Critablement histogene de l'apicale tCtraCdrique. De plus, l'initiation foliaire, au sein des segments issus de l'apicale d'axe, n'a CtC suivie avec prCcision que chez trks peu de formes: Ceratopteris (Kny 1875; Howe 193 I), les HydroptCridCes (Johnson l898a, 18986, 1933, etc.), Schizaea (Bartoo 1930), Trichomanes (HCbant-Mauri 1973) et Dicksonia (HCbant-Mauri 1975).

Ceratopteris a plus particulikrement retenu notre attention en ce qui concerne ces deux derniers problemes, en raison: de la position systkmatique originale du genre (cf. par exemple Ford (1902) et suivants, qui le considerent comme proche des PolypodiacCes, et Mickel FIG. 1. Apex de Cerolopterfs d'aprks K ~ Y (1875,

Planche V, Fig. 11). La numkrotation originale des (1974) qui 1' place P"' de Plat~zoma, dans un segments et des feuilles est conservke. z, spirale de phylum part, issu des SchizaeacCes), et du segmentation selon Kny; ---, spirale de segmentation fait qu'il s'agit d'un matCriel classique, bien rtelle.

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ABREVIATIONS U T I L I S ~ E S DANS LES FIGURES Q U I SUIVENT: A, apicale d'axe tCtraCdrique; S, seg ments dCcoupCs a partir de l'apicale tetraedrique (S, = rler~zier segment deco~~pe) ; a, cloisons q ~ l i isolent les segments de I'apicale tttraedrique, elles so~zt trnctes ell traits forts s~rr les sclrc;li~ns; 6, premiere cloison isolant au sein du segment les cell~~les I et 11; I, cellule anterieure du segment divise en deux; 11, cellule posttrieure du segment divisC en deux; nb, premiere cloison de la cellule I ; c, premiere cloison de la cellule 11; cs, cellule suptrieure isolte par la cloison c dans la cellule 11; iF, initiale de feuille = cellule dans laq~lelle sera isolee I'apicale de feuille; bas, cellule basale isolee au sein de I'initiale de feuille iF; AF, apicale de feuille (bifaciale); SF, segment foliaire (SF1 = pre1,lier segment decoupk a partir de I'apicale de feuille); F, feuille (FI : derniere feuille Cmise); st, Ccaille stipulaire (st. l = premier 'stipule' emis h partir de la cellule CS); ---, spirale de segmentation; -, spirale phyllotaxique. D'une f a ~ o n gCnerale, une cellule est lettree sur le schCma quand son noyau figure sur la coupe. Photos et schemas interprttatifs correspondants ont une ltgende unique.

FIG. 2A. Schema d'un segment avant I'initiation foliaire. La fleche indique le sens de la spirale de segmentation. Le X indique la partie centrale de I'apex. FIG. 2B. Schema d'une cellule I1 apres initiation foliaire. La cellule superficielle CS (recloisonnte) est redresste (el d'autant plus que la feuille est plus diveloppie); la cellule basale (60s) et le premier segment SF1 sont isolCs de I'apicale foliaire AF.

Ctudit par Kny (1875), mais dont les rtsultats mtritaient d'&tre prtcists.

Les specimens Ctudies proviennent du jardin botanique "Les Cedres" a Saint-Jean-Cap-Ferrat (Sud de la France). Ils ont Cte maintenus en culture au laboratoire. Les apex disskques ont ete fixes dans le Craf I (Sass 1958), inclus a la paraffine 54-56"C, coupes a 10 pm et colorCs a l'hematoxyline de Regaud suivie du vert solide dans I'alcool absolu.

Segmentation apicale Aucune description ne peut mieux rendre

compte de la rnorphologie externe de l'apex de Ceratopteris que les dessins remarquables de Kny (1875) (fig. 1).

Toutefois, l'observation rigoureuse de coupes

transversales strites est indispensable a une connaissance rtellement prtcise du fonctionne- ment de cet apex. Ces observations permettent de reconstituer la chronologie de l'apparition des segments issus de l'apicale d'axe (figs 5A-U, 6A-U, 7A-C, 8A-C). Les segments sont d t - tachts de f a ~ o n rtguliere, suivant une spirale dextre ou senestre selon les tchantillons. I1 est alors possible de distinguer dans chaque seg- ment une rtgion anttrieure I et une rtgion posttrieure I1 (fig. 2A). La premiere cloison b stpare les cellules I et I1 (qui deviennent plus tard les rtgions I et 11). Dans la cellule I, la cloison ab isole la partie profonde du segment. Dans la cellule 11, la cloison c isole la cellule adaxiale superficielle CS de la cellule abaxiale iF. Un recloisonnernent dans la cellule superfi- cielle CS et quelques recloisonnernents dans la

