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UNIVERSITE PARIS XIII ________________________________________

Ecole Doctorale: Vivant et Société

THESE

Présentée pour obtenir le grade de

DOCTEUR DE L'UNIVERSITE PARIS XIII

Biologie des organismes (Mention: Biologie du comportement)

par

Nicolas BUSQUET

Perception de la proximité génétique chez la souris

glaneuse Mus spicilegus : mécanismes et fonctions.

soutenue le 06 décembre 2004 devant le jury composé de:

P. JAISSON Professeur (Université Paris XIII)

Président

F. S. DOBSON Professeur (Auburn University, USA))

Rapporteur

R. PORTER Directeur de Recherches CNRS (UMR PRC 6073, INRA/CNRS, Nouzilly)

Rapporteur

F. BONHOMME Directeur de Recherches CNRS (UMR 5171 Université Montpellier II )

Examinateur

M. HAUSBERGER Directeur de Recherches CNRS (UMR 6552 Université Rennes I)

Examinatrice

C. BAUDOIN Professeur (Université Paris XIII)

Examinateur (Directeur)

Laboratoire d’Ethologie Expérimentale et Comparée (CNRS FRE 2413)

Sommaire

SOMMAIRE

Introduction générale.................................................................................................................. 1

Pourquoi étudier la reconnaissance de parentèle ?................................................................. 2

La théorie de l’évolution .................................................................................................... 2

Le gène égoïste ? ................................................................................................................ 5

Le vocabulaire de la biologie ............................................................................................. 7

Fonctions, adaptations, effets ............................................................................................. 7

Proximité génétique et apparentement ............................................................................. 10

La reconnaissance de parentèle : pourquoi ?.................................................................... 11

Evitement de l'inceste et "hybridation optimale" ............................................................. 12

La sélection de parentèle .................................................................................................. 14

Mus spicilegus...................................................................................................................... 17

Objectifs et organisation de la thèse..................................................................................... 20

Chapitre I : Odeurs et Génome................................................................................................ 21

1.1. Introduction .............................................................................................................. 22

1.1.1 Odeurs et MHC ................................................................................................ 22

1.1.2 Odeurs et MUPs ............................................................................................... 26

1.2. Odeurs et parentèle chez Mus Spicilegus................................................................. 29

1.3. Odeurs et phylogénie................................................................................................ 48

1.4. Empreinte génomique et odeurs............................................................................... 56

1.4.1 Matériels et méthodes....................................................................................... 58

1.4.2 Résultats ........................................................................................................... 60

1.4.3 Discussion ........................................................................................................ 61

Chapitre II : Mécanismes d'évaluation de la proximité génétique .......................................... 63

2.1. Introduction .............................................................................................................. 64

Les Rongeurs reconnaissent-ils leurs apparentés ? .......................................................... 67

Familiarité et reconnaissance de parentèle....................................................................... 69

Assortiment phénotypique auto référencé, effet "aisselles" et reconnaissance de parentèle

.......................................................................................................................................... 70

2.2. Préférences olfactives pour des apparentés non familiers........................................ 72

2.2.1 Matériel et méthodes ........................................................................................ 72

Sommaire

2.2.2 Résultats ........................................................................................................... 73

2.2.3 Discussion ........................................................................................................ 74

2.3. Rôle de l'expérience post-natale dans l'évaluation de la proximité génétique :

adoptions croisées interspécifiques ...................................................................................... 79

2.4. Rôle de l'expérience pré- et périnatale dans l'évaluation de la proximité génétique:

préférences olfactives de nouveau-nés ................................................................................. 90

Discussion générale : l'évaluation de la proximité génétique ........................................ 105

Chapitre III : Odeurs, facteurs d’état et proximité génétique................................................ 108

3.1. Introduction ............................................................................................................ 109

3.2. Reconnaissance de parentèle et régime alimentaire ............................................... 110

3.2.1 Matériels et méthodes..................................................................................... 112

3.2.2 Résultats ......................................................................................................... 114

3.2.3 Discussion ...................................................................................................... 116

3.3. Parentèle et facteurs d'état liés à la fitness : l'âge................................................... 117

3.3.1. Matériel et méthodes ...................................................................................... 119

3.3.2. Résultats ......................................................................................................... 120

3.3.3. Discussion ...................................................................................................... 122

3.4. Facteurs d'état et parentèle : discussion générale ................................................... 124

Chapitre IV : Aspects fonctionnels de la reconnaissance de parentèle ................................. 129

4.1. Introduction ............................................................................................................ 130

Le choix du partenaire sexuel......................................................................................... 131

Le choix de partenaire chez Mus spicilegus................................................................... 132

Rappels sur la campagne de septembre 1999 à Gyöngyös (Hongrie)............................ 133

4.2. Préférences de femelles en fonction de la provenance géographique du mâle ...... 133

4.2.1 Matériel et méthodes ...................................................................................... 134

4.2.2 Résultats ......................................................................................................... 134

4.2.3 Discussion ...................................................................................................... 135

4.3. Rôle de l'apparentement dans le choix du partenaire sexuel en situation de trios . 137

4.3.1 Matériels et méthodes..................................................................................... 138

4.3.2 Résultats ......................................................................................................... 139

4.3.3 Discussion ...................................................................................................... 140

4.4. Discussion générale : choix de partenaire et apparentement.................................. 141

Discussion générale................................................................................................................ 143

Sommaire

Particularités des signaux olfactifs ..................................................................................... 144

Perception de la proximité génétique ................................................................................. 147

Pressions de sélections et reconnaissance de parentèle...................................................... 149

La reconnaissance de parentèle : un seul mécanisme ?...................................................... 151

Evolution de la reconnaissance de la proximité génétique ................................................ 152

Capacités cognitives et reconnaissance de parentèle ......................................................... 153

Y a t’il réellement reconnaissance de parentèle chez Mus spicilegus ?............................. 154

Bibliographie.......................................................................................................................... 156

Introduction générale


1


Pourquoi étudier la reconnaissance de parentèle ?

La reconnaissance de parentèle est la capacité à reconnaître les apparentés. Cette définition

apparemment limpide recèle malgré tout de nombreuses ambiguïtés. En effet, elle ne précise

pas la nature de la reconnaissance. Que reconnaît-on ? Les membres de la famille,

l’apparentement lui-même, les individus partageant des gènes ? Mais quels gènes ? Quel est

l'intérêt de cette reconnaissance pour ceux qui en sont capables ? Avant d’aborder en détails

ces questions, il convient de revenir sur les raisons qui font de la reconnaissance de parentèle

une des problématiques majeures de l’étude des comportements dans une perspective

évolutive.

La théorie de l’évolution

Depuis les travaux de Darwin (1809-1882), la théorie de l’évolution occupe une place centrale

dans l’édifice de la biologie moderne. En dépit de résistances et de remaniements fréquents,

elle est à ce jour la seule théorie unificatrice en biologie (les fondements de cette théorie sont

présentés succinctement dans l’encadré 1). Les principes fondamentaux de cette théorie sont

que les êtres vivants ont évolué et évoluent, et que les espèces actuelles sont le résultat d’une

compétition, la "loi du plus fort" ("survival of the fittest" selon l’expression de Spencer, plus

tard réutilisée par Darwin) : dès lors qu’il accède à l’existence, un être vivant est soumis à de

nombreuses contraintes environnementales susceptibles de mettre en péril sa survie. La notion

fondamentale de la théorie de l’évolution est que la survie ou non d’un individu n’est pas un

phénomène totalement aléatoire : certains sont mieux armés que d’autres pour survivre. Cela

ne veut en aucun cas dire que le hasard n’a pas sa place, et c’est même là un autre aspect

primordial de la théorie de l’évolution : elle n’est pas téléologique, c’est-à-dire qu’il n’y a pas

de but ultime, déterminé à l’avance, vers lequel tendent les organismes (O'Grady, 1984).

Depuis l’avènement de la génétique, on sait que le support moléculaire de l’hérédité, voire de

l’identité, est l’ADN (acide désoxyribonucléique), présent identiquement dans toutes les

cellules d’un organisme, à l’exception des cellules sexuelles. Bien sûr, un individu ne se

résume pas à son ADN, non seulement parce que l’expression des gènes est sujette à

variations, mais aussi parce que chaque individu est la résultante d’une histoire individuelle

(qui a influencé son développement). Les gènes ne s’expriment pas tous, pas toujours, pas de

manière identique d’un tissu à l’autre, et peuvent être régulés les uns par les autres, etc.

Cependant le génotype (l’ensemble des gènes portés par un individu) est bien caractéristique

2


d’un organisme puisqu’il correspond au "champ des possibles", à l’éventail des potentialités

d’un individu. Autrement dit, s’il n’est pas sûr qu’un gène porté par un individu s’exprime, un

individu ne peut exprimer que ce qu’il

porte. L’ensemble des caractéristiques

d’un individu est donc la résultante d’une

interaction du génome avec

l’environnement. Ce phénotype peut se

définir comme "l’ensemble des

manifestations physiques de l’organisme",

c'est-à-dire la somme des atomes,

molécules, macromolécules, cellules,

structures, tissus, organes ainsi que le

métabolisme, les échanges d’énergie, les

réflexes et les comportements : tout ce qui

fait partie de la structure observable, du

fonctionnement ou des comportements

d’un organisme vivant.

Le principe de sélection (naturelle ou

sexuelle) qui est le fondement de la théorie

de l’évolution, suppose que les individus

ayant le phénotype le plus performant sont

les plus à mêmes de transmettre tout ou

partie de leur génotype. Cette

"performance" est une notion très

complexe. En effet, les pressions de

sélection que subit un organisme sont multiples. Dans le cas d’un petit Mammifère

(insectivore ou Rongeur par exemple), elles comprennent la prédation, le parasitisme, les

contraintes environnementales (température, humidité, etc.), la compétition pour l’accès à la

nourriture, pour l’accès à la reproduction et d’autres encore. Il est très difficile d’établir une

liste exhaustive des pressions de sélection pesant sur un organisme, donc également très

difficile de jauger les performances relatives des individus. Ce que les Anglo-saxons appellent

la fitness, que l’on peut traduire par "adéquation adaptative", c'est-à-dire la compétitivité d’un

phénotype, n’est pas une donnée absolue mais relative, notamment dans sa dimension

Encadré 1 : Quelques principes de base de lapensée darwinienne (Cartwright, 2000). • Les individus peuvent être regroupés en espèces

sur la base de caractéristiques communes deforme, anatomie, physiologie, comportement etc.En cas de reproduction sexuée, cesregroupements sont validés par le fait que sesmembres peuvent s’accoupler les uns avec lesautres et avoir une descendance fertile.

• Au sein d’une espèce, tous les individus ne sontpas identiques du point de vue physique et/oucomportemental.

• Certaines de ces différences sont héritées etpeuvent être transmises à la génération suivante.

• Les variations sont enrichies par l’occurrencealéatoire et spontanée de nouveautés. Uncaractère inédit peut apparaître, ou bien uncaractère déjà présent à la générationprécédente peut exister à un degré inédit.

• Les ressources requises par un organisme poursurvivre et se reproduire sont finies. Il existedonc une compétition pour ces ressources, etcertains organismes auront moins dedescendance que d’autres.

• Certaines variations entre individus confèrent unavantage à leur possesseur en terme d’accès àces ressources et donc en terme de descendance.

• Les caractères conférant un avantage tendent àêtre préservés et à devenir progressivement lanorme. Si le changement ou la somme dechangements est suffisamment radical parrapport à l’origine des individus, il peut y avoirspéciation, ou apparition d’une nouvelle espèce.

• La sélection naturelle a pour conséquencel’adaptation des organismes à leurenvironnement, c’est-à-dire une capacité à senourrir, à éviter la prédation, à trouver unpartenaire sexuel etc.

3


temporelle. A un instant t, un organisme peut être plus compétitif que les autres, par exemple

s’il s’octroie un accès privilégié à la reproduction. Mais ce phénotype compétitif peut l’être

moins dans un autre contexte. Non seulement le phénotype est par essence changeant, puisque

résultant de l’interaction du génome et d'un environnement variable, mais les avantages qu’il

procure sont dépendants du contexte. Un exemple criant de cette ambiguïté du caractère

avantageux d’un trait phénotypique est la queue des paons, qui est chez les mâles un caractère

sexuel secondaire important pour l’accès à la reproduction, mais qui constitue également un

handicap vis-à-vis des prédateurs. Selon le point de vue adopté, un paon mâle présentant une

queue plus longue et ornée que les autres sera avantagé par un meilleur accès à la

reproduction ou désavantagé par une vulnérabilité accrue face aux prédateurs (Wiens, 2001).

Le processus de sélection sur lequel est basée la théorie de l’évolution est ainsi souvent

décomposé en sélection naturelle (liée à la résistance aux pressions environnementales,

biotiques ou abiotiques) et en sélection sexuelle (liée au succès reproducteur et donc à des

interactions intra-spécifiques, à l’environnement social). En poursuivant l’exemple du paon, il

est possible d’essayer de prendre en compte ces deux types de sélection : supposons que les

mâles à longue queue soient avantagés au niveau reproducteur mais désavantagés du point de

vue de la survie (Houle & Kondrashov, 2002). Ces mâles se reproduisent donc mieux mais

pendant moins longtemps. Le critère permettant de réellement évaluer la fitness d’un génotype

(c'est-à-dire, chez les organismes à reproduction sexuée, d’un individu) est le succès

reproducteur global, traditionnellement assimilé au nombre de descendants (Crow & Kimura,

1970). Un individu dont le phénotype se sera révélé plus performant que les autres aura donc

la possibilité de transmettre ses gènes à la génération suivante. Dans le cas de la reproduction

sexuée, cette transmission n’est pas totale, puisqu’un seul allèle de chaque gène est transmis

via les cellules sexuelles haploïdes. Cette réduction chromatique, obtenue par méiose,

implique que le matériel génétique transmis 1) varie d’une cellule sexuelle à l’autre 2) n’est

pas équivalent à la transmission du phénotype parental. De plus, il y a nécessité d’hybridation

avec une autre cellule haploïde, celle du partenaire sexuel, pour "reconstituer" un nouvel

organisme diploïde. La transmission des gènes par reproduction sexuée est donc partielle,

puisque seule la moitié du patrimoine génétique est transmis. Les implications de cette

reproduction sexuée qui reforment des combinaisons inédites à chaque génération sont

nombreuses et il est fondamental de bien les comprendre avant de s’intéresser aux choix socio

sexuels des animaux.

4


Le gène égoïste ?

Le génotype d’un individu, qui détermine sa fitness dans un environnement donné à travers la

compétitivité du phénotype résultant, n’est pas une entité indivisible. Il apparaît plus simple à

bien des égards de se placer au niveau du gène lui-même, en le considérant comme l’unité

fondamentale de la sélection naturelle (Dawkins, 1976). Chaque allèle est alors considéré

comme étant en compétition avec les autres

formes alléliques portées par les autres

individus. Les allèles les plus compétitifs sont

répliqués en plus grand nombre, en vertu de

l’avantage qu’ils confèrent à leur porteur.

Cette façon de présenter l’évolution est à la

fois imparable - puisque du point de vue du

gène, sa seule présence est la preuve de son

adéquation à l’environnement et de sa

"réussite" - et trompeuse. En effet, il est

difficile pour un biologiste de faire abstraction

de l’individu, qui est la manifestation la plus

évidente de l’expression des gènes mais aussi

l’entité la mieux observable, en particulier

pour les comportementalistes. Or les

paramètres régissant la survie d’un gène ne

sont pas nécessairement les mêmes que ceux

régissant la survie d’un individu. Autrement

dit, il est abusif de considérer qu’un gène

mieux (ou plus) représenté que les autres

corresponde à un avantage pour l’individu

porteur, puisqu’il faut pour cela accepter que

la "qualité" du génome entier soit la somme

des qualités intrinsèques de chaque gène. D’aut

définie, comme en témoignent les évolutions de s

A la question "Qu’est-ce qu’un gène ?", il y a qu

interrogées, certaines accordant une importance

au caractère héritable en passant par des

5

Encadré 2 : Qu’est-ce qu’un gène ?

Le gène a commencé son histoire comme uneentité indéterminée porteuse de l’hérédité avecMendel, à la fin du XIXème siècle. Johannsen, en1909, parle d’une abstraction sans substratmatériel ni qualité physiologique mais présentedans la cellule germinale et responsable del’hérédité, ou plus exactement de la transmissiondes caractères. La découverte de l’ADN le réduità un segment de molécule codant pour uneprotéine. Il ne correspond plus à un caractèrehéritable, tant il est rare que ces caractèressoient dus à une seule protéine. Les caractèreshéritables sont le produit d’interactionscomplexes entre les gènes. La découverte desintrons – séquences non codantes intercaléesentre les séquences codant pour une protéine –fait perdre au gène son unité topographique. Legène devient (redevient ?) une unitéfonctionnelle, avant que l’on ne découvre qu’unmême gène peut intervenir dans plusieurs voiesmétaboliques et être transcrit en plusieursprotéines. Le rôle des séquences régulatricesaugmente encore la complexité de la notion degène, puisqu’elles peuvent agir sur plusieursrégions codantes. Encore aujourd’hui, bien quela plupart des biologistes connaissent etcomprennent de façon intuitive ce qu’est ungène, sa définition reste problématique (Lambert,2003). Selon les auteurs, le gène peut êtrecomme un segment d’ADN corréléstatistiquement à un caractère ou comme unemétaphore d’une unité d’hérédité, ce quirappelle l’intuition de Mendel…. Pourtant sonexistence en tant qu’entité indépendante etmatérielle est le postulat de base de nombreuxraisonnements théoriques, notamment pour lesévolutionnistes.

re part le gène est lui-même une entité mal

a définition (voir encadré 2 et Pichot, 1999).

asiment autant de réponses que de personnes

primordiale à la nature moléculaire, d’autres

définitions philosophiques ou juridiques


(Chevassus au-Louis, 2001). Les gènes sont bien les entités permettant la transmission de

l’information d’une génération à l’autre (les "réplicateurs"), mais le schéma classique "un

gène – une protéine" semble plus qu’approximatif. Curieusement, parler des gènes est

beaucoup plus aisé que de parler du gène, puisqu’on garde les propriétés fondamentales

(codage pour des protéines, support de l’hérédité) sans avoir à définir les limites de la

catégorie "gène". Le gène égoïste de Dawkins est bel et bien une métaphore : il paraît en effet

difficile de parler des gènes égoïstes au pluriel sans amoindrir leur caractère égoïste.

L’existence même d’unités de sélection (composées d’un ou de plusieurs gènes) est contestée,

et le terme d’unités héritables ("units of inheritance") est peut-être plus heuristique (Weber,

2000). En effet, la propriété fondamentale du matériel génétique est sa transmission

d’individu à individu, même si cette transmission peut être imparfaite et partielle dans le cas

de la reproduction sexuée. La question du fonctionnement de l’ADN dans un environnement

particulier se situe sur un plan différent : la sélection agit sur les caractères, sur le phénotype

d’un individu. Les individus performants, de part leur meilleur accès à la reproduction, vont

transmettre tout ou partie de leurs gènes. Statistiquement, la possession de ces gènes est

corrélée à une fitness supérieure de l’individu. En comprenant cette relation statistique entre

fragment d’ADN et sélection naturelle, il est possible de réconcilier la vision "héréditariste"

du gène, issue de travaux de Mendel, De Vries et Morgan et la vision moléculaire moderne

liée à la découverte de l’ADN. Les gènes "importants" au regard de l'évolution sont ceux qui

présentent plusieurs allèles. Ce sont ces différentes formes alléliques qui sont responsables

des variations phénotypiques héritables. En d'autres termes les différences de compétitivité

entre individus induites par la possession d'une forme allélique particulière vont être

déterminantes pour la pérennité de cette forme allélique parmi les formes existantes. D'une

manière générale, dans la littérature évolutionniste, le terme de gène est utilisé pour désigner

un emplacement du génome (un locus) qui se présente selon les individus sous différentes

formes (allèles) dont la fréquence relative est liée aux phénotypes résultants. Cette définition

tacite exclue de la catégorie "gène" les portions d'ADN fixées ainsi que les portions variables

sans corrélats sélectifs.