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partie anttrieure I, ont lieu avant l'initiation foliaire. Jusqu'a cette initiation foliaire, tous les segments considtrts a un niveau donnt ont la m&me structure. Les segments issus d'une - m&me face de l'apicale ne sont pas exactement superposts. Chacun montre un lCger dtcalage par rapport au prtctdent. I1 en rCsulte un dC- placement progressif des segments en sens inverse de la spirale de segmentation (e.g. les segments 2, 5, 8 et 1 1 des figs 5 et 6).

La segmentation apicale peut Etre suivie au dela de l'initiation foliaire (figs 5P-U, 6P-U, 7A-F, 8A-F), ce qui dCmontre bien le r6le histogene de l'apicale tttratdrique.

Initiation foliaire Les feuilles apparaissent de f a ~ o n rythmique

dans un segment sur deux (figs 5V, 6V, 7A-D, 7F, 8A-D, 8F). Elles sont initiCes dans une cellule (iF) de la rCgion posttrieure du segment (fig. 2A). Dans cette cellule, trks renflCe, une cloison oblique isole d'abord une cellule basale (fig. 2B, bas); le premier segment SF1 est en- suite is016 vers la cloison posttrieure (figs 2B, 5R, 5V, 6R, 6V, 7G, 7E, 8G, 8E).

Dans les segments sans initiation foliaire, la cellule iF, qui fait tgalement saillie en surface, va se recloisonner (figs 5R-U(S lo), 6R-U(S lo), 7F(Sll), 8F(Sl I)). Toutefois, aucune cellule basale (bas) n'est ici mise en place et le segment tout entier reste rCduit. I1 se trouve instrC entre deux segments porteurs de feuille qui sont, eux, beaucoup plus dtveloppts (figs 5V(Sx + l), 6V(Sx + l), 7B(S12), 8B(S12)). En effet, en m&me temps que se dtveloppe la feuille, une intense division cellulaire est induite dans le segment porteur et donne a ce dernier une grande importance par rapport au c8ne apical situt au dessus (figs 7B, 7E, 7F, 8B, 8E, 8F). Ceci est a l'origine du brusque tlargissement de l'apex tel qu'il a dtja t t t figurt par Kny (fig. 1).

En coupe transversale, les segments porteurs de feuilles occupent un angle d'environ 180" dks que l'apicale foliaire a tmis quelques seg- ments (figs 5P etc. (Sll) , 5V(Sx + 2), 6P etc. (S1 I ) , 6V(Sx + 2)). Les segments vides sont au contraire tres rCduits (figs 5V(Sx + l), 6V(Sx + 11, 7A(S10 et S12), 8A(S10 et S12)).

Des tcailles stipulaires se dtveloppent tres tat, chacune a partir d'une cellule Cpidermique (figs 5V et 6V (st.2)). La premiere apparaitre prend son origine dans la cellule adaxiale pos- ttrieure CS (figs 5P et suivantes, 5V, 6P et

FIG. 3. Schtma indiquant la position des feuilles (*) dans les segments. . . . . . . . spirale de segmentation;-, spirale phyllotaxique; =, les trois helices foliaires (droites ici car le decalage des segments n'est pas reprtsentk).

FIG. 4. Schtma du plan de coupe de l'apex reprtsente dans les figures 5 a 8.

suivantes, 6V). La seconde prend son origine dans la partie adaxiale de la cellule anttrieure I (figs 5V et 6V (st.2)). Ces deux stipules vont se divelopper plus vite que le jeune primordium et le recouvrir quelques temps au dessus du cane apical. 11s ont vraisemblablement un r6le protecteur.

La figure 3 schematise la position des feuilles dans la segmentation apicale. On constate que, un segment sur deux ttant porteur de feuille, la spirale phyllotaxique tourne en sens inverse de la spirale de segmentation de l'apicale tCtraCdri- que.