Les difficultés de définition de termes usuels en biologie comme la fitness ou les gènes ne

doivent pas pour autant discréditer les fondements de la théorie de l’évolution. Au fil des

générations, il y a bien une modification des bases de la molécule d’ADN qui est liée au

phénotype des individus (voir Arber (2003) pour un aperçu des mécanismes moléculaires de

l’évolution). Au sein d’une espèce à reproduction sexuée, les différents phénotypes

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individuels peuvent interagir et les conséquences de ces interactions comprennent l’apparition

de nouveaux phénotypes, via la transmission et l’hybridation du matériel génétique. Ce sont

ces interactions entre phénotypes que l’éthologue observe.

Le vocabulaire de la biologie

A travers les exemples du gène et de la fitness, il paraît clair que le vocabulaire employé en

biologie n’est pas anodin. Une explication de cette ambiguïté récurrente des termes réside

dans le fait que, contrairement aux autres sciences, la biologie s’intéresse aux fonctions de ses

objets d’étude (Ruse, 2000). Cette différence est

fondamentale et n’est pas intrinsèquement liée à la

théorie de l’évolution mais correspond à une

tendance des êtres humains à organiser le vivant

selon des différences fonctionnelles. Les jeunes

enfants accordent une importance primordiale aux

fonctions et classifient les objets, êtres vivants ou

parties de ceux-ci selon leur "utilité" (par

exemple : "les nuages servent à faire de la pluie").

Cette classification téléologique (qui attribue un

but aux choses) se restreint chez les adultes au

monde vivant (Kelemen, 1999). Il n’est pas rare

que la première réaction face à une particularité

anatomique ou comportementale chez un animal

soit "A quoi ça sert ?". Cette idée que les structures et les comportements des animaux sont là

"pour quelque chose" a de nombreuses conséquences en biologie évolutive. L'encadré 3

présente quelques définitions de termes associés à la téléologie, comme le finalisme.

Encadré 3 : Quelques définitions tirées dudictionnaire Larousse. Téléologie n. f. - Doctrine qui considère le monde comme unsystème de rapports entre moyens et fins. Finalité n. f. - 1. Caractère de ce qui tend à un but ; le faitde tendre à ce but, par adaptation de moyensà des fins. - 2. Didact. Adaptation des parties au tout(principe de la beauté dans certaines théoriesesthétiques). - 3. Adaptation des êtres vivants, des organesà quelque fin ou quelque plan déterminant. Finalisme n. m. Didact. Philosophie finaliste. Finaliste n. et adj. - Philos. Qui croit à l'action des causes finaleset, en général, à la finalité comme explicationde l'univers.

Fonctions, adaptations, effets

Parmi les objectifs de l’éthologie, la recherche des fonctions des comportements est la plus

liée aux approches évolutives. Dans le cadre de la présente thèse, par exemple, une des

fonctions supposées de la reconnaissance de parentèle est liée à l’évitement de l’inceste, lui-

même lié au caractère délétère de la consanguinité. Avant de détailler ces analyses évolutives

des comportements liés à l’apparentement, il convient de préciser ce qu’est une fonction. Là

encore, le biologiste est confronté à une notion complexe et mal définie qui pourtant est

7


utilisée de façon courante. Il est possible de distinguer trois acceptions du mot "fonction" en

biologie (Bekoff & Allen, 1995) :

• Utilité actuelle : le trait phénotypique (physiologique ou comportemental) T remplit la

fonction F si F est un effet de T qui a un impact positif sur la fitness de l’individu. Cette

acception permet d’expliquer le maintien d’un trait, mais pas son origine.

• Fonction historique : le trait T remplit la fonction F si F était un effet de T chez les ancêtres

de l’organisme qui a contribué à la transmission de T à l’organisme lui-même, via le

processus de sélection naturelle. Autrement dit, un trait possède une fonction primaire

(historique) qui a présidé à son apparition, mais qui n’est plus nécessairement utilisé. Dans

cette acception, il est possible d’associer à un trait phénotypique une fonction que l’animal

n’est pas en mesure de réaliser (par exemple la fonction des ailes des poules est le vol,

même si elles en sont généralement incapables).

• Propriété : le trait T remplit la fonction F si F est un effet de T qui contribue à une

propriété de l’individu. La fonction est indépendante, dans cette définition, de sa valeur

adaptative.

Le terme de fonction a donc plusieurs significations (certains auteurs distinguent même quatre

notions distinctes au lieu des trois présentées ci-dessus (Wouters, 2003)), et renvoie à la

notion, importante en évolution, d’adaptation. Une adaptation est un changement

phénotypique sous l’effet d’une pression de sélection. C’est la connaissance de la fonction

historique d’un trait qui permet de lui attribuer le statut d’adaptation. L’efficacité actuelle

d’un trait par rapport aux autres ne signifie pas que l’animal qui le présente soit "adapté" ni

même que ce trait ait été selectionné. S. J. Gould définit trois processus possibles pour un trait

considéré comme avantageux pour l’individu le présentant (Gould & Vrba, 1998) :

• La sélection naturelle façonne un trait pour son usage actuel : c’est une adaptation.

• Un trait façonné par la sélection naturelle pour une fonction (une adaptation) trouve un

nouvel usage : c’est une cooptation.

• Un trait dont l’origine ne peut être attribuée à la sélection naturelle (une nonaptation)

trouve un nouvel usage.

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Selon Gould, seule la première origine permet d’attribuer à un trait le terme d’adaptation. Les

deux autres processus définissent une exaptation. Le trait présente bien un avantage sélectif

actuel pour l’individu, mais il n’a pas la fonction historique de cet avantage. Dans les cas des

exaptations l’avantage est un effet, une conséquence d’un trait dont l’origine est attribuable

soit à la sélection naturelle pour un autre usage soit à la dérive génétique ou à des contraintes

structurelles. Gould et Lewontin, dans un article célèbre, critiquent le programme

adaptationniste qui consiste à voir en chaque trait d’un organisme une adaptation (Gould &

Lewontin, 1979). Cette vision "Panglossienne" fait de la sélection naturelle une force

omniprésente résultant dans l’optimisation de tous les traits observés. Toujours d’après ces

deux auteurs, cette vision est dangereuse car elle peut conduire à formuler des hypothèses

orientées en contradiction avec les mécanismes de l’évolution tels qu'ils sont aujourd'hui

compris. Les pressions de sélection ne sont pas directement accessibles à l'observation, et

supposer qu'un comportement répond à une de ces pressions reste souvent spéculatif. Il peut

s'ensuivre une certaine récursivité de la pensée dont un exemple sera exposé dans le chapitre

1, à propos des signaux permettant la reconnaissance de parentèle. Une notion fortement liée à

ce "Panglossianisme" est celle de progrès, qui suppose que les organismes vont

inexorablement vers une amélioration de leurs capacités et une optimisation de leurs

stratégies. La vision "Gouldienne" de l'évolution réfute la notion de progrès, présentée comme

un concept exclusivement culturel, non testable et non opérationnel. Dawkins, quant à lui,

défend une vision où le progrès est au contraire un des attributs majeurs de l'évolution,

indissociable de la complexité et de la diversité du monde vivant. Une analyse du débat

Gould/Dawkins autour de la notion de progrès en évolution, au niveau conceptuel et

méthodologique est présentée par Shanahan (2001).

La sensibilité aux dangers de la téléologie est donc variable selon les auteurs (Ruse, 1989).

Pour des raisons de clarté, il semble raisonnable d’utiliser un vocabulaire courant dans la suite

de l’exposé. Par essence, ce vocabulaire est téléologique mais présente l’avantage d’être

reconnu, admis par l’ensemble des biologistes qui pour la plupart sont conscients de ses

limitations : ce vocabulaire peut être perçu comme un outil méthodologique permettant de

guider les recherches (Ratcliffe, 2000). Cependant la vigilance est de mise, spécialement dans

l'étude de la sélection et de la reconnaissance de parentèle, un de thèmes majeurs de la

biologie évolutive.

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Proximité génétique et apparentement

L'apparentement entre deux individus correspond au pourcentage d'allèles partagés par

descendance. Bien qu'on voit mal comment ces allèles pourraient être partagés autrement, la

notion de descendance est fondamentale à la compréhension de ce qu'est la parentèle. Au sein

d'une espèce, la plupart des allèles sont fixés : ils correspondent au patrimoine commun

codant pour le phénotype de l'espèce. Les croisements entre conspécifiques n'affectent pas ces

allèles. Certains gènes présentent en revanche des formes alléliques variables selon les

individus. C'est le partage ou non de ces éléments variables du génome qui détermine

l'apparentement. Le coefficient d'apparentement r permet de rendre compte du pourcentage de

la partie variable du génome qui est commune à deux individus selon les règles de l'hérédité

mendélienne. Ainsi un père et un fils partagent 50 % de la partie variable du génome, puisque

la moitié des gènes sont hérités du père. Le coefficient r est donc de 0,5. Le coefficient r

traduit l'apparentement moyen, puisqu'il est défini par les liens de parenté et non par une

connaissance des allèles partagés réellement. Le postulat sous-tendant le calcul d'un

apparentement est que le partage d'allèles est le seul fait de la relation "généalogique" étudiée.

Ainsi le coefficient d'apparentement de deux frères est toujours de 0,5 quelle que soit la

population étudiée. De plus, en l'absence de connaissance exacte de la généalogie, on

considère souvent par défaut que les individus se sont toujours accouplés avec des individus

non-apparentés, ce qui n'est pas nécessairement vrai. La notion même d'individus non-

apparentés est équivoque, puisqu'il existe toujours un ancêtre commun. En fonction de la

population étudiée, un même coefficient d'apparentement ne correspondra pas forcément au

même nombre d'allèles partagés. Ce point est crucial pour l'étude de la reconnaissance de

parentèle. Il existe une confusion latente entre apparentement et proximité génétique. Cette

dernière peut être définie comme la proportion de matériel génétique commune à deux

individus. Contrairement à l'apparentement, le mode d'acquisition de cette similarité importe

peu. Un exemple s'impose: imaginons l'arrivée sur une île d'un couple de Rongeurs. Leur

espèce n'étant pas présente sur cette île, leurs petits n'auront d'autre choix que de s'accoupler

les uns avec les autres. Ce goulot d'étranglement génétique va réduire considérablement la

proportion variable du génome. Après la colonisation de l'île par cette nouvelle espèce, un

observateur naïf calculant les coefficients d'apparentement considérera les liens de parenté

observables au sein de cette nouvelle population, et passera sous silence le fait que la

proximité génétique globale y est supérieure à celle de la population d'origine. C'est donc la

connaissance de la généalogie qui permet de calculer le coefficient d'apparentement moyen r.

10


La valeur de cet indice n'est pas directement comparable à la proximité génétique. Pourtant ce

raccourci est fréquemment emprunté en

biologie évolutive, ou l'apparentement est

parfois défini comme "une mesure de la

similarité génétique" (Griffin & West, 2002).

Cette confusion me semble poser un problème

théorique important, exposé dans l'encadré 4.

En effet, deux types d'apparentement peuvent

être distingués : l'apparentement absolu, qui

correspond à la similarité allélique réelle (par

descendance), et l'apparentement relatif, qui

compare la similarité allélique de deux

individus à la similarité moyenne au sein de la po

dernier qui doit être utilisé pour émettre des p

compte les potentialités d'optimisation des comp

entre deux individus peut se concevoir comme

totale (r = 1) et la "dissimilarité" maximale parm

définition opérationnelle serait donc liée à l'optim

environnement social. La connaissance de la gé

calculer r. Il convient maintenant de présenter l

l'apparentement un élément crucial des stratégies

La reconnaissance de parentèle : pour

L'apparentement, comme exposé ci-dessus, est av

généalogiques ont des conséquences sur les com

parenté peuvent être également perçus comme

certaines adaptations, notamment comporteme

l'apparentement peuvent être catégorisées selon d

la sélection de parentèle.

11

Encadré 4 : Que signifie un apparentement nul?

Le coefficient d'apparentement varie de 0 à 1. Lavaleur '1' correspond au partage de tous lesallèles, tel qu'on peut le constater chez desjumeaux vrais. La valeur '0', par contre, necorrespond pas à une réalité accessible. Desindividus non apparentés sont différents à tous lesloci variables de… leur espèce ? Leurpopulation ? Les non-apparentés sont simplementmoins apparentés, ont moins de gènes en communque les apparentés (Todrank & Heth, 2003) .Lecoefficient d'apparentement est donc borné parune valeur qui n'est pas objectivable. Pourtant cecoefficient est utilisé comme une valeurmathématique dans de nombreuses équations,permettant notamment de prévoir lescomportements altruistes (Hamilton, 1964).

pulation (Crozier & Pamilo, 1996). C'est ce

rédictions évolutives, puisque il prend en

ortements. Autrement dit, l'apparentement r

un indice borné par la similarité génétique

i les partenaires potentiels (r = 0). Une telle

isation des stratégies de l'individu dans son

néalogie apparaît bien le meilleur moyen de

es raisons qui font de la prise en compte de

individuelles.

quoi ?

ant tout une notion généalogique. Ces liens

portements des animaux. Mais les liens de

des causes évolutives du développement de

ntales. Les pressions évolutives liées à

eux grands axes : l'évitement de l'inceste et


Evitement de l'inceste et "hybridation optimale"

Pour que les organismes aient développé des stratégies conduisant à éviter l'hybridation avec

des individus trop proches, il doit exister une pression de sélection correspondante, autrement

dit un désavantage lié à la consanguinité. Cette "dépression de consanguinité" a été très

amplement étudiée chez les végétaux (Barrett & Harder, 1996), notamment dans le cadre de

recherches agronomiques. Chez les animaux, la détection de ce coût de la consanguinité est

plus difficile en nature. Cependant, l'étude de réintroductions d'animaux consanguins en

nature ou des effets de la réduction de diversité génétique due à un isolement de population

permettent de déceler cette dépression de consanguinité (Pusey & Wolf, 1996). Les

désavantages liés à l'hybridation avec un génotype trop proche sont principalement liés à une

augmentation de l'homozygotie. L'homozygotie croissante augmente le risque d'expression

d'allèles délétères récessifs. Outre ce risque, la perte de l'hétérosis est en elle-même

désavantageuse, puisque le fait de disposer de versions différentes du même gène peut être

une garantie d'adaptabilité face à des conditions environnementales changeantes. Enfin, la

descendance produite avec un apparenté n'exprimera qu'une faible variabilité phénotypique et

présentera alors vraisemblablement une même vulnérabilité face aux pressions biotiques et

abiotiques. Un brassage constant du matériel génétique permet de présenter de nouvelles

formules à chaque génération, et ainsi de ne pas perdre de terrain dans la course aux

armements entre organismes, qui est l'une des bases de l'évolution (théorie de la reine rouge

(Van Valen, 1973)). La dépression de consanguinité a été décrite entre autres chez les

Cervidés (Slate et al., 2000), les Rats-Taupes (Clarke & Faulkes, 1999), les Chauves-Souris

(Rossiter et al., 2001), les Perdrix (Hoglund et al., 2002)…

Mais il peut également exister une baisse de la fitness quand le partenaire est "trop peu

apparenté", ou trop distant génétiquement. Cette baisse s'explique principalement par le risque

de "casser" des complexes de gènes co-adaptés et par la perte d'adaptations locales (Pusey &

Wolf, 1996). Cependant cette "dépression d'hybridation excessive" est plus souvent théorisée

que décrite. Des exemples existent, mais ils sont souvent liés à des croisements forcés par

l'homme dans le cadre de pratiques d'élevage (par exemple chez les saumons (Gharrett et al.,

1999)) ou de gestion d'animaux en captivité (par exemple chez les rhinocéros (Zschotte &

Baur, 2002)). Le problème principal dans la démonstration de ce type de dépression est celui

de la délimitation de la population où elle peut s'exercer. Il convient de considérer les choix

possibles pour l'animal et envisager les éventuels coûts liés au choix d'un individu trop peu

apparenté. Cependant, il existe un exemple chez les Souris où la réalisation de croisements

12


entre non-apparentés lors de deux générations consécutives résulte en des petits avec une plus

faible croissance pondérale que ceux provenant de croisements entre cousins, mais cet effet

est faible et n'est plus significatif quand les effets de la taille de la portée sont contrôlés

(Keane, 1990). Si les exemples de dépression d'hybridation excessive sont rares pour des

populations naturelles, elle a été largement décrite d'un point de vue théorique, comme le

pendant de la dépression de consanguinité. La résultante de ces deux forces sélectives est

l'"optimal outbreeding", c'est-à-dire l'existence d'un optimum de distance génétique

permettant de maximiser la fitness (Bateson, 1983). Cet optimum est très difficile à objectiver,

notamment parce que l'hybridation procure à la fois des avantages (augmentation de

l'hétérozygotie) et des inconvénients (rupture de complexes géniques co-adaptés) et que la

saillance de ces effets et leur dynamique varient énormément selon les taxons (Edmands,

2002). D'une manière générale, il semble que les conséquences néfastes liées à l'hybridation

excessive apparaissent clairement lorsque les parents sont issus de populations isolées depuis

longtemps, voire de sous-espèces ou d'espèces différentes. Les effets néfastes de l'hybridation

au sein de populations naturelles semblent quasi-inexistants, et de toute façon restreints à la

première génération, les générations suivantes semblant au contraire bénéficier d'un léger

avantage (Edmands, 2002).

Compte tenu de ces incertitudes, il semble raisonnable de considérer qu'en conditions de

laboratoire, les choix des animaux ainsi que les conséquences en terme de fitness de ces choix

seront liés principalement à l'évitement de la consanguinité. En effet, les études en laboratoire

impliquent souvent l'utilisation de populations où, comparativement à une population

naturelle, la diversité génétique est moins forte ou en passe de le devenir.

Il existe un autre argument permettant de minimiser, voire d'écarter les pressions de sélection

liées à l'hybridation excessive : celui des probabilités de rencontres avec un partenaire

potentiel trop différent génétiquement. Dans les populations "visqueuses", c'est-à-dire les

populations où l'apparentement est corrélé avec la distance entre individus, la possibilité de

rencontrer un partenaire "trop peu apparenté" est faible. La combinaison de cette faible

probabilité avec les coûts peu évidents d'une hybridation excessive rend l'existence de

pressions de sélection correspondantes peu crédible. Bien sûr, cette conclusion ne s'applique

qu'à des études intra spécifiques : il peut en effet exister des pressions de sélection relatives à

l'hybridation entre espèces ou sous-espèces. La question de savoir si ces individus peuvent

être considérés comme des apparentés trop éloignés est complexe, et nécessiterait un exposé

13


approfondi du concept d'espèce et de ses limites. Cette problématique, au demeurant

passionnante, dépasse le cadre de cette thèse par sa complexité et son apparente insolubilité

(Hey, 2001). Par ailleurs, il semble que ce concept d'espèce n'est pas généralisable à tous les

êtres vivants et ne correspond pas nécessairement à une entité signifiante dans l'étude des

processus évolutifs (de Meeus et al., 2003).

En guise de conclusion sur le sujet de l'évitement de l’inbreeding et de l’outbreeding, il faut

noter que si la consanguinité dans les populations naturelles est en général faible, elle n'est pas

nulle et ne semble pas avoir d'effet délétère sur la fitness (Marshall et al., 2002), ce qui peut

s'interpréter comme un équilibre entre évitement de la consanguinité et évitement de

l'hybridation excessive (Bateson, 1983), mais semble plus parcimonieusement expliquée par

un évitement "imparfait" de la consanguinité, c'est-à-dire par une tolérance d'un faible degré

de consanguinité, d'autant plus acceptable que ses conséquences sont faibles sur la fitness des

individus.