Discussion

Les re'sultats de Kny Le sens de la spirale de segmentation donnt

par Kny est inverse de celui qui existe en rCalitC (fig. 1). En effet, sur son dessin, la pente de la

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spirale de segmentation est tres forte pour passer des segments S22 a S21, S19 S18, etc., qui sont jointifs. Elle est au contraire trPs faible lorsqu'on passe des segments S21 a S19, S18 a S16, etc., alors qu'ils sont sCparCs par un segment inter- mCdiaire ne figurant pas sur le dessin (fig. 1). La position de la cellule antCrieure I (voir ci-dessus et fig. 2), point de repere essentiel, permet d'in- diquer le sens rCel de la spirale de segmentation sur son schCma (fig. 1).

Kny parle de l'initiation d'une feuille dans clzaque segment. Nous avons vu que, avant l'initiation foliaire, tous les segments ont une structure identique. En particulier, la cellule iF, cellule potentielle d'initiation foliaire, est bombCe dans les segments qui porteront des feuilles comme dans ceux qui n'en porteront pas. C'est peut-&tre cet aspect de la cellule iF qui a conduit Kny considCrer que tous les segments Ctaient porteurs de feuilles. Ici, comme pour le sens de rotation de la spirale de segmentation apicale, seule l'observation rigoureuse de coupes sCriCes a permis de suivre la succession des segments, leur devenir, et donc les modalitCs de l'initiation foliaire en leur sein.

Cotnparaison auec Ies arltres Fo~lggres L'apex de Ceratopteris, en colonne tres

Ctroite, garde ses segments peu prPs dans le m&me Ctat de developpement jusqu'i l'initiation foliaire. A ce moment, une intense activitC mitotique apparait qui envahit tout le segment. Ce phCnomine est a I'origine du brusque ac- croissement en tpaisseur de la tige. Certains points mCritent d'Ctre soulignCs a ce propos.

Etant donnee la position systtmatique de Ceratopteris, on peut supposer que cette struc- ture tres particuliere du cane apical n'est pas primitive, mais spCcialiste, et m&me probable-

sont conservCes. On peut y voir une 'schkmatisa- tion' extreme du fonctionnement apical partir d'une cellule terminale tCtraCdrique.

Par sa structure particuliere, cet apex rend exceptionnellement distincts les deux rbles histogenes de l'apicale d'axe et de l'initiation foliaire. L'apicale d'axe dCcoupe les segments en sCquence rCguliere et continue. Elle fournit en quelque sorte la trame fondamentale sur laquelle s'ajoute l'initiation foliaire et sa brusque explo- sion mitotique qui produit l'essentiel du corps de la plante. Avant l'initiation foliaire et notre niveau d'observation, rien dans la structure des segments ne permet de dtceler une prCdCtermina- tion: phyllogenes ou non. Peut-&tre cette espPce constituera-t-elle cet Cgard un matCriel expCri- mental de grand intCr&t.

La relation entre initiation foliaire et seg- mentation apicale est ici simple et directe: une feuille tous les deux segments. Le faible divelop- pement des segments vides est tel que les seg- ments porteurs de feuilles sont pratiquement opposts (figs 7A-C, 8A-C). Ce phCnomine rend compte de 1'Ccart angulaire entre deux feuilles successives (Ccart suptrieur aux 120" at- tendus si les segments avaient tous un dtveloppe- ment Cquivalent).

Le dCcalage d'un segment a I'autre, quand ils sont issus de la mEnle face de l'apicale tCtraCdri- que (fig. I (S22, S19, S 16, etc.) et fig. 5A-U (S2, S5, S8, S11) et 6A-U (S2, S5, S8, SI I)), se manifeste dans le m&me sens que celui de la spire phyllotaxique, et rend compte (au moins en partie?) de la courbure des trois hClices foliaires classiques (fig. 3, dans ce schCma les trois helices foliaires sont reprCsentCes comme des orthostiches car le decalage des segments n'est pas figurC).

ment rCgressCe, en raison de son mode de vie Cotnparaison auec Ies Bryoplzytes aquatique. Une telle regression, unique notre Beaucoup de Bryophytes i sy~nCtrie axiale et connaissance, est particuliirement intiressante, i phyllotaxie spiralCe (voir Berthier 1971-1972), car la symCtrie axiale et la phyllotaxie spiralCe portent des bourgeons latCraux situCs dans la

FIGS. 5A-U et 6A-U. Coupes transversales sCriCes, espac6es de 10 ym dans un apex de Cerntopteris (ces coupes sont en fait 1Cgerement obliques; le schema fig. 4 donne une estimation de l'inclinaison du plan de coupe par rapport a I'apex). La segmentation apicale (traits forts) est suivie au dela de l'initia- tion foliaire. Cet apex montre une spirale de segmentation stnestre reprCsentCe fig. 1. Remarquer le dCveloppement prtcoce du stipule I posttrieur. Figs 5V et 6V. Coupe transversale dans un autre apex (bulbille tpiphylle). Re~narquer (n) la diffirence de dkveloppement entre les Ccailles 'stipulaires' 1 et 2 de la feuille 2 (1'Ccaille 'stipulaire' posterieure est la plus developpee) et (b) le segment rCduit Sx + 1 entre les feuilles 1 et 2. La partie antCrieure I du segment X ainsi que le 'stipule' 1 de la feuille 2 permettent de prCciser ici le sens de la segmentation. (Ceci a Cgalement CtC vCrifiC sur des coupes serites non reprCsentte ici.) x 250.

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FIGS. 7 et 8. Les figures 7A D et 8A D font suite aux figures 5U et 6U. Elles montrent la seg- mentation apicale jusqu'au niveau d'insertion des feuilles 2 et 3. La spirale de segmentation et la spirale phyllotaxique sont representtes figures C et D respectivement. Les coupes longitudinales representtes en Eet F sont issues du m@me apex. La coupe montree en E est tangentielle et superficielle. La partie anterieure 1 du segment I0 est a droite de la figure. La cellule basale (brrs) est separee de I'api-

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cale de la feuille. La coupe montree en F est longitudinale axiale et situee au dela du plan median de l'apex. I1 s'ensuit que les parties anterieures I des segments se trouvent a gauche dans chaque segment (cf. S2 et S5). La figure G (coupe longitudinale tangentielle) montre une tres jeune feuille avec son premier segment et une cellule basale tres volumineuse. x 250.

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partie abaxiale de certains segments issus de l'apicale d'axe tCtraCdrique. Cette initiation est rythmique. Les feuilles, quand a elles, sont initiCes dans la pnrtie adaxiale de chaque seg- ment. La structure de Ceratopteris nous a particulierement inttressie en raison de son analogie avec celle rencontrCe chez les Bryo- phytes, vCgCtaux qui ont Cgalement une apicale tttraidrique.

La premikre cloison formCe dans le segment issu de I'apicale d'axe est pCricline chez ces Bryophytes et elle isole des tissus centraux. 11 en est de mCme chez la plupart des PtCridophytes dont le recloisement est connu (Van Tieghem 1884; Campbell 1895; Schneider 1912-1913; Bartoo 1930; Wardlaw 1956; Bierhorst 1971; etc.); chez Ceratopteris, cette premiere cloison est anticline-oblique, mais elle isole nkanmoins la partie profonde du segment (figs 2A, 2B).

Chez les Bryophytes comme chez Ceratopteris, la 2e cloison (fig. 2B) est anticline et isole une cellule proximale (CS, fig. 2B) et une cellule distale (iF, fig. 2B).

Le bourgeon des Bryophytes occupe, au sein du segment, exactement la m&me place abaxiale que la feuille de Ceratopteris (dans la cellule iF). De la mCme facon, Bartoo (1930) dCcrit I'initia- tion foliaire de Schizaea dans "the first outer derivative of the immediate segment cut from the apical cell of the rhizome."

Enfin, i l est troublant de constater que les deux "tcailles stipulaires" des feuilles de Cera- topteris sont issues des parties adaxiales des cel- lules I et I1 (figs 5R, 5V, 6R, 6V). Elles occupent ainsi au sein du segment une position Cquivalente 2 celle des feuilles chez les Mousses. L'analogie entre feuille de FougPre et rameau des Mousses, dCja suggtrte B propos des Trichon~nnes (HCbant- Mauri 1973), est illustrke ici par un nouvel exemple particulierement frappant. On peut y ajouter la possibilitC d'une analogie (homologie?) entre e'caille de FougPre et feuille de Mousse, proposCe par Berthier (communication person- nelle, 1973).

Remerciements Je suis tres reconnaissante B Monsieur le

Professeur A. Bonnet pour l'accueil qu'il me rtserve dans son Laboratoire ainsi que pour

avoir lu avec tant d'attention le manuscrit de cette publication. Je remercie Cgalement C. Chalies qui a bien voulu participer au travail histologique.

Que Monsieur R. Hebding du Jardin Botani- que de la villa "Les Cedres" trouve ici l'expres- sion de ma plus grande gratitude pour son accueil et sa gCnCrositC lors de notre visite A Saint-Jean-Cap-Ferrat.

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