La sélection de parentèle

Les individus apparentés sont, par définition, des individus qui possèdent en commun un

grand nombre de gènes du fait de leur ascendance commune. Ces unités héritables peuvent

donc être transmises directement ou indirectement, via la reproduction des apparentés. Les

individus apparentés sont génétiquement proches et une bonne partie de ce qui peut être

transmis à la génération suivante par un individu l'est aussi par ses apparentés. A la notion de

fitness, qui traduit l'adéquation adaptative d'un individu à son environnement, estimée par la

transmission de ses unités héritables que sont les gènes, se substitue la notion d'inclusive

fitness. Cette adéquation adaptative globale se conçoit comme la transmission des gènes

portés par l'individu lui-même et par les autres porteurs de ses gènes (Hamilton, 1964). Dans

ce raisonnement, on postule (souvent de façon tacite) que les gènes concernés ne sont que

ceux qui sont variables entre les individus interagissant potentiellement. Les gènes fixés dans

une population ou une espèce ne rentrent pas en ligne de compte, comme ils ne rentraient pas

en compte dans le calcul de l'apparentement (cf. plus haut). C'est d'ailleurs cet apparentement

qui apparaît le meilleur indicateur du partage de ces gènes, et donc le meilleur guide pour

estimer la fitness indirecte. Cette théorie de l'inclusive fitness a permis de dresser des

hypothèses pertinentes concernant l'émergence des comportements altruistes et l'apparition de

14


la socialité. L'hypothèse fondatrice de ce qui deviendra la sociobiologie est la règle de

Hamilton, formalisée sous la forme de l'inéquation :

Cx < Rx-y × By

Où Cx est le coût de l'acte altruiste de x envers y (coût en terme de diminution de la fitness

propre), Rx-y est l'apparentement entre x et y et By le bénéfice de y lié à cet acte

(augmentation de la fitness propre).

Cette règle prévoit que les comportements altruistes surviennent lorsque les bénéfices

indirects de l'aide aux apparentés surpassent les coûts de ces comportements. L'un des apports

majeurs de cette règle est la création d'un modèle permettant d'expliquer l'existence de castes

stériles chez les hyménoptères sociaux.

D'une façon plus générale, le raisonnement tenu est applicable aux relations sociales entre

apparentés : la sélection de parentèle peut permettre d'augmenter l'inclusive fitness (Queller &

Strassmann, 2002). En aidant les apparentés à se reproduire, l'individu propage indirectement

ses propres gènes via les copies portées par ces apparentés. Cette aide n'est pas

nécessairement assimilable à de l'altruisme, puisqu'il n'y a pas nécessairement de coût associé

pour l'individu aidant. Au contraire, il peut exister des bénéfices réciproques à une entraide

entre individus. On parle alors de mutualisme, de coopération. Le bénéfice d'une entraide

entre apparentés est amplifié : aux gains propres s'ajoutent les bénéfices indirects de

l'augmentation de fitness des apparentés. On parle parfois de népotisme (Hauber & Sherman,

1998), qui se définit comme une aide accordée préférentiellement aux apparentés. Il peut être

mis en évidence lorsqu'un choix est observé et que ce sont les congénères les plus apparentés

qui sont aidés. Il suppose donc une perception de l'apparentement, voire une catégorisation

des individus en fonction de cet apparentement (voir chapitre II pour une étude des

mécanismes de reconnaissance de parentèle).

D'une manière générale, deux approches se distinguent quant à l'explication de la coopération

chez les animaux. La première, dont nous avons vu un aperçu plus haut, suppose que la

coopération apparaît préférentiellement entre apparentés. La deuxième se base sur la

prédictibilité des interactions entre individus, et postule donc que la coopération peut

apparaître même entre individus non apparentés (altruisme réciproque) (Trivers, 1971). Cette

approche est héritée de la théorie des jeux (Axelrod & Hamilton, 1981). Si les deux approches

15


sont souvent séparées, elles peuvent être conciliées (Creel, 1993). Cependant, des travaux

théoriques récents semblent indiquer que la sélection de parentèle serait un frein au

développement de l'altruisme réciproque (Marshall & Rowe, 2003).

La sélection de parentèle est un phénomène éminemment difficile à objectiver. La simple

mise en évidence d'un apparentement fort entre les "coopérants" ne suffit pas (Griffin & West,

2002). D'une part cet apparentement peut-être le résultat de traits d'histoire de vie : par

exemple les soins parentaux sont normalement dirigés vers des proches apparentés, mais on

ne peut pas en déduire que c'est l'apparentement élevé qui est le déclencheur de ces

comportements, en l'absence de groupe témoin ou la progéniture ne serait pas apparentée…

D'autre part, la distinction des bénéfices propres et indirects est problématique. Chez les

marmottes Marmota flaviventris, dont les cris d'alarme sont traditionnellement interprétés

comme un exemple d'altruisme (le guetteur qui avertit les autres d'un danger augmente la

fitness des membres du groupe, puisqu'ils se réfugient et échappent au prédateur, mais décroît

la sienne puisque les vocalisations et la position de guetteur le rendent plus vulnérable), il a

été montré que les femelles ayant mis bas augmentent leurs comportements de guetteurs

(Blumstein et al., 1997). Cette augmentation d'un comportement "à risque" semble indiquer

des bénéfices directs : la femelle augmenterait sa fitness propre (en protégeant sa progéniture)

plutôt que d'augmenter celle des autres apparentés. Néanmoins ces résultats ne sont pas

nécessairement la démonstration d'une plus grande importance de la fitness propre. Si la mise-

bas est le déclencheur d'une augmentation des comportements de surveillance, les autres

membres du groupe, souvent apparentés, sont également bénéficiaires de ce comportement.

La question de la distinction entre altruisme et égoïsme semble alors vaine, puisque ce

comportement bénéficie toujours à des apparentés (Hauber & Sherman, 1998).

La prise en compte du facteur "apparentement" peut intervenir au niveau du choix du

partenaire sexuel comme au niveau des préférences sociales. Il est temps à présent de

présenter l'espèce qui a servi de modèle à cette thèse, et les particularités qui en font un

modèle particulièrement intéressant pour l'étude de la reconnaissance de parentèle.

16


Mus spicilegus

L’espèce étudiée dans le cadre de cette thèse est la souris des steppes ou souris glaneuse Mus

spicilegus (Sokolov et al., 1998). Son appartenance taxonomique est explicitée dans l’encadré

0.5. La phylogénie du genre Mus est bien connue, notamment grâce à la biologie moléculaire

(Bonhomme et al., 1984 ; Sage et al., 1993 ;

Boursot et al., 1993). Mus spicilegus est

phylogénétiquement proche de Mus macedonicus, et

plus éloignée des autres espèces du genre,

notamment des deux sous espèces Mus musculus

domesticus et M. m. musculus. Elle est sympatrique

avec Mus musculus musculus et parapatrique avec

Mus macedonicus mais présente un isolement

reproducteur qui se traduit dans ses comportements

vis-à-vis de partenaires potentiels de ces deux

espèces (Ivantcheva & Cassaing, 1999). Son aire de répartition est représentée dans la figure

0.1. Cette espèce présente des particularités qui en font un sujet d’étude très original. Parmi

ces particularités, la plus frappante est la présence de tumulus édifiés en automne au sein

desquels les jeunes animaux passent la période hivernale (Naumov, 1940). Ces tumulus sont

constitués d’un amas de graines recouvert de terre qui surmonte un réseau de galeries. C’est

d’ailleurs le comportement de déplacement et d’entassement des graines et épis qui a donné

son nom latin à l’espèce. L’avantage évolutif procuré par cette construction de tumulus n’est

pas encore très bien appréhendé, mais il semble que, plus que la réserve de nourriture offerte

par les graines stockées, la chaleur dégagée par la fermentation du matériel végétal soit

l’élément le plus important, puisqu’il permettrait une régulation de la température interne du

tumulus et ainsi une protection contre le gel en hiver.

Encadré 0.5 : position taxonomique deMus spicilegus. Super règne : Eucaryotes Règne : animal Sous règne Métazoaires Phylum Chordés Embranchement Vertébrés Sous embranchement Gnathostomes Super classe Tétrapodes Classe Mammifères Sous classe Euthériens Ordre Rongeurs Famille Muridés Sous famille Murinés

Quel que soit l’avantage procuré par l’édification de tumulus, ce comportement très

particulier présente des conséquences drastiques sur le cycle biologique de Mus spicilegus. En

effet, il semble que deux périodes très distinctes se suivent au cours de l’année. Dès le début

de l’automne et jusqu’au printemps, les animaux se regroupent dans les tumulus et ne se

reproduisent pas. Dès le printemps, les souris vivent en petites unités familiales hors des

tumuli qui restent abandonnés (Naumov, 1940 ; Orsini et al., 1983). Lors de cette période, il

17


semble que les souris deviennent très territoriales et relativement intolérantes à la présence de

congénères (Dobson & Baudoin, 2002 ; Patris et al., 2002). Dans ce contexte, il apparaît

essentiel de s’interroger sur la structuration génétique des groupements à l’intérieur des

tumulus et surtout sur l’influence de cette structuration sur les choix ultérieurs de partenaires

sexuels. En effet, parmi les individus rentrant dans les tumulus, seuls les jeunes survivent. Ces

jeunes sont issus de reproduction en été, et ne sont donc pas sexuellement matures au moment

de l'entrée dans les tumulus. En laboratoire, ces souris peuvent se reproduire dès l'âge de deux

mois, mais la première reproduction ne se produit pas avant l'âge de six mois en nature, c'est-

à-dire à la sortie des tumulus. En revanche, même si la reproduction est rare au sein des

tumulus, le fait de débuter sa vie par une période longue de cohabitation "forcée" peut avoir

des implications fortes sur les préférences sexuelles des souris (voir le chapitre 2 pour une

description du rôle de la familiarité chez les Rongeurs). Garza et al. (1997) ont étudié la

structuration génétique au sein de quelques tumulus, et il semble que les individus présents

soient le plus souvent apparentés par la mère. Les juvéniles passent donc l'hiver au sein d'un

groupe social comprenant des apparentés de deux types : des frères et sœurs et des cousins.

Figure 0.1 : Aire de répartition des différentes espèces du genre Mus en Europe (d'après Bonhomme, 1992).

Une autre particularité comportementale des Souris glaneuses est son système d'appariement.

En effet, par rapport à Mus musculus domesticus qui est polygame, Mus spicilegus présente

des traits associés à la monogamie. Au moment de l'œstrus, les femelles montrent en effet une

préférence pour un mâle familier (qu'il y ait eu accouplement ou non) alors que les femelles

18


M. m. domesticus ne montrent aucune préférence. Ceci est l'indication d'un lien fort entre

partenaires chez M. spicilegus (Patris & Baudoin, 1998). De plus, les mâles de cette espèce

présente des comportements paternels importants (Patris & Baudoin, 2000), ce qui est un

autre trait lié à la monogamie (Kleiman, 1977). Lors d'expériences en enclos semi-naturels, on

observe des associations stables mâle-femelle compatibles avec un système monogame

(Dobson & Baudoin, 2002 ; Baudoin et al., sous presse). Cependant les données de terrain

indiqueraient un système d'appariement relativement flexible et influencé, au moins au

printemps, par la cohabitation hivernale au sein des tumuli (Gouat et al., 2003).

La reconnaissance de parentèle serait une capacité intéressante pour les Souris glaneuses –

comme elle l'est pour les autres animaux (cf. plus haut) – mais aussi en raison de leurs

particularités comportementales. En particulier, l'évitement de l'inbreeding revêt une

importance capitale pour une espèce même partiellement monogame. En effet, une femelle

d'une espèce polygame qui s'accouplerait "accidentellement" avec un mâle apparenté risque

d'avoir une portée moins adaptée, du fait du coût de la consanguinité. Une femelle monogame

commettant la même "erreur" verrait la fitness de toute sa descendance diminuer. De la même

façon, le coût de l'inbreeding pour le mâle chez une espèce polygame est faible puisqu'il ne

s'investit pas dans les soins parentaux et que la prochaine reproduction lui permettra

vraisemblablement de s'accoupler avec une femelle moins apparentée. Un mâle Mus

spicilegus qui forme une association stable avec une femelle va consacrer un temps important

à s'occuper des petits. Cet investissement fort doit être "payant".

19


Objectifs et organisation de la thèse

Les différents points soulevés dans cette introduction générale ont guidé une approche

"prudente" de l'étude de la reconnaissance de parentèle chez Mus spicilegus. La première

étape dans cette étude est la recherche du lien entre proximité génétique et odeurs chez cette

espèce. Le terme de proximité génétique est ici préféré à celui d'apparentement car la

recherche de similarités odorantes ne s'est pas restreinte aux relations de parenté mais a été

examinée en considérant des entités plus larges (populations et espèces). Le chapitre I

comprend également une étude visant à examiner les rôles respectifs du père et de la mère

dans la transmission du phénotype odorant (effet "parent d'origine" et empreinte génomique).

Dans le chapitre II, après une revue de la littérature sur les mécanismes permettant la

reconnaissance de parentèle, ce sont les processus de perception de la proximité génétique qui

sont étudiés, en laissant délibérément de côté le rôle de la familiarité. Les préférences des

Souris pour des odeurs d'individus apparentés ou non sont ainsi examinées. Dans un deuxième

temps, la réalisation d'adoptions croisées interspécifiques permet d'apporter de précieux

éléments de réponse dans la recherche du mécanisme sous-tendant l'évaluation de la proximité

génétique chez ces rongeurs. Enfin l'étude des préférences olfactives de nouveau-nés permet

d'aborder l'ontogénèse de ce mécanisme.

Le chapitre III vise à éprouver les hypothèses issues des deux chapitres précédents en

s'interrogeant sur le rôle des facteurs d'état, liés à l'expérience de l'individu, dans la réalisation

d'une reconnaissance efficace de la proximité génétique. Sont examinés un facteur

alimentaire, considéré comme sélectivement neutre, et un facteur théoriquement fortement lié

à la fitness, l'âge.

Le chapitre IV considère les aspects fonctionnels de la reconnaissance de parentèle, et

s'interroge sur les stratégies déployées par les individus pour prendre en compte le facteur

"apparentement" dans leurs choix socio sexuels.

Enfin, la discussion générale fait le bilan des connaissances acquises lors de ce doctorat et

propose une vision de la reconnaissance de parentèle tenant compte des critiques

conceptuelles exposées dans l'introduction générale et les différents chapitres.

20

Chapitre 1 : Odeurs et Génome

Chapitre I :

Odeurs et Génome

21


1.1. Introduction

Les Rongeurs utilisent de façon prédominante le canal olfactif pour communiquer. Cette

affirmation est reflétée dans la très grande quantité de travaux portant sur cette

communication olfactive. De par leur nature, les odeurs individuelles renferment de

nombreuses informations (Beauchamp & Yamazaki, 2003). Parmi ces informations, un grand

nombre reflète des facteurs d’état, c’est-à-dire des facteurs liés à l’environnement et/ou à

l’histoire individuelle de l’animal. Ces facteurs d’état incluent le régime alimentaire (Brown

et al., 1996 ; Ferkin et al., 1997), le statut de dominance (Drickamer, 1992), l’état de santé

face à une charge virale (Penn et al., 1998) ou parasitaire (Willis & Poulin, 2000). D’autre

part, il semble exister une variabilité inter-individuelle suffisamment importante pour

permettre une reconnaissance individuelle (Bowers & Alexander, 1967). Cette unicité de

l’odeur individuelle est liée au génome, lui aussi unique, de l’individu. Une partie de ce

génome a été particulièrement étudiée, le Complexe Majeur d'Histocompatibilité, ou MHC.

1.1.1 Odeurs et MHC

A partir d’un mélange d’odeurs individuelles (destiné à homogénéiser l’action des facteurs

environnementaux) de souris génétiquement identiques appartenant à deux lignées différant à

un locus du Complexe Majeur d’Histocompatibilité (Major Histocompatibility Complex ou

MHC), (Penn & Potts, 1998b) ont démontré une capacité à discriminer les odeurs des deux

lignées, capacité qui ne peut s’expliquer que par cette différence à un seul locus du MHC.

L’analyse chimique des composés volatiles présents dans l’urine révèle qu’une telle

différence à un seul locus du MHC se traduit par des variations dans les proportions de

8 composés (Singer et al., 1997). La "popularité" du MHC comme vecteur potentiel des

informations liées à la reconnaissance de parentèle est due à sa fonction primaire de

reconnaissance du soi et du non-soi au niveau cellulaire (voir encadré 1.1 pour une

présentation succincte du Complexe Majeur d’Histocompatibilité). Cette fonction

immunologique primaire s’accompagne de propriétés qui se sont révélées intéressantes non

seulement pour les immunologistes, mais aussi pour les évolutionnistes. La plus importante de

ces propriétés est un très grand polymorphisme (Zavazava & Eggert, 1997). Chez la Souris, le

nombre d’allèles à chaque locus du MHC est estimé à 100 (Tregenza & Wedell, 2000). Le

maintien de cette diversité est classiquement expliqué par la nécessité de présenter une

formule immunitaire efficace et sans cesse renouvelée, face à des agents pathogènes évoluant

22


eux aussi (mais voir Hedrick, 1999 pour l'ensemble des hypothèses et la suite du texte pour

une discussion sur ce point). Cependant certains auteurs considèrent que la fonction

immunitaire actuelle serait une exaptation : la fonction primaire serait de signaler

l'individualité génétique (Singh, 2001). Une telle vision des choses est à mettre en relation

avec les nombreuses études ayant dressé un parallèle entre MHC et comportement (Zavazava

& Eggert, 1997).

Puisque le MHC est traditionnellement associé à la reconnaissance de parentèle, le principal

comportement avec lequel il a été relié est le choix de partenaire, dans le but de démontrer

son rôle dans l'évitement de l'inceste

(cf. introduction générale). Deux modèles

prédominent dans la littérature, les Souris et

l'être humain. Chez les Souris, il a été montré

une corrélation entre choix de partenaire et

MHC dans des populations semi-naturelles

(Potts et al., 1991). Les préférences sociales

semblent également être corrélées au MHC, les

femelles préférant fonder une structure de

crèche (élevage en commun des petits) avec

des femelles de MHC similaire (Manning et

al., 1992). De plus, la reconnaissance des petits

par la mère peut être influencée par le MHC

quand celui-ci est la seule partie variable du génome : les femelles préfèrent ainsi ramener au

nid des petits de même haplotype que le leur (Yamazaki et al., 2000). Il est à noter que les

préférences sexuelles comme sociales liées au MHC semblent apprises, puisque la réalisation

d’adoptions peut renverser ces préférences (Penn & Potts, 1998a ; Yamazaki et al., 2000).

Encadré 1.1 : le MHC

Le Complexe Majeur d’Histocompatibilité estune ensemble de gènes impliqués dans la réponseimmunitaire. Ces gènes sont multi-alléliques,c’est-à-dire qu’il existe de très nombreusesvariantes entre individus, très étroitement liés, cequi implique qu’ils sont transmis ensemble etenfin ils sont codominants (tous les allèless’expriment également). L’association deplusieurs gènes du MHC sur un chromosomeforme un haplotype. Le MHC code pour des glycoprotéines qui fixentdes peptides intra (gènes du MHC de classe I) ouextra-cellulaire (classe II) et les présentent auxlymphocytes T, qui sont les effecteurs de laréponse immunitaire. Ces lymphocytes possèdentdes récepteurs membranaires (TCR : T-CellReceptor) qui reconnaissent le complexe protéinedu MHC + peptide. Il y a activation de laréponse immunitaire quand le peptide OU laprotéine est différent du soi.

En ce qui concerne la transcription en odeurs du MHC, il semble qu'elle ne s'effectue pas

exclusivement via la réponse immunitaire, puisque des souches "stériles" (élevées sans

contact avec des pathogènes) de MHC différents produisent des odeurs discriminables pour

des congénères (Yamazaki et al., 1990). Ceci ne signifie en rien que le MHC soit seul à

l'origine de la production de l'odeur individuelle. En effet, les autres régions du génome et les

facteurs environnementaux influencent également les productions odorantes (Brown, 1995).

De plus, la composition de l'urine est aussi corrélée au reste du génome (Eggert et al., 1996).

23


Enfin, les différences olfactives liées au MHC sont relativement faibles, comparativement aux

différences liées au régime alimentaire (Brown et al., 1996). L'environnement joue un rôle

prépondérant dans l'expression des différences au niveau du MHC. L'élevage en milieu stérile

peut rendre des souches ne différant qu'au niveau du MHC non-discriminables (Schellinck et

al., 1995). Ces résultats contradictoires avec Yamazaki et al. (1990) (voir plus haut) peuvent

s'expliquer par le fait que la discrimination de souches différant au niveau du MHC n'est pas

universelle, et semble ne concerner que les différences reflétées dans la partie fixant les

peptides (Carroll et al., 2002). D'une manière générale, le processus par lequel le MHC est

transcrit en odeurs reste mal connu (Singh, 1999 ; Penn, 2002). Les glandes préputiales

seraient impliquées chez la Souris, puisque leur ablation inhibe la préférence des femelles

pour un mâle de MHC différent (Ninomiya & Brown, 1995). Même s'il peut exister une

transcription directe du MHC en odeurs en laboratoire (Yamazaki et al., 1999 ; Montag et al.,

2001), il est difficile d'estimer l'importance de cette transcription directe par rapport à la

contribution des autres parties du génome, d'autant que les souches de souris classiquement

utilisées ont un génome identique hormis pour les locus du MHC. L'action du MHC sur la

flore bactérienne (Toivanen et al., 2001) plaide pour une action principalement indirecte, via

les produits de digestion. Chez les Rats élevés dans un environnement stérile, la

discrimination individuelle sur la base des urines semble même impossible : elle est

cependant rétablie une fois les animaux transférés en milieu non stérile, c'est à dire une fois

que la flore bactérienne a pu recoloniser le tractus digestif (Singh et al., 1990). De façon

similaire, le retrait d'une partie de la flore bactérienne altère l'odeur individuelle des rats : les

odeurs de rats connus ainsi traités ne sont pas plus explorées que celles de rats inconnus

traités identiquement (Schellinck & Brown, 2000). Cependant la discrimination individuelle

après traitement entre deux rats connus est plus facile qu'entre deux rats inconnus, ce qui

indique qu'il subsiste dans l'odeur des indices individuels malgré l'élimination d'une partie de

la flore bactérienne (Schellinck & Brown, 2000). Il semble que les molécules du MHC, elles-

mêmes non volatiles, fixent les molécules volatiles produites par la flore bactérienne et les

transportent dans l'urine. L'injection à un rat de glycoprotéines du MHC différentes de celles

qu'il produit entraîne une modification drastique de l'odeur de l'urine, bien que ces molécules

ne soient pas elles-mêmes perçues. Il y aurait donc un transport sélectif des volatiles dans

l'urine sous contrôle du MHC (Pearse-Pratt et al., 1999).

La diversité du MHC est un phénomène qui a intrigué (et intrigue encore) de nombreux

chercheurs (Edwards & Hedrick, 1998). Les divers travaux montrant des choix

24


comportementaux corrélés au MHC, chez la Souris (Arcaro & Eklund, 1999) mais également

chez l'homme (Lenington, 1994 ; Wedekind & Furi, 1997 ; Milinski & Wedekind, 2001 ;

Wedekind & Penn, 2000) ont amené certains auteurs à s'interroger sur le rôle du

comportement dans le maintien de cette diversité. La tendance générale à préférer un

partenaire sexuel différent au niveau du MHC permettrait de conserver sa diversité allélique

(Jordan & Bruford, 1998 ; Eggert et al., 1999). Le "rôle" du MHC dans le signalement de

l'identité génétique pourrait même être le moteur de sa diversité, préalablement à son rôle

immunitaire (Singh, 2001). Ce raisonnement me semble un exemple marquant de la confusion

qui règne autour du MHC et de ses fonctions supposées. En effet, l'historique des travaux sur

le sujet peut se résumer ainsi : 1) le MHC permet la reconnaissance cellulaire donc peut-être

la reconnaissance de parentèle 2) la reconnaissance de parentèle est importante pour

l'évitement de l'inceste 3) puisque le MHC permet cette reconnaissance, il a du être

sélectionné pour cela. La faille de ce raisonnement est que les pressions de sélection qui

rendent importante la reconnaissance de parentèle ne sont pas prises en compte. L'évitement

de l'inceste est important notamment parce qu'il permet à la progéniture d'hériter d'une

formule immunitaire efficace et nouvelle (le fait d'avoir des parents de MHC dissimilaire

augmente la fitness des descendants). Il y a confusion entre les pressions de sélection, liées

entre autres au MHC, et les mécanismes par lesquels ce MHC est maintenu variable. Supposer

que la fonction historique du MHC est le signalement de l'identité génétique permettant la

reconnaissance de parentèle implique l'existence de pressions de sélection n'incluant pas la

compétence immunitaire (puisque l'apparition du système immunitaire serait ultérieure). Or

la compétence immunitaire est indéniablement une des forces de sélection les plus

universellement reconnues, y compris pour l'apparition de la reproduction sexuée (Hamilton

et al., 1990 ; Ravary, 2003). Le raisonnement ci-dessus est donc téléologique (voir

l'introduction générale). Cela ne signifie pas qu'il soit nécessairement faux, mais il est peu

plausible et la littérature fournit des arguments contraires. Par exemple, dans des populations

naturelles d'ovins, la diversité du MHC est corrélée à la survie des jeunes et à la résistance à

des parasites intestinaux (Paterson et al., 1998) mais les choix de partenaires ne suivent en

rien le MHC (Paterson & Pemberton, 1997). Même chez la Souris, qui est pourtant le modèle

de référence dans l'étude du MHC, le choix de partenaire n'est pas toujours basé sur le MHC

(Eklund, 1999 ; Ehman & Scott, 2001). L’hétérozygotie au niveau des loci du MHC est

pourtant bien associée à une meilleure fitness, puisque les souris hétérozygotes résistent

mieux à des infections bactériennes (Penn et al., 2002). Toujours chez les Souris de

25


laboratoire, la résistance aux parasites est également influencée par le MHC (McClelland et

al., 2003a). Dans les cas d’infections multiples, les hétérozygotes montrent une supériorité par

rapport aux homozygotes (McClelland et al., 2003b). Le moteur de la diversité du MHC

semble bien être la résistance aux maladies (Jeffery & Bangham, 2000). Dans cette vision des

choses, la résistance aux pathogènes est à l'origine des choix basés sur l'apparentement, qu'ils

soient sexuels ou sociaux (Lewis, 1998). Il est important de comprendre que si les pressions

de sélections semblent bien liées à la fonction immunitaire, le choix du partenaire peut être un

des mécanismes permettant de maintenir la diversité du MHC (Hedrick, 1999; Penn & Potts,

1999). Chez les Souris, ce choix de partenaire a été attesté par des études proposant un choix

entre un partenaire similaire ou différent au niveau du MHC. Or cette stratégie n'est pas la

seule permettant de maintenir la diversité allélique du MHC. Chez les épinoches, les femelles

choisissent les mâles les plus hétérozygotes au niveau du MHC, indépendamment de leur

proximité génétique (Reusch et al., 2001). Cette hypothèse n'a jamais été testée chez les

Souris, même si une telle stratégie serait moins adaptative chez une espèce où le risque

d'inbreeding est plus important que chez les épinoches (Bakker & Zbinden, 2001). Les études

sur le MHC, sa diversité et son rôle dans les stratégies socio sexuelles des animaux sont

majoritairement réalisées sur des Mammifères, ce qui semble conduire à une trop grande

focalisation sur un seul mécanisme de sélection (le choix d'un partenaire de MHC

dissimilaire) (Bernatchez & Landry, 2003). Parmi les mécanismes encore méconnus

permettant d'expliquer le maintien de la diversité du MHC, il en est un qui semble

particulièrement intéressant : les influences parentales sur l'haplotype de la progéniture. Des

souris infectées par un virus produisent une descendance au MHC plus hétérozygote que celle

des souris témoins : l'existence de pathogènes favoriserait la sélection parmi les œufs de ceux

présentant les combinaisons les plus efficaces face à ces pathogènes, c'est-à-dire les plus

hétérozygotes (Rulicke et al., 1998). En extrapolant à partir de cette découverte, on est amené

à considérer que le degré d'hétérozygotie du MHC d'une population naturelle n'est pas

nécessairement le produit du choix de partenaire.

1.1.2 Odeurs et MUPs

Les Protéines Urinaires Majeures, ou MUPs, sont des composés importants de l'urine des

Mammifères. Ces protéines encapsulantes de la famille des lipocalines ont en effet la capacité

de lier de plus petits composés volatiles (Flower, 1996). Cette liaison protège les volatiles de

la dégradation et prolonge ainsi leur action, puisqu'ils peuvent être re-libérés à partir d'urine

26


séchée (Hurst et al., 1998). Les MUPs convoient ainsi des molécules impliquées dans la

communication phéromonale (Novotny et al., 1999 ; Dulac & Torello, 2003). A l'instar du

MHC, elles présentent une grande variabilité interindividuelle (Robertson et al., 1996) chez

les souris domestiques. En vertu de cette variabilité, il a été proposé récemment que ces

MUPs soient impliquées dans la reconnaissance individuelle (Hurst et al., 2001). Dans ces

travaux, le comportement de souris mâles Mus musculus domesticus est examiné, et plusieurs

situations leur sont présentées : leur propre urine, l'urine d'un individu non-apparenté, l'urine

d'un frère présentant un profil de MUPs différent et l'urine d'un frère de même profil. Les

temps d'investigation révèlent que seules les urines dont le profil de MUPs diffère de celui du

sujet sont statistiquement plus explorées que l'urine du sujet. Les comportements de marquage

sont également plus nombreux en présence de l'odeur du frère au profil de MUPs différent et

du mâle non apparenté qu'en présence du même profil MUPs, qu'il provienne de l'urine d'un

frère ou du sujet lui même. Une seconde expérience présente aux sujets leur propre urine

modifiée par ajout de MUP recombinante. Cette modification ne modifie pas le temps

d'investigation mais induit une augmentation du comportement de marquage. La conclusion

de ces travaux est que les MUPs seraient le support de l'identité chimique des Souris. L'un des

problèmes de cette étude est que les auteurs se basent sur la non significativité des tests

statistiques pour conclure à un traitement équivalent. Or un résultat non significatif ne

démontre pas l'égalité des deux catégories, mais exprime l'impossibilité de conclure à une

différence. L'affirmation selon laquelle l'odeur d'un frère avec le même profil de MUPs est

confondue avec l'odeur propre n'est donc pas exacte, d'autant qu'aucune situation de choix

direct n'est proposée. L'autre problème majeur de cette étude est théorique. Les frères de

même profil de MUPs sont issus de couples formés avec des parents de deux populations

sauvages géographiquement distantes. Cette progéniture devrait donc présenter une variabilité

phénotypique plus importante que celle existante au sein d'une seule population sauvage.

Malgré cela, Hurst et al. (2001) ont pu trouver, apparemment facilement, des mâles

présentant la même combinaison de MUPs. Ce doit donc être encore plus fréquent dans les

populations naturelles. Si les MUPs sont le support de l'identité olfactive, doit-on en conclure

que, dans de nombreux cas, les frères peuvent confondre l'odeur de leur frère avec leur propre

odeur et donc ne pas se discriminer mutuellement ? Supposer qu'une des fonctions des MUPs

soit le signalement de l'individualité semble donc excessif et peu plausible. Cependant les

MUPs sont des molécules intéressantes à plus d'un titre, parce qu'elles présentent une

variabilité qui semble les distinguer de "simples" protéines encapsulantes (Beynon & Hurst,

27


2003). Les activités de sur-marquage (marquage sur une marque laissée par un congénère)

sont influencées par les MUPs (Humphries et al., 1999). Il semble que l'information contenue

dans l'urine déposée lors d'un marquage puisse être décomposée en deux fractions : la fraction

volatile de l'odeur attire à distance et suscite l'intérêt et l'investigation ; la partie non volatile

(contenant les MUPs) détermine le déclenchement de l'activité de sur-marquage (Nevison et

al., 2003). Cette dualité du traitement de l'information est à mettre en rapport avec l'existence

de deux systèmes de l'olfaction chez les Mammifères : le système olfactif principal et l'organe

voméronasal. C'est ce dernier qui traiterait l'information portée par les MUPs. En effet, des

femelles à qui on a enlevé l'organe voméronasal présentent une capacité de discrimination

inchangée mais des comportements de marquage perturbés par rapport à des femelles intactes

(Petrulis et al., 1999). La reconnaissance du sexe du donneur d'odeur semble notamment

affectée, et serait une des fonctions de l'organe voméronasal (Keverne, 2002). Chez les

campagnols monogames Microtus ochrogaster, une lésion de l'organe voméronasal empêche

la formation du lien entre partenaires (Curtis et al., 2001). D'une manière générale, cet organe

est considéré comme l'opérateur de fonctions phéromonales, liées notamment à la régulation

de la physiologie de la reproduction (Halpern & Martinez-Marcos, 2003). Quoi qu'il en soit,

l'action des MUPs via l'organe voméronasal, si elle semble importante, semble plus liée à la

motivation à effectuer les comportements qu'au signalement de l'individualité. Ainsi les souris

mâles confrontées à des marques odorantes d'autres mâles protégés d'une grille interdisant

l'accès à la fraction non-volatile montrent une diminution de l'activité de marquage par

rapport à une situation ou toute la marque est disponible, mais pas de diminution des

comportements d'investigation (Nevison et al., 2003). Curieusement quelques auteurs

persistent à vouloir attribuer aux MUPs une fonction de signalement de l'individualité

génétique, ce qui me semble une démarche téléologique assez similaire à celle qui attribue

cette même fonction au MHC.

En l'absence de démonstration flagrante de l'existence d'une famille de molécules spécialisée

dans le signalement de l'identité génétique, les expériences réalisées dans cette thèse ont

systématiquement utilisé les odeurs globales, c'est-à-dire des odeurs les plus complexes

possible (souvent obtenues en frottant une coupelle sur la zone uro-génitale, de façon à

recueillir à la fois les parties volatiles et non volatiles provenant de l'urine mais aussi

d'éventuelles secrétions directes).

28


Dans les expériences décrites ci-dessous, c'est la corrélation entre l'odeur individuelle et la

proximité génétique qui est explorée, indépendamment de l'utilisation que peuvent en faire les

souris. Cette investigation est d'abord concentrée sur les relations de parentés puis vers les

relations intra et interspécifiques.

1.2. Odeurs et parentèle chez Mus Spicilegus

L’objectif des expériences décrites dans l’article ci-joint est de rechercher les similarités

d’odeurs chez Mus spicilegus, puisque ce sont ces similarités d’odeurs qui fournissent le

substrat d’une reconnaissance de parentèle par comparaison soit avec l’odeur propre soit avec

un modèle de référence mémorisé (voir le chapitre 2 pour une synthèse des différentes

théories sur les mécanismes permettant la reconnaissance de parentèle). Il est important de

noter à nouveau que l’existence de telles similarités proportionnelles à l’apparentement ne

présume en rien de leur utilisation par l’animal dans un contexte de reconnaissance de

parentèle. Cependant, ces similarités sont un pré-requis indispensable à l’établissement d’une

réelle reconnaissance de parentèle par le canal olfactif.

Les résultats exposés dans cet article peuvent se résumer ainsi : les odeurs uro-génitales de

souris mâles apparentées sont perçues comme similaires par des congénères (eux-mêmes

systématiquement non apparentés aux donneurs d'odeur). Ainsi, les odeurs de deux frères

(r = 0.5), de deux doubles cousins (r = 0.25) ou de deux cousins (r = 0.125) présentent entre

elles des similarités par rapport à l'odeur d'un individu non-apparenté. Pour tester l'hypothèse

d'un signal familial partagé par toutes ces classes d'apparentement, le même type de test est

réalisé avec cette fois des donneurs d'odeur dont l'apparentement est plus ou moins grand par

rapport au donneur d'odeur d'habituation. L'odeur d'un double cousin est considérée comme

semblable à l'odeur d'habituation quand elle est comparée à celle d'un cousin. En revanche,

l'odeur d'un "super demi-frère" (r = 0.375) ne suscite pas une investigation plus importante

que l'odeur d'un frère. Ces résultats suggèrent que la relation entre odeurs et gènes est

graduelle, puisque plus d'apparentement se traduit par plus de similarité olfactive perçue.

Cette relation graduelle est démontrée pour des taux d'apparentement faible mais ne peut être

établie pour de forts apparentements.

Un autre résultat important de cette étude est plus "implicite" : il s'agit de la capacité

démontrée par les Souris à estimer la proximité olfactive entre deux individus qui ne leur sont

29


pas apparentés. Chez Mus spicilegus, cette capacité pourrait se traduire par une

reconnaissance des individus appartenant à la même portée voire au même tumulus (puisque

cette capacité s'étend jusqu'aux cousins et que les tumuli sont souvent habités par une

combinaison de frères et de cousins (Garza et al., 1997)). En début de période automnale,

cette capacité pourrait également favoriser l'expression de comportements de coopération

entre juvéniles : le comportement adopté face à un individu non familier pourrait être différent

selon qu'il appartienne ou non à la même fratrie qu'un individu familier.

La relation forte entre odeurs et proximité génétique ne se limite pas aux relations de parenté,

comme nous le verrons par la suite.

30


Odour similarities as a basis for discriminating degrees of kinship in rodents: evidence

from Mus spicilegus.

Running headline: Busquet & Baudoin: Kinship odours in mice.

Keywords: mound-building mice, kin recognition, odours, habituation-generalisation.

Nicolas BUSQUET, Claude BAUDOIN - Université Paris 13, Laboratoire d'Ethologie

Expérimentale et Comparée, 93430 Villetaneuse, France

Corresponding author: Nicolas Busquet

Université Paris 13, Laboratoire d'Ethologie Expérimentale et Comparée

99 avenue Jean-Baptiste Clément - 93430 Villetaneuse, France

Email: [email protected]

Word count: 5412

Abstract:

In order to achieve odour-based kin recognition, rodents need olfactory cues that indicate

kinship. Odour-genes covariance is a phenomenon by which closer genetic relationships

between individuals are reflected in greater similarity in their odours. Here odour-genes

covariance was tested among kin groups in Mus spicilegus. Using a habituation –

generalisation procedure designed to assess responses to similarities, males (unrelated to any

of the odour donors) recognized similarities in the odours of brothers (r = 0.5) when

compared to an unrelated male. With the same protocol, similarities were also found between

the odours of double cousins (r = 0.25) and cousins (r = 0.125). This demonstrates that

kinship from siblings to cousins is reflected in odour similarity. To investigate the precision

of animals’ responses to odour similarities based on relatedness, similar tests were conducted

using odours from males of different relatedness to the habituation odour donor. Mice

responded to the similarities between odours of double cousins compared to cousins. This is a

clear demonstration of the subtlety of odour-genes covariance among close kin. Mice did not,

however, treat odours of brothers as similar compared to those of “super half-brothers”

(r = 0.375). Implications of these findings for differential responses based on degrees of

relatedness, including kin recognition, are discussed.

31


Kin recognition or discrimination, the ability to respond differentially to conspecific

individuals depending on their genetic relatedness, is a widespread phenomenon across the

animal kingdom. Animals that help close kin but do not mate with them are thought to be

favoured by evolution, because they improve their inclusive fitness (Hamilton 1964) and

decrease the costs of inbreeding (Pusey & Wolf 1996). Whatever the putative underlying

mechanisms (Blaustein 1983, Hepper 1991, Tang-Martinez 2001), kin recognition can be

treated as a communication issue (Beecher 1991). Prior to acting differentially towards kin

and non-kin, the receiver must be able to perceive the relevant signals and distinguish

appropriately between them. This is only possible if the sender provides cues that vary with

relatedness. The study of those cues and the amount of information they provide is a useful

approach that can help to understand kin biased behaviour (or absence of it) in animals

(Beecher 1989). In the present study we investigated olfactory signals of mound-building

mice (Mus spicilegus) and whether they can reliably indicate degrees of kinship.

Olfactory signals are extremely important in rodent communication (Bowers &

Alexander 1967; Brown, 1985a & b, Beauchamp & Yamazaki 2003). Rodents can make

subtle distinctions among odours and adapt their behaviour accordingly. Odours can reflect

changing biological states, such as diet (Brown et al. 1996; Ferkin et al. 1997), social status

(Drickamer 1992) or health (Penn et al. 1998; Willis & Poulin 2000). More importantly for

this context, odours can also reflect unchanging traits such as genetic relatedness (Todrank et

al. 1998, Mateo 2002, Todrank & Heth 2003). This is especially useful as it could allow

discriminative responses to kin and non-kin, an ability already demonstrated in several

species of rodents (house mice (Hayashi & Kimura 1983), rats (Hepper 1987), ground

squirrels (Holmes 1986), golden hamsters (Heth et al. 1998), beavers (Sun & Muller-

Schwarze 1997)) and has strong fitness consequences (Barnard & Fitzsimons 1989, Barnard

et al. 1991). Individual odours are complex signals: for example, slight differences in genes of

the Major Histocompatibility Complex (MHC) are reflected in the proportion of volatiles that

contribute to the odour of the urine (Singer et al. 1997). But the olfactory signals produced by

an individual are not exclusively MHC-derived products (Eggert et al. 1996). Indeed, major

urinary proteins (MUPs) provide about the same level of diversity between individuals as

MHC-products and are found in higher concentrations in the urine (Hurst et al. 2001). The

existence of a set of odorous compounds specialized for kin recognition still being

controversial, it seems reasonable to investigate animal’s perception and categorization of

complex individual odours. To the extent that an individual's odour reflects aspects of its

32


genotype, genetically closer individuals should smell more similar than less genetically

similar individuals. This phenomenon, termed “odour-genes covariance”, has been

demonstrated in mole-rats (Heth & Todrank 2000) and in mice (Heth et al. 2001). In Mus

spicilegus, for example, odours of males from the same population were treated as similar

when compared to a male from another population (Heth et al. 2001). Odour-genes covariance

findings raised the possibility that odour similarities could be used to assess genetic

relatedness. This was demonstrated in mice at the species and population levels (Heth et al.

2003). If odour-genes covariance can be demonstrated at various levels among kin groups, it

would provide a basis for mice to assess subtle differences in genetic relatedness, enabling

graded, fine-tuned kin discrimination through the same mechanism that was found for graded

species and population discrimination (Heth et al. 2003). Odour-genes covariance could also

enable fine tuned responses to slight differences in genetic relatedness, documented in turkish

and golden hamsters (Heth et al. 1999), in ground squirrels (Mateo 2002) and in oldfield mice

(Koeninger Ryan & Lacy 2003).

In the present paper, we investigated this relationship between odours and genes

among kin groups of Mus spicilegus. Our prediction is that closer kinship between individuals

should be reflected in greater similarities in their odours. Odour-genes covariance has

previously been demonstrated in a wide spectrum of rodent species and at various levels of

genetic relatedness (see Todrank & Heth, 2003 for a review), but has not been investigated for

mice sharing various degrees of relatedness. In previous studies of odour similarities among

close kin, the dissimilar odour was from an unrelated individual (e.g. Todrank et al. 1998,

1999). In some tests of the current study we challenged the subjects to make much more

subtle distinctions among odours of individuals that were all close relatives.

Mus spicilegus, the mound-building mouse, is a feral species that is characterised by

some life-history traits which make it a good model for studying kin discrimination (see

Sokolov et al. 1998). Gathering within the mounds is kin biased (Garza et al. 1997) and

related juveniles spend winter inside mounds without reproducing (Gouat et al. 2003). In

spring, mound-building mice leave the mounds and start the breeding season. When compared

to the polygamous mouse Mus musculus domesticus, the mound-building mouse exhibits

some behavioural traits linked with monogamy: a strong pair-bond (Patris & Baudoin, 1998;

Dobson & Baudoin 2002, Baudoin et al. In Press) and a great involvement of males in

paternal care (Patris & Baudoin, 2000).

33


We investigated odour similarities among close kin, using the habituation-

generalisation technique (Todrank et al. 1998, 1999). Three degrees of kinship were tested

(coefficient of average relatedness r = 0.5, 0.25 and 0.125 compared to r = 0). The same

procedure was then used to assess perceived similarities when comparing odours of

individuals of varying relatedness (r = 0.25 vs 0.125 and r = 0.5 vs 0.375). Behavioural

responses of male mice in these tests were expected to reveal odour-genes covariance among

close kin.

METHODS

Animals:

Mus spicilegus males (N = 192) were used in this study. They had been kept in cages with

same-sex littermates since they were 35 days old (weaning occurs at 28 days and litters are

divided into same-sex groups at 35 days) and had never engaged in reproduction or been used

in experiments. These males, aged 3 to 6 months, were used only once, either as odour donors

or subjects. All the animals were 3rd generation mice from a population originally collected

in Gyöngyös, Hungary, in October 1999. From the time of their collection, genealogy of

every individual was known and all the reproductive couples had been formed in a way to

avoid inbreeding (the initial couples were formed with partners captured in distant sites).

Animals were isolated in standard polycarbonate cages (26 x 16 x 14 cm) a week before

testing to avoid physiological consequences of any cage-mate hierarchies that could be

reflected in the odours (deCantanzaro & Gorzalka 1979; Drickamer 1992). They were kept on

a shifted 14:10 light: dark cycle in constant temperature (21 ± 1°C) and humidity

(approximately 50 %). Water and food (mice pellets, M20 type, SDS, Witham, England) were

supplied ad libitum, and cotton balls were provided for nesting material. To conform to

French legislation, animals were not regrouped or returned to the breeding stock after the

experiments, and euthanasia was carried out by singly introducing animals into a CO2

saturated atmosphere.

Habituation Generalisation Procedure:

In this series of experiments, the hypothesised odour similarity under investigation was

among close kin. The two test odours were from individuals that were differentially related to

34


the habituation odour donor. We used a variation on a standard habituation-discrimination

technique (Halpin 1986) described by Heth et al. (2001) to assess odour similarities. After

habituation to one individual’s odour for 10 minutes (odour A), odours of two different

individuals are presented for 5 minutes (odour A’ and B). The donor of odour A’ is more

closely related to the habituation odour donor than the donor of odour B. If the subject

perceives odour A’ as more similar in quality to the habituation odour, he should spend more

time investigating the more different odour (B).

Protocol:

The subject was transferred into a clean plastic cage (28 × 9 × 8 cm, Iffa Credo, Lyon)

covered with a Perspex top, and left alone for 5 minutes for familiarisation with the testing

apparatus. In the meantime, the odour of the habituation odour donor was sampled by gently

rubbing a small Petri dish (3 cm diameter) on the ano-genital area for a few seconds. This area

is investigated a lot during encounters between mice and is likely to contain information from

different sources, including urine and preputial glands. This Petri dish was placed in the

middle ofthe test cage for 10 minutes (habituation phase). The subject was observed during

that time to ensure that contact with the Petri dish had occurred and investigation of the

stimulus was underway. Before the end of the habituation phase, the two test stimuli were

prepared in the same way, starting randomly with one or the other. After removal of the

habituation stimulus, those two Petri dishes were introduced simultaneously into the cage, and

the subject was observed for 5 min (test phase). The test stimuli were placed at opposite ends

of the cage and their location counter-balanced across tests. Time spent investigating both

odours was recorded with stopwatches by an experimenter unaware of the nature of each

stimulus. The subject was considered to be investigating the stimulus when its nose was

directly above the Petri dish.

Four degrees of relatedness were used in the present study: brothers, “super half-

brothers”, “double cousins” and cousins. On average, half of the genes received from the two

parents is common in brothers, which is expressed by an average coefficient of relatedness of

r = 0.5. “Super half-brothers” are males that have the same father and whose mothers are

sisters. The associated coefficient of relatedness is r = 0.375. “Double cousins” are

individuals that are related through both their father and their mother. Among the two sets of

parents whose offspring are double cousins, parents are not related to one another, but each

parent in one couple is the sibling of one parent in the other couple. Such offspring can be

35


obtained, for example, by mating two brothers with two sisters from a different family.

Double cousins have a coefficient of relatedness of r = 0.25. For cousins, average relatedness

is r = 0.125. Unrelated individuals are individuals that do not have a common ancestor since

genealogy is known. Since the animals used are from the 3rd generation in the lab and the first

couples were formed with animals captured as juveniles at distant sites (therefore unlikely to

be related), the theoretical maximum relatedness is 0.0625 (for the very unlikely case where

the 8 great grandparents of one male were siblings to the 8 great grandparents of the other

male). The actual relatedness is probably much lower than that, and for reasons of clarity, we

will state that their relatedness is r = 0.

Two experiments were conducted, corresponding to two aims in the investigation of

odour-genes covariance. The first experiment, divided into three tests, is designed to answer

the following question: “Do kin related mice have perceptually similar odours ?” The

prediction was that similarities among close kin should be perceived when compared to

unrelated individuals. We used three degrees of relatedness to answer that question: brothers

(test 1a), double cousins (test 1b) and cousins (test 1c), dividing the coefficient of relatedness

by two in each step (0.5, 0.25, and 0.125).

The second experiment was designed to assess the accuracy of odour-genes covariance

by presenting in the test phase odours of two related individuals varying in their degree of

relatedness. After habituation to the scent of a male, we presented to the subject the odours of

a male double cousin vs. a male cousin (experiment 2a) or of a brother vs. a super-half-

brother of the habituation odour donor (experiment 2b). In those two tests, the predicted

outcome was that more relatedness would be reflected in greater similarities between the

individual odours, and thus that the scent of the less related donor would be investigated

more.

In every trial, the two test odour donors were the same age ± one week. In the test

involving brothers, the habituation odour donor was from a previous litter, and the age

difference between the two related donors was always bigger than the age difference between

the two unrelated or less related ones, so that any effects of the donors' age could only act

against our hypothesis.

Statistical treatment:

For each test, times spent on the two test stimuli were compared using a two-tailed Wilcoxon

matched paired test. Because of the nature of the test (simultaneous presentation of two

36


stimuli), no conclusions can be drawn from comparison with the habituation phase, nor can

data of one test be compared with data of another one.

RESULTS

In all experiments, the subjects were active and investigated all the presented odours.

Although a lot of time was devoted to other activities, such as self-grooming and investigation

of the apparatus, there was no sign of avoidance of any of the stimuli. Investigation of the

stimuli was seldom interrupted by those activities. Mice were never seen urinating on or in the

close vicinity of the stimulus. All subjects were unrelated and unfamiliar to any of the odour

donors, and no behavioural differences was observed between the groups.

Experiment 1:

In the three tests, subjects spent a longer time investigating the odour of the donor that was

unrelated to the habituation odour donor. Results of those three tests are presented in figure 1.

In experiment 1a, after the period of habituation to the odour of the first male (male A),

subjects spent significantly less time investigating the odour of A’ (brother of A) than B

(unrelated to A), thus demonstrating perception of a similarity between A and A’ (Wilcoxon

matched paired test N = 8, Z = 2.52, p = 0.012). The odours of brothers were treated as

similar by an unrelated individual. In experiment 2b where A’ was a double cousin of A

(r = 0.25), the odour of B (the unrelated odour donor) was again investigated significantly

longer (N =1 0, Z = 2.5, p = 0.013). In experiment 2c, A’ was a cousin of the habituation

odour donor A (r = 0.125). Again, subjects investigated the stimulus from odour donor B

significantly more than A’ (N = 10, Z = 2.19, p = 0.028). When compared to the odour of an

unrelated individual, odours from close kin (brothers, double cousins and cousins) were

treated as similar by a naïve subject.

Experiment 2:

In experiments 2a and 2b, the two test odours were from individuals that were both related to

the habituation odour donor A, with one of them (A’) being more closely related than the

other (A’’). Odour-genes covariance would suggest that subjects should investigate the odour

of the less related individual more, because of its greater overall difference from the

37


habituation odour. In experiment a, A’ was a double cousin (r = 0.25) whereas A’’ was a

cousin (r = 0.125) of the habituation odour donor. The odour A’’ was investigated

significantly more than A’, providing evidence that the subjects responded to the greater

similarity between the odours of double cousins than cousins (N = 10, Z = 2.50, p = 0.013).

In experiment b, A’ was a brother of A (r = 0.5) and A’’ a “super-half-brother” (r = 0.375).

There was no significant difference in the time spent investigating A’ and A’’ (N = 10,

Z = 0.25, p = 0.799), and therefore no evidence that subjects treated odours of super half

brothers as different from odours of brothers.

DISCUSSION

Male Mus spicilegus mice treated odours of close kin (brothers, double cousins and cousins)

as having similar qualities, i.e., after habituation to the odour of one individual, subjects in the

test trial spent less time investigating the odour of a relative of the habituation odour donor

than the odour of an unrelated individual (experiment 1). Thus genetic relatedness between

two mice is reflected in similarities in their individual odours. Moreover, when both test

odours were from individuals related to the habituation odour donor (experiment 2), the

responses were consistent with detecting the greater similarity in the qualities of odours of the

more closely related individuals when the comparison was between double cousins as

opposed to cousins. This provides evidence of odour-genes covariance at a much subtler level

than has been tested previously in mice (Heth et al. 2001). The differences between odours of

brothers and super half brothers were not salient enough, however, for subjects to respond to

this small degree of closer relatedness (r = 0.5 as opposed to r = 0.375).

Although male mice from the same kin group have similar odours, because closer

kinship is reflected in greater odour similarity (experiment 2b), it cannot be said that mice

from the same kin group share a "kinship odour". Indeed, such an odour would divide animals

into two groups: those who have it and those who do not. For instance if double cousins were

genetically close enough to be part of that category and cousins not close enough, there would

be no explanation for the perceived similarity between cousins when compared to an

unrelated individual (cousins vs. unrelated test, experiment 1c). The greater detected

similarity between odours of double cousins compared to cousins indicates a graded and

continuous relationship between odours and genes within kin groups, rather than a discrete

38


one. These results are consistent with previous studies demonstrating odour-genes covariance

for mice belonging to broader genetic entities (populations of Mus spicilegus and species of

the Mus genus (Heth et al. 2001)). The present demonstration of odour-genes covariance

among close kin in Mus spicilegus echoes, but also importantly extends previous results on

different rodent species (reviewed in Todrank & Heth 2003) suggesting, although it has not

yet been thoroughly tested, that such a relationship between odours and genes is likely to be

found in most rodent species. Likewise, although results of the present study were obtained

with male subjects and odour donors, there is no reason to think this relationship between

odours and genes would not be found in females.

Given that, the result of the brother vs. super half brother (experiment 2b) seems puzzling. In

the absence of a consistent pattern, it is impossible to tell whether the odours did not convey

enough information of if the animals did not respond to the available information. The testing

situation is not appropriate to assess the subject's ability to discriminate between odours of

brothers and super half brothers. It is possible that odours of animals sharing r = or > 0.375

with the habituation odour donor were all treated as similar, because none of them is

"sufficiently novel". Furthermore, the comparison between r = 0.5 and r = 0.375 may at first

glance seem to be the same difference as between 0.25 and 0.125, but it is not: after

habituation to the individual odour A, the subject is presented with A’ (the brother of A) and

A’’ (“super half-brother” of A) that by descent share respectively 50 % and 37.5 % of their

genes with A. If we assume a continuous covariance between odours and genes, A’ is only

marginally closer to A than A’’: r(A-A’) = (4/3)r(A-A’’) (0.5 = 4/3*0.375). In the double

cousin vs. cousin experiment (2a), A’ (the double cousin) was twice as close to A compared

with A’’ (the cousin): r(A-A’) = 2r(A-A’’) (0.25 = 2*0.125). Thus the detection of the

difference between cousins as opposed to double cousins was probably more obvious than the

differences between odours of brothers and super half brothers. In experiment 2b, neither

odour was consistently treated as similar to the habituation odour. Overall, the results of the

present study demonstrate a high level of precision in the behavioural responses of mice to

odours of individuals of varying degrees of close genetic relatedness. Olfactory signals of

mound-building mice convey sufficient information about genetic relatedness and are

perceived in ways that could enable kin discrimination.

It is remarkable that mice are able to treat the odours of cousins as similar (experiment 1c)

while treating them as different when a more similar odour was present (experiment 2a). This

indicates more subtle discriminative and categorization abilities than previously documented

39


in ground squirrels using a different procedure (Mateo 2002). In Mus spicilegus, this ability to

categorize individuals among an unfamiliar group into subgroups corresponding to different

degrees of relatedness would allow recognition of individuals belonging to the same litter

within a mound inhabited by animals from several litters (Garza et al. 1997). The stable

relationship between odours and genes may also be used to assess relatedness of unfamiliar

individuals to familiar ones.

Kin recognition mechanisms were not the focus of this research but the findings have

implications on future works investigating such mechanisms. The subtle odour-genes

covariance among kin groups demonstrated in the present study provides a basis for

postulating a process that relies on evaluating odour phenotypes to assess degrees of genetic

relatedness. Genetic relatedness assessment through individual odour similarities (G-ratios)

has been demonstrated in mice, at the level of populations and species, to be a graded self-

referencing process that capitalizes on odour-genes covariance (Heth et al. 2003). The

findings reported here confirm that mice perceive similarities and differences in individual

odours based on genetic relatedness at the level of kin groups. The extent to which mice use

G-ratios for subtle, graded discriminative responses toward close and less close relatives

awaits demonstration in future studies.

It is important to note that thus far, there is little knowledge about the interaction of

odour-genes covariance with changing biological states, i.e. olfactory indicators of the

individual’s experience (social status, age…) and environment (diet, parasites…). Phenotypic

similarity could be enhanced or diminished by sharing or not sharing environmental factors.

The interaction between genetics and environment in the production of individual odours and

the way this interaction affects the process of using odour-genes covariance as a basis of

genetic relatedness assessment will be the focus of subsequent studies.

The covariance between varying phenotypes and individual genotypes is not restricted

to odours nor is the process of assessing genetic relatedness by evaluating similarities in

phenotypes. Examples of other sensory modalities in which the phenotypic similarity could be

a good cue for assessing genetic relatedness include acoustic and visual communication

(vocalizations in seals (Page et al. 2001), visual recognition in swans and quails (Bateson et

al. 1980, Bateson 1983)). Further study of the phenotype-genotype covariance phenomenon

and its use in assessing genetic relatedness will be helpful in understanding kin, population,

and species discrimination across multiple taxa and sensory modalities.

40


ACKNOWLEDGEMENTS

This work was carried out under a grant to NB from the French Educational Ministery of

Research and Technology. The authors would like to thank Simone Demouron for her care of

the animals, five anonymous referees for constructive comments on the manuscript, Giora

Heth and Josephine Todrank for helpful discussion. The authors have adhered to the European

recommendations (decret 87-848) for the care and use of laboratory animals adopted by the

French government in October 1987. Experiments were carried out in the Laboratoire

d’Ethologie Expérimentale et Comparée (habilitation n° 02-2651) under CB’s licence

n 04663.

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0

5

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inve

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n tim

e (s

ec)

a cb

______* _______*______*

Figure 1: Mean (± SE) time (s) during a 5-min differential investigation test that male mice

spent sniffing (following a 10-min period of habituation to the ano-genital odour of a male

mouse) the ano-genital secretion of males that were related (white bars) versus unrelated

(black bars) to the habituation odour donor. Test a: brother vs. unrelated. Test b: double

cousin vs. unrelated. Test c: cousin vs. unrelated. Statistically significant differences are

indicated by asterisks.

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0

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8

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12in

vest

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ion

time

(sec

)

_______*

a b

Figure 2: Mean (± SE) time (s) during a 5-min differential investigation test that male mice

spent sniffing (following a 10-min period of habituation to the ano-genital odour of a male

mouse) the ano-genital secretion of males that were more (white bars) versus less related

(black bars) to the habituation odour donor. Test a: double cousin vs. cousin. Test b: brother

vs. super half brother. Statistically significant differences are indicated by asterisks.

47


1.3. Odeurs et phylogénie

L'article suivant rapporte les résultats d'une étude, menée en collaboration, qui recherche des

similarités olfactives au sein du genre Mus, avec un protocole semblable à celui utilisé dans

l'article précédent. Quatre espèces ont été utilisées pour cette expérience : Mus musculus, Mus

domesticus, Mus spicilegus et Mus macedonicus. M. musculus et M. domesticus sont proches

phylogénétiquement, et sont même parfois considérées comme des sous-espèces (Boursot et

al., 1993). De leur côté, M. spicilegus et M. macedonicus sont également proches entre elles,

et plus éloignées du premier couple d’espèces. Ainsi des similarités devraient exister entre les

odeurs individuelles de souris appartenant à chacun de ses "couples d'espèces". Les résultats

indiquent que ces similarités existent bien. De plus, chez Mus spicilegus, les odeurs

individuelles de mâles issus de la population capturée en octobre 1999 à Gyöngyös (Hongrie)

présentent des similarités quand on les compare à l'odeur d'une souris glaneuse d'une autre

population, plus ancienne au laboratoire (de 15 à 20 générations) et originaire de Pančevo

(Yougoslavie). La covariance odeur-gènes existe donc également au niveau des populations.

En d'autres termes la structuration génétique inhérente à chaque population se traduit par une

homogénéité des odeurs individuelles.

Enfin, une troisième expérience montre que les mâles des quatre espèces testées passent plus

de temps à explorer l'odeur d'une femelle d'une espèce proche que celle d'une femelle d'une

espèce plus éloignée phylogénétiquement. Ce résultat suggère la capacité à évaluer la

proximité génétique par rapport à soi-même, et fournit des pistes sur le mécanisme utilisé

pour effectuer cette évaluation. Ces pistes seront explorées dans le chapitre II.

48


49


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1.4. Empreinte génomique et odeurs

Comme exposé dans les deux articles ci-dessus, le génome semble être reflété dans les odeurs

individuelles, puisque les similarités olfactives augmentent avec la proximité génétique. Dans

un contexte intra spécifique, si l'odeur globale des individus traduit en moyenne la proximité

génétique, alors le coefficient d'apparentement r entre deux individus pourrait fournir une

bonne estimation de la similarité olfactive entre ces individus. Cependant ce coefficient r

indique l'apparentement moyen. Il est donc possible que parmi trois individus également

apparentés, deux soient olfactivement plus similaires. Postuler que la transcription en odeurs

n'est pas liée à une seule famille de gènes comme le MHC ou les MUPs ne signifie pas pour

autant que tous les gènes influencent cette odeur. Le phénotype olfactif dépend des

interactions entre les allèles hérités du père et de la mère. Classiquement, ces interactions sont

mendéliennes, c'est-à-dire que certains allèles sont dominants, co-dominants, récessifs par

nature. Ceci peut expliquer que pour des degrés de parenté élevés, la similarité olfactive

détectée par les animaux ne suive pas exactement la proximité génétique globale. Mais

certains travaux récents permettent de supposer que le phénotype olfactif ne soit pas hérité de

façon exclusivement mendélienne.

L'empreinte génomique, ou "effet parent d'origine", est un processus par lequel l'expression

d'un allèle ne dépend pas de sa nature mais de son origine (Bartolomei & Tilghman 1997). Il

existe donc un contrôle épigénétique de l'expression de certains gènes chez les Mammifères

(dont les Souris) qui fait que c'est l'allèle hérité du père ou de la mère qui est exprimé. Les

mécanismes moléculaires permettant cet effet "parent d'origine" sont multiples (Ferguson-

Smith 2000, Ferguson-Smith & Surani 2001). L'empreinte génomique semble très importante

au cours du développement intra-utérin (Haig 1996) et dans les relations mère-jeune en

général (le "maternalisme" ; (Keverne 2001)). Puisque les gènes d'empreinte régulent entre

autres les échanges de nutriments entre le fœtus et la mère (Reik & Walter 2001), l'empreinte

génomique apparaît comme révélatrice d'un conflit entre les sexes, le père ayant intérêt à

"forcer" la femelle à allouer plus de ressources à sa progéniture, puisqu'il n'a pas à subir le

coût du développement de cette progéniture (Moore & Haig, 1991). Les exemples d'effets

parentaux sur l'expression des gènes étant de plus en plus nombreux, la notion même

d'apparentement a été réévaluée par Haig (2000). Il s'agit de décomposer le coefficient

d'apparentement moyen r en apparentement matrilinéaire m et patrilinéaire p. Dans

cette optique, r = (m + p) / 2. L'apparentement peut alors être classifié comme étant

56


symétrique (m = p) ou asymétrique (m ≠ p). Les apparentés "symétriques" comprennent la

fratrie et les descendants. Les autres apparentés, parents, grands-parents, oncles, tantes,

cousins sont des apparentés "asymétriques". L'intérêt de cette distinction réside dans

l'extension de la théorie de l'inclusive fitness, en considérant l'empreinte génomique comme

un moyen de répondre à cette asymétrie d'apparentement dans les lignées paternelles ou

maternelles. Un exemple théorique du rôle de l'empreinte génomique au niveau

comportemental, dans le cadre des interactions au sein des fratries, est présenté dans Haig &

Wilkins (2000). Cette modélisation suggère que les gènes d'empreinte paternels "poussent" les

petits à la consommation des ressources maternelles, tandis que les gènes maternels freinent

cet appétit. Cette tendance trouverait son utilité notamment dans les cas de paternité multiples,

ou chacun des pères favoriserait sa propre descendance tandis que la mère essaierait

d'homogénéiser l'apport de nourriture pour toute sa progéniture. Bien évidemment, cette

approche, en dépit de sa complexité mathématique, est basée sur un scénario simple voire

simpliste où le comportement alimentaire est sous contrôle d’un ou de quelques gènes. Il

n’existe pas à ce jour de démonstration expérimentale de ces théories.

Bien que les mécanismes de l'empreinte génomique soient de mieux en mieux connus, la

question d'une asymétrie de reconnaissance liée à de tels gènes n'a été posée que récemment.

Pourtant, une éventuelle asymétrie phénotypique entre lignées paternelles et maternelles

pourrait avoir des conséquences importantes sur l'organisation sociale des Mammifères. Isles

et al. (2001) ont montré que des souris issues de croisements réciproques entre deux souches

de laboratoire préféraient l'odeur d'une troisième souche à l'odeur de la souche maternelle,

mais pas à l'odeur de la souche paternelle. Cet "évitement" de l'odeur de la souche maternelle

semble bien lié à un effet "parent d'origine" puisque les souris testées provenaient de

transferts d'embryons dans une femelle non apparentée, ce qui élimine les effets de

l'expérience pré- et post-natale. En revanche les auteurs excluent l'idée d'une traduction

olfactive de l'empreinte génomique, sur la base de résultats montrant que les deux croisements

réciproques ne sont pas discriminables dans un test d'habituation-déshabituation. Les

différences de préférence entre les deux croisements réciproques seraient dues à des

différences au niveau de la perception ou du traitement de l'information olfactive, mais pas au

niveau de la production odorante. Les mêmes résultats ont été obtenus avec deux autres

croisements entre souches de laboratoire (Isles et al. 2002). Là encore, le fait que des souris de

souche Balb / C soient incapables de discriminer les urines des deux croisements réciproques

57


est présenté comme la démonstration de l'absence de différences au niveau du phénotype

odorant, d'autant que ces mêmes Balb / C discriminent parfaitement les deux souches

parentales. Cette réfutation de la transcription olfactive de l'empreinte génomique est

surprenante, car elle dissocie très (trop ?) clairement les composantes productives et

perceptives de la reconnaissance. Qu'une variation de l'expression phénotypique – à génome

égal – touche de façon drastique la perception olfactive (par exemple si les gènes "imprimés"

codent pour des récepteurs olfactifs) mais n'ait aucune conséquence sur la production

odorante ne peut être affirmé par la méthode décrite ci-dessus.

La méthode d'habituation-généralisation, largement présentée dans les pages précédentes,

permet de déduire la reconnaissance de similarité globale entre l'odeur d'habituation et l'une

ou l'autre des deux odeurs de test. C'est cette idée qui a été testée, en utilisant des souches de

souris de laboratoire, afin de vérifier si les hybrides ont en moyenne un phénotype odorant

également proche de chacune des deux souches parentales, comme le veut le modèle

mendélien, ou s'il existe une hérédité asymétrique de l'odeur individuelle. La raison de

l'utilisation de souches de parentèle est que ces souches sont considérées comme homozygotes

à l'ensemble de leurs loci. Chez une espèce sauvage où la variabilité génétique est importante,

l'effet "parent d'origine" serait en compétition avec la variabilité inter-individuelle dans les

productions olfactives. Puisque la question posée concerne la recherche d'une éventuelle

asymétrie de similarité d'odeurs entre lignées paternelles et maternelles, des souris mâles ont

été utilisées dans les tests décrits ci-dessous. En effet ceux-ci ont un chromosome X qui

provient de leur mère et qui est donc susceptible d'apporter un surcroît de similarité entre ces

mâles et la souche maternelle, si les gènes portés par le chromosome X influencent l'odeur.

1.4.1 Matériels et méthodes

Trois souches de souris de laboratoire ont été utilisées : Balb / C, C57 et DBA, obtenues

auprès de l'entreprise Charles Rivers / Iffa Credo. A partir de ces souches, les six croisements

possibles ont été réalisés : Balb / C-C57, C57-Balb/C, C57-DBA, DBA-C57, Balb / C-DBA,

DBA-Balb / C (la souche paternelle est indiquée en premier). Les souris mâles issues de ces

croisements sont utilisées comme donneuses d'odeurs d'habituation (N = 36, soit 6 mâles par

croisement), tandis que des mâles de même génération issus de croisements homologues

(Balb / C-Balb / C etc.) sont utilisés comme donneurs d'odeurs de test (représentant les

58


souches paternelles et maternelles, N = 72) ou comme sujet (souche non apparentée aux

donneurs d'odeurs, N = 36). L'ensemble des tests est présenté dans le tableau 1.3.1.

sujet habituationsouche

paternelle

souche

maternelle

DD BC BB CC

DD CB CC BB

CC BD BB DD

CC DB DD BB

BB CD CC DD

BB DC DD CC

Tableau 1.3.1 : Présentation schématique des tests d'habituation-généralisation réalisés dans le cadre de l'étude sur l'empreinte génomique. Chaque catégorie est codée par deux lettres, la première correspondant à la souche paternelle, la deuxième à la souche maternelle. B = Balb / C ; C = C57 ; D = DBA.

L'habituation consiste en une présentation de 8 minutes de l'odeur hybride. Durant cette

habituation, le temps d'investigation de l'odeur est mesuré pendant les 2 premières minutes

puis les 2 minutes suivantes. Les quatre minutes restantes sont mises à profit pour préparer les

odeurs de tests (obtenus par frottement d'une boîte de Pétri sur la zone uro-génitale), ce qui

permet d'avoir des stimuli "frais". Ces deux odeurs sont ensuite présentées simultanément

pendant deux minutes, après retrait de l'odeur d'habituation.

59


1.4.2 Résultats

Les résultats sont présentés dans le tableau 1.4.2. Seuls quatre sujets ne montrent pas de

diminution du temps d'investigation entre les deux premières minutes et les deux suivantes.

Ces quatre sujets sont répartis dans les quatre derniers groupes, ce qui fait que seuls les deux

premiers – où le sujet est un mâle Balb / C – montrent une habituation significative

(probabilité exacte p = 0,03125). Malgré tout l'habituation est indéniable, en vertu des temps

importants d'investigation de l'odeur par chacun des sujets (min : 8'96'' (sujet C57) ;

max : 54'57'' (sujet Balb / C) lors des deux premières minutes).

TPmPL

0-2 min 2-4 min score temps d'investigation score temps

d'investigation

BB CD 24,03 ± 4,6 15,58 ± 9,95 2/6 14,03 ± 5,16 4/6 17,27 ± 11,68

BB DC 27,93 ± 13,87 13,68 ± 6,23 1/6 11,02 ± 4,41 5/6 13,69 ± 5,18

CC BD 17,36 ± 6,91 11,83 ± 4,23 3/6 8,79 ± 2,27 3/6 8,82 ± 2,26

CC DB 13,88 ± 5,48 9,45 ± 2,97 2/6 9,33 ± 3,65 4/6 11,35 ± 4,14

DD BC 23,77 ± 12,49 12,37 ± 4,44 3/6 11,38 ± 4,43 3/6 11,73 ± 2,98

DD CB 21,22 ± 7,11 14 ± 9,52 3/6 13,8 ± 5,67 3/6 13,38 ± 3,78

Tous toutes 21,37 ± 9,65 12,82 ± 6,56 14/36 11,39 ± 4,49 22/36 12,71 ± 6,06

sujet

odeur de la souche maternelle

odeur de la souche paternelle

temps d'investigation de l'odeur d'habituation en secondes

(moyenne ± écart-type)origine du

donneur de l'odeur

d'habituation

Habituation Test

ableau 1.4.2 : résultats des tests d'habituation-généralisation. hase d'habituation : temps passé par les souris mâles à sentir l'odeur d'habituation pendant les deux premièresinutes et les deux minutes suivantes. Cette odeur est celle d'un mâle hybride entre deux souches de laboratoire. hase de test : temps passé par les souris à explorer chacune des deux odeurs de tests pendant deux minutes.'une de ces odeurs est celle d'un mâle de la lignée maternelle, l'autre provient d'un mâle de la lignée paternelle.

L'odeur d'un mâle issu de la souche paternelle du donneur d'odeur d'habituation est

globalement explorée plus longtemps que l'odeur d'un mâle de la lignée maternelle. Une

analyse globale ne permet pas toutefois de montrer une significativité de ce résultat (test de

Wilcoxon pour échantillons appariés, N = 36, p = 0,08). Une telle analyse globale est

d'ailleurs statistiquement incorrecte, puisqu'elle considère tous les tests comme équivalents.

60


Or les sujets sont différents d'un groupe à l'autre : les souris Balb / C semblent être les seules à

reconnaître une plus grande similarité entre les hybrides C57-DBA (et vice-versa) et la souche

maternelle. Ces sujets sont en grande partie responsables du biais global (non significatif) en

faveur de la souche paternelle (22 sujets sur 36).

1.4.3 Discussion

Il n'a pas été possible de détecter de similarité entre l'odeur des hybrides et l'une ou l'autre des

souches parentales. Ce résultat peut être du à des propriétés attractives supérieures de

certaines souches, voire à des différences comportementales inter souches. Néanmoins, au vu

de la tendance, il est possible qu'en augmentant les effectifs une similarité plus grande puisse

être perçue entre la souche maternelle et les hybrides. L'intérêt d'une telle recherche semble

cependant limité : si un effet parent d'origine ne peut être mis en évidence facilement avec des

souches consanguines où le génome est fixé, alors il est peu plausible que cet effet soit fort

chez une espèce sauvage comme Mus spicilegus. L'empreinte génomique peut avoir un rôle

sur les comportements des Souris, notamment dans les conflits familiaux (Hager & Johnstone

2003), mais il semble qu'elle n'ait qu'un effet mineur sur les productions odorantes, si tant est

qu'elle ait un effet. Le rôle de l'empreinte génomique sur les préférences sexuelles, qui

favoriserait l'évitement de l'inceste et la dispersion via l'évitement de la souche maternelle

(Isles et al. 2002), est probablement lié à la composante perceptive de la reconnaissance. A ce

jour, aucune étude n'a montré d'effet "parent d'origine" sur une espèce sauvage. C'est pourtant

dans ce type de population que les apparentements asymétriques ont pu être sélectionnés et

maintenus. En nature, les influences maternelles et paternelles "directes" (via la familiarité) et

le biais entre celles-ci (l'environnement intra-utérin fournit une surexposition au phénotype

maternel) paraissent intuitivement beaucoup plus susceptibles d'orienter les comportements de

la progéniture. L'extrapolation à partir de résultats obtenus sur des souches de laboratoire, en

l'absence d'une connaissance exhaustive des mécanismes moléculaires, n'est que modérément

heuristique. Par exemple, les tentatives de démonstration d'une variation mesurable de la

fitness entre croisements réciproques de souches de laboratoire (Hager & Johnstone, 2003) ne

permettent pas de dresser d'hypothèses claires sur d'éventuels biais en nature, puisqu'une

population naturelle n'est pas composée de deux groupes d'individus aussi délimités que le

sont deux souches de laboratoire (voir également Smith et al. (1994) pour d'autres limites

liées à la comparaison entre souches de laboratoire et souches sauvages). En revanche les

travaux sur l'effet "parent d'origine" sur les préférences et les implications évolutives de

61


l'empreinte génomique ont certainement leur place dans l'étude des zones de contact entre

espèces, particulièrement dans les cas où les hybridations sont possibles. Les interactions

entre les deux sous-espèces Mus musculus domesticus et Mus musculus musculus dans leur

zone d'hybridation paraissent un modèle idéal pour étudier la validité de ces hypothèses.

Odeurs et génome : conclusions et discussion

La proximité génétique entre deux souris se traduit par une similarité de leurs productions

odorantes, en condition de laboratoire. Cette relation entre odeurs et gènes semble exister

aussi bien au niveau interspécifique qu'au niveau intra populationnel. Il existe une covariance

entre odeurs et gènes : deux souris d'espèces proches présentent des odeurs similaires par

rapport à une troisième espèce phylogénétiquement plus éloignée, deux souris de la même

population présentent une plus grande similarité entre elles que le simple "fonds commun" de

l'espèce, et cette similarité augmente encore avec le degré d'apparentement. Bien que cela n'ait

pas été testé chez Mus spicilegus, les expériences sur les souris de laboratoire semblent

indiquer qu'il n'y a pas d'effet "parent d'origine" sur ces similarités, c'est-à-dire qu'un

apparentement par la mère n'a pas plus de corrélats olfactifs qu'un apparentement par le père.

Plusieurs conclusions importantes peuvent être tirées de ces résultats. La première, la plus

évidente, est qu'il existe un substrat olfactif pour permettre la reconnaissance de la proximité

génétique. Les Souris sont capables de percevoir les similarités d'odeurs corrélées à la

proximité génétique entre deux autres individus. Les Souris se sont révélées également

capable de distinguer l'odeur d'une espèce proche phylogénétiquement de celle d'une espèce

plus éloignée (Heth et al., 2001). Ceci est le premier indice d'une capacité à reconnaître la

proximité odorante d'une souris par rapport à soi-même. Bien sûr, il est impossible de déduire

de l'existence d'une covariance odeurs-gènes l'utilisation de celle-ci pour la reconnaissance de

parentèle. Cependant les signaux olfactifs des Souris glaneuses (et probablement des autres

Rongeurs) renferment l'information suffisante pour effectuer une reconnaissance de parentèle

efficace par assortiment phénotypique. La description des différents mécanismes théoriques

de reconnaissance de parentèle ainsi que la recherche de celui ou ceux utilisés par les Souris

glaneuses sont l'objet du chapitre suivant.

62

Chapitre II: Mécanismes d'évaluation de la proximité génétique

Chapitre II :

Mécanismes d'évaluation

de la proximité génétique

63


2.1. Introduction

D'un point de vue évolutionniste, la reconnaissance de parentèle est intéressante parce qu'elle

procure un avantage pour les individus possédant cette capacité. Diverses pressions de

sélection peuvent favoriser les individus capables d'éviter les croisements consanguins, ou

d'aider leurs apparentés, quel que soit le ou les

mécanismes employés. Mais l'absence de

consanguinité et l'existence d'une entraide entre

apparentés ne préjugent pas de l'existence de la

reconnaissance de parentèle. Il est parfaitement

envisageable que des animaux aient développé

des stratégies ayant les mêmes conséquences que

la reconnaissance de parentèle sans y avoir

recours (la dispersion des jeunes avant leur

première reproduction, par exemple, réduit les

risques d'accouplement avec un individu

apparenté). Cependant la pression de sélection

relative à l’évitement de la consanguinité et, d’une

manière plus générale, à la prise en compte du

facteur apparentement dans les phénomènes

sociaux est bien réelle (Hamilton, 1964). La

reconnaissance de la progéniture par les parents

est un des phénomènes sociaux pour lesquels la

reconnaissance de parentèle semble la plus

profitable. En effet, chez les espèces pratiquant les

soins parentaux, il est avantageux de prodiguer

ces soins à des individus apparentés, de façon à maximiser la survie de la progéniture.

L’investissement parental parfois important (notamment chez les espèces nidicoles où le

développement des jeunes est plus long) est supposé s’accompagner de capacités de

reconnaissance élevées permettant théoriquement aux parents de ne pas "gaspiller" leur

énergie dans l’élevage de jeunes non apparentés. Curieusement, selon les taxons, les animaux

montrent des capacités de reconnaissance variables et peuvent se révéler extrêmement

efficaces ou particulièrement médiocres (Beecher, 1991). Chez les oiseaux, par exemple, la

Encadré 2.1 : Qu'est-ce que lareconnaissance ?

D'après le dictionnaire Larousse, lareconnaissance se définit entre autres comme :

• L'action de reconnaître. Reconnaître, c'est"se remettre dans l'esprit l'image d'unechose, d'une personne qu'on revoit." Cetteacceptation du terme implique l'existenced'une trace mnésique : il s'agit de"connaître à nouveau".

• Examen détaillé, vérification. Cettedéfinition implique une rechercheorientée de certains caractères.

• Une opération visant à obtenir desrenseignements sur l'ennemi dans unezone donnée. Mis à part le terme"ennemi", cette définition militaire peutcurieusement s'appliquer à lareconnaissance chez les animaux, qui viseà obtenir des informations concernant lestatut et l'identité d'un congénère.

Ces trois définitions n'éclairent pas beaucoupsur ce qu'est la reconnaissance de parentèle,mais permettent de poser des questions quantau mécanisme permettant le traitementdifférentiel des apparentés : - peut-on parler de reconnaissance en l'absenced'expérience préliminaire ? (définition 1) - la reconnaissance implique t’elle une certaineforme d'intentionnalité ? (définition 2) - la reconnaissance de parentèle doit-elle êtreconsidérée comme un sous-ensemble d'unprocessus plus général de reconnaissance ?(définition 3)

64


reconnaissance de la progéniture peut être suffisamment précise pour qu’un manchot retrouve

son petit au sein d'une colonie de milliers d’individus (Jouventin & Aubin, 2002), mais les

exemples d’espèces se laissant abuser jusqu’à élever les petits d’espèces parasites sont légion

(Smith, 1999). Comme il a été exposé dans l’introduction générale, la prise en compte du

facteur apparentement peut être également intéressante lors du choix de partenaire (Bateson,

1983), avec là aussi de grandes disparités entre les espèces. Cette variabilité importante dans

l’efficacité de la reconnaissance de parentèle est à mettre en relation avec les mécanismes

utilisés pour l’effectuer. Quatre mécanismes théoriques permettraient la reconnaissance de

parentèle (Blaustein, 1983 ; Hepper, 1991b). Ces mécanismes sont ici présentés sans exemple,

en raison de difficultés de démonstration qui seront détaillées plus bas :

1. Reconnaissance spatiale : la position spatiale des individus est un bon indicateur de

l’apparentement et les actes altruistes se dirigent préférentiellement vers les individus

occupant un lieu particulier.

2. Familiarité et apprentissage social : dans ce modèle, la détection de l’apparentement

est liée à une communauté d’évènements sociaux. Si dans les circonstances

habituelles, les individus apparentés coexistent sur une durée suffisamment longue

(par exemple lors de la période d’élevage des jeunes), alors la reconnaissance des

individus familiers est un bon moyen de reconnaître les apparentés. Ce mécanisme

inclut également la familiarité indirecte : l’association de deux individus dont l’un est

reconnu comme familier peut permettre de considérer également l’autre comme

apparenté.

3. Assortiment phénotypique (Phenotype matching) : les individus mémorisent leur

propre phénotype et/ou celui des apparentés. En se basant sur la corrélation entre

similarité phénotypique et similarité génétique, il est alors possible d’estimer

l’apparentement d’individus non familiers en comparant leur phénotype avec ce

phénotype appris (template ou modèle de référence).

4. Allèles de reconnaissance : cette dernière catégorie de mécanisme permet une

reconnaissance de parentèle indépendamment d’un quelconque apprentissage par le

biais d’allèles de reconnaissance. Il existe une base génétique fournissant à la fois le

marqueur d’apparentement et le système de reconnaissance de ce marqueur.

65


Cette nomenclature des mécanismes de reconnaissance de parentèle est à la fois consensuelle,

au sens où elle est abondamment utilisée dans la littérature, et très critiquée (Barnard, 1999 ;

Tang-Martinez, 2001). Ces critiques peuvent s’articuler selon deux axes :

- Le premier se rapporte au fait que ces catégories ne sont pas indépendantes : non seulement

les quatre types de mécanisme ne sont pas exclusifs, mais leurs limites semblent floues. Ceci

est particulièrement vrai pour les mécanismes 2 et 3. En effet, un animal qui apprend à

reconnaître ses apparentés familiers (familiarité) ne semble pas cognitivement très éloigné de

celui qui apprend les caractéristiques phénotypiques de ses apparentés (phenotype matching).

Il est même assez probable qu’un animal capable de l’un soit capable de l’autre. (Tang-

Martinez, 2001) suggère d’ailleurs que la distinction entre ces deux mécanismes est

artificielle, puisqu’ils sont tous deux basés sur un processus sous-jacent d’apprentissage.

L'éventuelle distinction entre ces deux mécanismes est basée sur la nature des signaux appris.

- Le second s’appuie sur une objection sémantique au terme de reconnaissance de parentèle.

Dans un article intitulé "Do animals really recognize kin ?", Grafen dénonce la confusion

entre d'une part la discrimination comportementale des apparentés et d'autre part la

reconnaissance de parentèle, définie comme la reconnaissance de marqueurs ayant

spécifiquement évolué en réponse à une pression de sélection pour reconnaître les apparentés

(Grafen, 1990). Autrement dit la reconnaissance de parentèle "vraie" n’a de raison d’exister

que si aucun autre mécanisme préexistant ne permet de moduler le comportement en fonction

de l’apparentement. Dans ce cas de figure, un mécanisme dédié spécifiquement à cette

évaluation de l'apparentement peut être sélectionné. D’après lui, très peu d’études montrent

une réelle reconnaissance de parentèle, et le traitement différentiel des apparentés peut même

souvent s’expliquer par une conséquence secondaire de la reconnaissance spécifique.

En analysant les données de la littérature, il apparaît effectivement que la distinction de quatre

grands mécanismes ne soit pas aussi heuristique qu’elle semble l’être au premier abord.

Comme expliqué ci-dessus, l’argument utilisé par Grafen (1990) pour mettre en doute

l’existence d’une reconnaissance de parentèle "vraie" autre que marginale, s'appuie sur la

question de sa fonction adaptative. Puisque l’altruisme envers les apparentés et l’évitement de

l’inceste peuvent être efficacement assurés par d’autres mécanismes (notamment la

reconnaissance spécifique, toujours d’après Grafen), il n’y a pas ou peu de pressions

évolutives pour l’établissement d’une reconnaissance de parentèle per se (un système dont

l'utilité et la fonction sont d'estimer l'apparentement des conspécifiques). Par exemple, le fait

66


de mémoriser le phénotype des animaux familiers (souvent apparentés) comme étant le

"prototype" de l'espèce va conduire l'animal à traiter différentiellement les conspécifiques

différant grandement de ce phénotype, c'est-à-dire les non-apparentés. Dans ce cas, la

discrimination entre apparentés et non-apparentés serait un sous-produit de la reconnaissance

spécifique, et ne correspond pas à une "vraie" reconnaissance de parentèle. Un écueil

important à cette hypothèse est celui de "l’optimal outbreeding", c'est-à-dire la tendance à

rechercher un partenaire qui ne soit ni trop apparenté ni trop éloigné (voir l'introduction

générale). Ce phénomène, connu chez les Cailles (Bateson, 1982) et les Souris (Barnard &

Fitzsimons, 1988), semble difficilement explicable par la seule reconnaissance spécifique

(Blaustein et al., 1991). D'autres contre arguments à la définition restrictive de Grafen peuvent

être apportés, notamment concernant le rôle du développement, la part trop restreinte

accordée à l'environnement dans l'établissement du phénotype (Byers & Bekoff, 1991) et

l'aspect fonctionnel de la reconnaissance de parentèle (Stuart, 1991). Ce dernier point est

crucial car la valeur adaptative du traitement différentiel des apparentés est mal connue

(Blaustein et al., 1991). Afin de savoir si le processus guidant la discrimination des apparentés

relève de la reconnaissance de parentèle ou de la reconnaissance spécifique, il faut identifier

les pressions de sélection, tâche éminemment ardue (cf. introduction générale). C'est

l'existence de pressions de sélection pour l'établissement d'une reconnaissance de

l'apparentement qui permettrait de trancher (Grafen, 1991b). La reconnaissance de parentèle

"vraie" peut être perçue comme "la reconnaissance des apparentés par un mécanisme différent

de celui par lequel sont reconnus les individus familiers, les voisins et les autres organismes

ou objets" (Grafen, 1991a). En dépit des désaccords sémantiques sur le terme lui-même, il

semble exister un consensus sur deux points. Le premier est qu'il existe un traitement

différentiel des apparentés largement répandu dans le règne animal (Fletcher & Michener,

1987 ; Hepper, 1991a), et le second est qu'il existe des capacités de reconnaissance permettant

aux animaux d'effectuer ce traitement différentiel, quelle que soit la dénomination choisie.

Les Rongeurs reconnaissent-ils leurs apparentés ?

Avant même que ne soient recherchés les mécanismes permettant la reconnaissance de

parentèle, un traitement différentiel des apparentés était connu chez de nombreuses espèces de

vertébrés (Blaustein et al., 1987). Parmi les Mammifères, l’ordre des Rongeurs est

probablement celui qui a été le plus étudié dans le cadre de cette thématique. Des

comportements gradués selon l’apparentement ont été mis en évidence chez les Souris (Gilder

67


& Slater, 1978 ; Kareem & Barnard, 1982 ; Hayashi & Kimura, 1983), les Ecureuils terrestres

(Holmes & Sherman, 1982), les Rats (Hepper, 1987), les hamsters dorés (Heth et al., 1998) ou

les Castors (Sun & Muller-Schwarze, 1997). S’il semble exister une certaine ubiquité de la

reconnaissance des apparentés chez les Rongeurs, les mécanismes proposés sont en revanche

variables d’une étude à l’autre. Parmi les quatre mécanismes "classiques" exposés plus haut,

deux ont reçu un intérêt particulier : la familiarité et l’assortiment phénotypique. Les

références au quatrième mécanisme, les allèles de reconnaissance, sont plus rares mais ne sont

pas à négliger. En effet, ce dernier mécanisme est celui qui est le plus intimement lié à la

sélection de parentèle (Hamilton, 1964). La possession d'allèles de reconnaissance

représenterait en effet la concrétisation de l'importance de cette sélection de parentèle (le

phénotype résultant de ces allèles et permettant la reconnaissance est classiquement appelé

"barbe verte" (Dawkins, 1976)). Ce mécanisme présente donc un intérêt d'un point de vue

théorique, et il est logique qu'il ait été recherché activement dans les premières études sur la

reconnaissance de parentèle utilisant des apparentés non familiers (Tang-Martinez, 2001).

Cependant une "barbe verte", un marqueur non ambigu de l'appartenance à une entité

génétique familiale, semble peu probable chez les Mammifères, et ce pour deux raisons. La

première est l'existence d'une incohérence logique : ces allèles de reconnaissance devraient

permettre de reconnaître les cousins maternels comme les cousins paternels. Ceux-ci étant non

apparentés les uns aux autres, il semble impossible qu'ils puissent porter cette "barbe verte",

puisqu’ alors ils se reconnaîtraient mutuellement comme apparentés (Todrank & Heth, 2003).

La deuxième raison de l'improbabilité de la "barbe verte" dans la reconnaissance de parentèle

est le scénario évolutif nécessaire à son apparition : il existerait une pression de sélection

pour la faire apparaître dans une population n'ayant aucun moyen de reconnaître

l'apparentement. Le premier individu développant ce signal va donc être amené à préférer les

individus… l'ayant aussi. A moins d'une apparition concomitante chez plusieurs individus, le

maintien d'un tel caractère semble improbable. Même si un tel marqueur se maintenait en

procurant un avantage à ceux le possédant, cet avantage devrait conduire rapidement à sa

propagation dans la population. Une fois propagé, ce marqueur ne présente plus d'intérêt

puisqu'il est possédé par tout le monde. Il ne permet donc plus de distinguer les apparentés

des non apparentés. En conclusion, l'effet "barbe verte" est envisageable dans le cadre de la

reconnaissance spécifique, mais semble extrêmement improbable pour la reconnaissance de

parentèle.

68


Si les deux mécanismes "classiques" les plus étudiés chez les Rongeurs sont bien la

familiarité et l’assortiment phénotypique, nous verrons que ces deux mécanismes ne sont pas

aisément différentiables.

Familiarité et reconnaissance de parentèle

Les Rongeurs, comme tous les Mammifères, présentent la particularité d’avoir une

"cohabitation forcée" après la naissance. Cette période liée à l’allaitement implique une

familiarité avec la mère et les membres de la fratrie s’ils existent. Apprendre le phénotype de

ces individus familiers apparaît donc un bon moyen pour adapter son comportement à

l'apparentement. Les individus familiers ne

seront pas considérés comme des partenaires

sexuels potentiels, mais pourront recevoir des

comportements altruistes. La familiarité semble

effectivement jouer un rôle prépondérant chez

les Rongeurs. Les Campagnols Microtus

pennsylvanicus, par exemple, montrent une

préférence pour les individus familiers, quel que

soit l'apparentement (Ferkin & Rutka, 1990). Le

même type de résultat se retrouve chez

Peromyscus maniculatus (Dewsbury, 1988).

La familiarité semble "l'emporter" sur

l'apparentement, même si familiarité et

apparentement vont le plus souvent de pair dans

les conditions naturelles. Ce rôle prépondérant

de la familiarité a été mis en évidence par des

expériences d'adoptions croisées (Todrank &

Heth, 2001). Classiquement, un nouveau-né est

transféré dans une portée non apparentée où il se

familiarise avec les phénotypes de la mère et de la fratrie adoptives. Chez les Souris, cette

procédure induit une modification des préférences socio sexuelles à l'âge adulte, avec un rôle

prépondérant des membres de la fratrie (Kareem & Barnard, 1982 ; Kareem & Barnard,

1986). Cette modification se traduit par une préférence sexuelle pour la fratrie biologique par

rapport à la fratrie adoptive. Cependant, si les apparentés "vrais" ne sont pas reconnus à l'âge

Encadré 2.2 : Familiarité indirecte etassortiment phénotypique

Dans la description de la familiarité comme undes quatre mécanismes permettant lareconnaissance de parentèle (Blaustein, 1983),l'apprentissage du phénotype des familiers estsupposé être un bon guide pour jauger del'apparentement d'individus non familiers. Si lephénotype de ces derniers est peu différent decelui d'un individu familier, alors il estenvisageable que les mêmes règles dedécisions s'appliquent à cet individu. Chez lessouris épineuses Acomys cahirinus, des jeunesséparés pendant neuf jours se reconnaissentpourvu qu'ils aient été maintenus en contactavec un membre de la portée, suggérant que lareconnaissance s'opère par extrapolation descaractéristiques de l'individu resté familier(Porter et al., 1983). Les familiarités directeset indirectes permettant la reconnaissance deparentèle sont parfois regroupées sous leterme de "reconnaissance par association"(Halpin, 1991) On retrouve là l'ambiguïté liéeà la méconnaissance du traitement cognitif del'information : l'extrapolation à partir descaractéristiques d'un individu familier semblepeu différente de la mémorisation descaractéristiques phénotypiques des individusfamiliers, pourtant classiquement considéréecomme relevant de l'assortiment phénotypique,c'est-à-dire un mécanisme de nature trèsdifférente.

69


adulte, les préférences de juvéniles semblent influencées par le phénotype propre du sujet

(Aldhous, 1989). D'autre part, les adoptés semblent ne pas être discriminés par les adoptants,

ce qui suggère un transfert des informations olfactives mais également un rôle important de la

reconnaissance individuelle. D'une manière générale, l'objectif des adoptions croisées d'un

seul individu est de minimiser l'influence sociale des apparentés de façon à pouvoir séparer

clairement la reconnaissance "génétique" de la reconnaissance sociale. Dans le cadre des

études sur le MHC (cf. chapitre I), il a été montré que l'environnement précoce va servir de

guide à la construction des préférences sexuelles : les souris mâles transférées à la naissance

dans une portée présentant un haplotype différent du leur vont exprimer des préférences

sexuelles à l'âge adulte allant vers un évitement de l'haplotype adoptif (Beauchamp et al.,

1988) et une préférence pour leur propre haplotype en cas de choix binaire (Yamazaki et al.,

1988). Cependant ce type de protocole est basé sur un postulat d'hypothèses exclusives dont

nous avons vu plus haut qu'il est inadéquat. Il semble indéniable que la familiarité joue un

rôle prépondérant dans l'acquisition de préférences sexuelles, mais ceci ne constitue en aucun

cas une démonstration de l'inexistence d'autres mécanismes. En effet, même pour des

individus dont on a modifié l'environnement post-natal, les apparentés non familiers ne sont

pas exactement équivalents à des non-apparentés non familiers. La réunion d'individus

apparentés non familiers se traduit par des corrélats physiologiques (abaissement du seuil de

douleur comparativement à des réunions de non-apparentés non familiers), ce qui semble

traduire un certain degré de perception de cet apparentement (D'Amato, 1994).

Les mécanismes permettant cette perception de la proximité génétique indépendamment de la

familiarité supposent généralement une référence à l'odeur propre de l'individu.

Assortiment phénotypique auto référencé, effet "aisselles" et

reconnaissance de parentèle

L'assortiment phénotypique auto référencé ("self-referent phenotype matching") est un

mécanisme par lequel un individu utilise son propre phénotype comme point de comparaison

pour évaluer l'apparentement avec les individus rencontrés (Hauber & Sherman, 2001). Le

terme "d'effet aisselles" ("armpit effect"), proposé par (Dawkins, 1982) est utilisé dans le cas

des signaux olfactifs pour illustrer la théorie selon laquelle un animal est capable de comparer

l'odeur d'un congénère à son odeur propre. L'avantage d'un tel mécanisme est qu'il évite les

"erreurs" inhérentes aux systèmes de reconnaissance indirects (reconnaissance spatiale et

70


familiarité). En effet, les individus familiers ne sont pas nécessairement apparentés et les non

familiers peuvent être apparentés. Parmi les situations propices à ces erreurs, citons le cas des

animaux de mêmes parents mais de portées différentes qui peuvent se rencontrer pour la

première fois une fois adultes, celui des espèces où l'élevage des jeunes se fait en commun ou

bien celui des paternités multiples (Hauber & Sherman, 2000 ; Hauber & Sherman, 2001).

Chez les spermophiles Spermophilus beldingi, après l'hibernation, les apparentés sont toujours

discriminés des non-apparentés, alors que les individus familiers avant la période

d'hibernation de neuf mois sont traités comme des non familiers (Mateo & Johnston, 2000b).

Même quand la mémoire sociale semble épuisée, il subsiste une reconnaissance de parentèle.

Chez les hamsters Mesocricetus auratus, quand on réalise des adoptions croisées en

transférant un seul petit dans une portée non apparentée, ce jeune, une fois adulte, est capable

de discriminer ses apparentés de non-apparentés : l'environnement social post-natal n'est pas

déterminant dans la reconnaissance de parentèle chez cette espèce (Mateo & Johnston,

2000a). La conclusion qui semble s'imposer est que les hamsters, comme les spermophiles

(Mateo & Johnston, 2000b), doivent se référer à leur odeur propre. Cette démonstration est en

fait imparfaite, puisque la familiarité, quoique réduite, n'est pas totalement contrôlée (Mateo

& Johnston, 2000a), ayant réalisé les adoptions croisées de 3 à 12 heures après la naissance

(Hare et al., 2003). De plus, même si l'on passe sur cette imperfection de la méthode qui est

compréhensible compte tenu des contraintes de manipulations des animaux, la capacité de

discrimination des hamsters peut être due non pas à une référence à l'odeur propre, mais à une

préférence "innée" pour les odeurs d'apparentés. En d'autres termes, il pourrait exister un

"biais sensoriel" envers le phénotype des apparentés. Cette plus grande sensibilité aux signaux

des apparentés est un phénomène qui existe notamment dans la relation mère-embryon et qui

est interprété comme l'existence d'allèles de reconnaissance voire un effet "barbe verte" (Haig,

1996). On retrouve là encore l'ambiguïté des mécanismes proposés : la comparaison du

phénotype d'un congénère avec le phénotype propre correspond à de l'assortiment

phénotypique auto référencé, mais l'éventuelle découverte d'un biais sensoriel est considéré

comme relevant de l'existence d'allèles de reconnaissance, alors que ce n'est que l'élucidation

du mécanisme de cet assortiment auto référencé.

Les frontières entre les mécanismes "classiques" de reconnaissance de parentèle étant floues,

l'approche choisie dans cette thèse a conduit à proposer une vision nouvelle, si possible

libérée de ces ambiguïtés. Il ne faut donc pas considérer le mécanisme présenté dans la suite

71


du manuscrit comme un nouveau "concurrent" dans la compétition entre mécanismes putatifs

de reconnaissance de parentèle mais plutôt comme une tentative d'explication parcimonieuse

qui recouvre ces mécanismes.

Le chapitre I de cette thèse a apporté des éléments déterminants quant à l'information présente

dans les odeurs individuelles et le fait qu'elle révèle de façon fiable la proximité génétique. En

vertu de la proximité olfactive des individus apparentés, il est possible qu'un apparenté non

familier soit discriminé d'un non-apparenté également non familier, de la même façon que les

Souris discriminent les odeurs d'hétérospécifiques lointains ou proches (Heth et al., 2001).

2.2. Préférences olfactives pour des apparentés non familiers

Les expériences décrites ci-dessous ont pour objectif de mettre en évidence une capacité de

discrimination olfactive des souris Mus spicilegus en fonction de leur apparentement aux

donneurs d'odeurs. Ces préférences sont explorées pour un seul degré d'apparentement

(r = 0,5 soit une relation de frère et sœur) mais pour toutes les configurations: préférences de

mâles pour des odeurs de mâles et de femelles ; préférences de femelles pour des odeurs de

femelles et de mâles, tous les donneurs d'odeurs étant non familiers avec le sujet.

2.2.1 Matériel et méthodes

Les souris mâles et femelles sont issues des premiers accouplements réalisés à partir de la

population capturée à Gyöngyös (Hongrie) en septembre 1999 (génération 1). Les mâles sont

isolés une semaine avant les tests de façon à homogénéiser leur statut hormonal. Les femelles

sont gardées en groupe unisexe, telles qu'elles sont depuis le sexage à 35 jours. Ce

groupement permet d'inhiber les cycles oestriens et les ouvertures vaginales (Feron & Gheusi,

2003). Au moment du test, les animaux sont âgés de 4 à 7 mois.

Dans tous les tests, un choix est proposé entre les odeurs uro-génitales de deux individus de

même sexe et de même âge (± 7 jours). Les donneurs d'odeurs sont issus de portée différente

de celle du sujet (portée antérieure dans la moitié des tests, postérieure dans l'autre). Ils sont

donc non familiers. La différence d'âge entre le sujet et les donneurs est systématiquement

supérieure à celle entre les donneurs. Pour chacun des tests, les sujets sont issus de couples

différents de façon à éviter la pseudo-réplication.

72


La procédure de test se déroule ainsi : l'animal sujet est introduit dans une cage en plastique

nue (29 x 9 x 8 cm) couverte d'une plaque de plexiglas transparent. Les odeurs sont ensuite

prélevées sur les donneurs en frottant délicatement une petite boîte de Pétri sur la zone uro-

génitale pendant 4 à 5 secondes, en commençant alternativement par l'une ou l'autre des

catégories d'odeurs présentées. Les deux boîtes de Pétri sont introduites dans la cage

contenant le sujet. Le sujet est observé pendant 5 minutes et les temps d'investigation des

deux stimuli sont notés par un expérimentateur aveugle au choix proposé.

2.2.2 Résultats

Le tableau 2.2.1 présente les résultats des différents tests.

s

m

m

fem

fem

Tab

non

Les

Les

non

entre

odeur d'apparenté

(non-familier)

odeur de non-apparenté

(non-familier)

ujet effectif donneur

temps

d'investigation

(moyenne ± écart-

type) en sec.

donneur

temps

d'investigation

(moyenne ± écart-

type) en sec.

test de

Wilcoxon

Nombre

préférant

l'odeur de

non-apparenté

âle N = 8 frère 6,3 ± 2,6 non frère 9,5 ± 5,5 p = 0,208 5/8

âle N = 9 sœur 3,1 ± 1,8 non sœur 6,6 ± 3,5 p = 0.008 9/9

elle N = 7 frère 5,3 ± 5,1 non frère 6,5 ± 2,5 p = 0,398 4/7

elle N = 10 sœur 2,6 ± 1,8 non sœur 5,3 ± 3,1 p= 0.005 10/10

leau 2.2.1 : Préférences de souris pour des odeurs urogénitales d'individus non familiers, apparentés ou

. Les sujets sont des mâles ou des femelles, et les odeurs présentées proviennent de mâles ou de femelles.

préférences statistiquement significatives sont indiquées en gras.

souris glaneuses mâles préfèrent l'odeur d'une femelle non apparentée à celle d'une sœur

familière. Ces mêmes mâles ne montrent en revanche pas de préférence significative

les odeurs d'un frère et d'un non-apparenté, tous deux non familiers.

73


Les femelles passent significativement plus de temps à sentir l'odeur d'une femelle non

apparentée que celle d'une sœur non familière. Il n'existe pas de préférence claire quand le

choix est entre deux odeurs de mâles non familiers, apparentés ou non.

2.2.3 Discussion

En l'absence de familiarité avec les donneurs d'odeurs, les souris Mus spicilegus réagissent en

fonction de leur apparentement à ces donneurs d'odeurs dans certaines configurations. Les

mâles passent plus de temps à sentir l'odeur d'une femelle non apparentée que l'odeur d'une

sœur non familière. Les femelles confrontées à ce même choix montrent également une

discrimination en explorant plus longuement l'odeur d'une femelle non apparentée. Il n'a en

revanche pas été possible de montrer cette discrimination pour les mâles confrontés à des

odeurs de mâles et pour les femelles confrontées à des odeurs de mâles.

Plusieurs conclusions peuvent être tirées de ces résultats. La première est que les préférences

ne s'expriment pas dans toutes les situations. Certaines situations sont plus propices, peut-être

en raison du contexte motivationnel. Les femelles montrent une préférence pour l'odeur d'une

non-apparentée par rapport à une sœur, ce qui est délicat à interpréter. La littérature suppose

classiquement une préférence mutuelle entre apparentées, en raison de l'élevage en commun

des jeunes (Manning et al., 1992). Cet élevage en commun n'a certes jamais été démontré

chez Mus spicilegus (Baudoin et al., sous presse), mais les regroupements de femelles au

moment de l'entrée des juvéniles dans les tumuli en automne sont plausibles, en raison de

l'apparentement des portées présentes dans ces tumuli (Garza et al., 1997). La préférence pour

l'odeur d'une non-apparentée est probablement explicable par la nature "artificielle" du test : il

est peu probable que le temps supérieur passé à sentir l'odeur corresponde à une préférence

sociale pour cette femelle. En revanche, compte tenu des résultats exposés dans le chapitre I,

une explication plus parcimonieuse se fait jour : la covariance odeurs-gènes implique que les

odeurs de sœurs sont plus similaires que les odeurs de femelles non apparentées (bien que les

résultats du chapitre I ne concernent que les mâles, il n'y a pas de raison de supposer que la

covariance puisse ne pas exister chez les femelles (Busquet & Baudoin, sous presse). L'odeur

de la sœur non familière est donc plus proche de l'odeur portée par la souris testée elle-même.

Cette odeur est aussi plus proche de l'odeur portée par les sœurs de même fratrie avec qui la

femelle testée cohabite, et également d'un éventuel modèle de référence appris après la

naissance. La réaction des femelles testées, si elle correspond bien à l'apparentement, ne

74


permet pas de conclure sur le mécanisme utilisé puisque familiarité indirecte, assortiment

phénotypique (auto référencé ou non) et allèles de reconnaissance peuvent expliquer ces

résultats. En revanche, la familiarité directe, c'est-à-dire la reconnaissance individuelle des

familiers comme étant apparentés, ne peut expliquer ces résultats. En l'absence d'un contexte

motivationnel clairement défini, il convient de considérer l'hypothèse de "plus bas niveau" :

parmi les deux odeurs présentées, l'une est proche de ce à quoi l'animal testé est habitué,

l'autre est moins proche. Jusqu'au moment du transfert dans la cage de test, les récepteurs

olfactifs de la souris sont confrontés à des molécules odorantes provenant de l'animal lui-

même et de son environnement : ceci peut être perçu comme la "stimulation basale". Les

molécules odorantes d'une sœur non familière sont probablement très similaires à celles

responsables de cette stimulation basale, du fait de la covariance odeurs-gènes. L'odeur d'une

femelle non apparentée, en revanche, est susceptible de renfermer des signaux nouveaux sous

la forme de molécules différentes ou de concentrations différentes de ces molécules. Ce signal

va donc se démarquer du signal habituel et induire une stimulation "beaucoup plus différente"

de la stimulation basale que ne le fait l'odeur d'une sœur. Ces résultats sont cohérents avec

l'existence d'un biais sensoriel. Quand les femelles avaient à choisir entre deux odeurs de

mâles, dans les mêmes conditions de test, elles n'ont pas montré de préférence claire pour

l'odeur d'un non-apparenté. Par rapport aux odeurs de femelles auxquelles les souris testées

sont confrontées, les odeurs de mâles diffèrent énormément, et la stimulation des récepteurs

est d'emblée très différente, puisque les signaux présentés sont extrêmement nouveaux. Là

encore, l'interprétation est délicate : les théories classiques supposent que les femelles

choisissent le mâle, et que ce choix est le moteur de la compétition intra sexuelle et de

l’évolution des traits des mâles (Drickamer et al., 2000 ; Gavrilets et al., 2001). Or les

femelles ne semblent pas montrer de préférence pour un partenaire potentiel non apparenté

par rapport à un frère. De plus, sur les 10 femelles testées, seules 7 ont montré un intérêt pour

les odeurs, les 3 autres n’ayant exploré aucune des deux odeurs pendant le temps imparti.

L’absence de préférence des femelles pour les odeurs de mâles ne peut pas pour autant être

considérée comme une absence de choix de partenaire chez les femelles Mus spicilegus : la

nouveauté des signaux présentés (les souris testées n’ont aucune expérience des odeurs de

mâles depuis leur maturité sexuelle) est probablement responsable des réactions observées.

Pour la femelle, l’odeur d’un mâle, qu’il soit frère ou non, serait tellement différente des

odeurs sociales auxquelles elle est habituée que la différence entre les deux stimuli serait

négligeable. Pour vérifier cette interprétation, il faudrait proposer le même type de choix à des

75


femelles ayant l’expérience des odeurs de mâles (par exemple des femelles en couple). Un

autre point important dans l’analyse de ces résultats est lié à la réceptivité sexuelle des

femelles testées. En effet, celles-ci sont en anœstrus, et présentent une fermeture vaginale

induite par la cohabitation entre femelles (Féron & Gheusi, 2003). On peut donc concevoir

que les femelles ne soient pas dans l’état nécessaire à un choix de partenaire. Cependant, chez

Mus spicilegus, la réceptivité sexuelle est induite par la cohabitation avec un mâle (Féron &

Gheusi, 2003). Le choix de partenaire devrait donc être préalable à la réceptivité sexuelle. Les

comportements des mâles dans les expériences décrites ci-dessus sont particulièrement

intéressants à cet égard.

Les mâles Mus spicilegus montrent une préférence significative pour l’odeur d’une femelle

non apparentée par rapport à une sœur, toutes deux étant non familières. Ceci démontre la

capacité à réagir en fonction de l’apparentement. Mais ces résultats sont également

surprenants dans la mesure où les mâles sont classiquement perçus comme ne choisissant pas

(Bergstrom & Real, 2000 ; Drickamer et al., 2003). Dans l’expérience ci-dessus, non

seulement semblent-ils choisir, mais ils choisissent entre des odeurs de femelles non

sexuellement réceptives. Bien sûr, il est difficile d’objectiver la nature sexuelle de la

préférence olfactive, mais un argument peut tout de même être apporté pour soutenir cette

hypothèse : les femelles confrontées à des odeurs de mâles ne choisissent pas, probablement à

cause d’un "effet plafond" lié à la nouveauté des signaux présentés (voir plus haut). Les mâles

n’ont pas non plus d’expérience avec des odeurs de femelles depuis le sexage (à 35 jours). Les

signaux présentés devraient donc être "également nouveaux", comme les signaux de mâles

l’étaient pour les femelles. Le fait que ce ne soit pas le cas et qu’il y ait une préférence claire

démontrée par les mâles suggère l’existence d’une motivation à choisir, peut-être résultant de

pressions de sélection en faveur d’un choix par les mâles. Chez M. spicilegus, montrer un

intérêt pour des odeurs de femelles non sexuellement réceptives est capital, puisque celles-ci

ne peuvent devenir réceptives sans cohabitation avec un mâle (Feron & Gheusi, 2003).

L’émotivité supérieure des femelles par rapport aux mâles (Simeonovska-Nikolova, 2000) et

l’intolérance entre sexes (Patris et al., 2002) chez cette espèce suggèrent le scénario suivant :

avant tout accouplement, le mâle doit cohabiter avec la femelle pour induire la réceptivité

sexuelle. Cette cohabitation n’est pas possible directement en raison de l’agressivité des

femelles. On peut donc supposer qu’il va falloir pour le mâle passer du temps avant de se faire

accepter et de pouvoir induire la réceptivité sexuelle (ceci correspondrait bien au délai

76


observé avant la formation d'un couple stable chez cette espèce (Baudoin et al., sous presse)).

Cet "investissement" doit théoriquement être dirigé de façon optimale, c'est-à-dire que le mâle

n’a pas intérêt à passer trop de temps à "courtiser" une femelle qui n’est pas adéquate. Ce

choix de la femelle adéquate doit se faire alors même qu’elle n’est pas réceptive sexuellement.

Les résultats obtenus lors de l’expérience ci-dessus sont cohérents avec ce scénario puisque

les mâles montrent une préférence nette pour l’odeur d’une femelle qui ne leur est pas

apparentée. Ce choix par les mâles, s’il était démontré, constituerait un contre-exemple très

intéressant aux théories habituelles sur le choix de partenaire (Bergstrom & Real, 2000). En

effet celui-ci est très majoritairement attribué aux femelles et étudié, modélisé et théorisé de

ce seul point de vue (Drickamer et al., 2000 ; Jennions & Petrie, 1997 ; Jennions & Petrie,

2000 ; Houle & Kondrashov, 2002 ; Gavrilets et al., 2001 ; Roberts & Gosling, 2003 ;

Tregenza & Wedell, 2000). Bien évidemment, la préférence montrée par les mâles

M. spicilegus n’est en rien une démonstration d’un réel choix de partenaire. Il est cependant

frappant de voir que les mâles ne réagissent pas différemment à l’odeur d’un frère non

familier qu’à l’odeur d’un mâle non apparenté. Cette distinction a pourtant aisément été

montrée par les femelles dans une situation similaire. Il est probable que les résultats des

mâles confrontés à des odeurs de mâles ne soient pas le fait d’une incapacité à réagir en

fonction de la proximité génétique mais d’un problème de motivation. Les mâles sont tout à

fait capables de réagir en fonction du degré d’apparentement dans un protocole d’habituation-

généralisation (Busquet & Baudoin, sous presse) et distinguent parfaitement l’odeur d’une

sœur de celle d’une femelle non apparentée. Confrontés à des odeurs de mâles sans "mise en

condition" préalable, les sujets ont traité les deux stimuli sans se référer à l’apparentement.

Selon les sujets, l’odeur la plus explorée provenait de l’un ou l’autre des deux mâles

donneurs. L’interprétation de ces résultats en terme de compétition entre mâles est possible

mais le protocole n’ayant pas été construit pour étudier les aspects fonctionnels mais les

mécanismes de la reconnaissance de parentèle, une telle interprétation serait peu

démonstrative.

La capacité à discriminer les apparentées non familières des non-apparentées permet de

montrer que la reconnaissance individuelle n’est pas nécessaire au traitement différentiel des

apparentés. Cependant une familiarité indirecte et la mémorisation du phénotype familial

("phenotype matching") peuvent expliquer ces résultats, même si ces explications ne sont pas

les plus parcimonieuses. Il est important de comprendre, comme déjà expliqué plus haut, que

77


ces mécanismes ne sont pas des explications exclusives mais correspondent à des capacités

coexistantes. La reconnaissance individuelle n’est pas nécessaire à la reconnaissance de

parentèle, mais existe probablement chez Mus spicilegus comme elle existe chez d’autres

Rongeurs (Bowers & Alexander, 1967 ; Jacobs & Kuiper, 2000 ; Lai & Johnston, 2002 ;

Johnston, 2003). Plutôt que de chercher à déterminer lequel de ces mécanismes prend le pas

sur les autres, il semble plus intéressant de présenter aux animaux des situations dans

lesquelles ils ne peuvent plus compter sur un ou plusieurs de ces mécanismes. Dans le cas des

mâles préférant de façon unanime l’odeur d’une femelle non apparentée, ceux-ci ont été

familiers avec le phénotype d’apparentés jusqu’au moment de leur isolement une semaine

avant le test. Même s’ils avaient été isolés dès le sevrage, ils auraient toujours un biais

d’exposition aux odeurs des apparentés. La réalisation d’une adoption croisée avec transfert

d’un seul petit aurait inversé ce biais d’exposition en faveur de la famille adoptante, et se

serait probablement traduit par une préférence basée sur ce phénotype familial (Penn & Potts,

1998 ; Todrank & Heth, 2001). Ce rôle prépondérant de la familiarité ne permet évidemment

pas d’écarter les autres mécanismes. Autrement dit, le fait que la familiarité ait été le "guide"

des comportements des animaux dans un contexte expérimental donné se signifie pas qu’il en

sera toujours ainsi dans toutes les situations. En nature, il est possible de rencontrer des

individus pour lesquels la familiarité ne sera pas un outil efficace pour déterminer s’il doit être

ou non traité comme un apparenté (Todrank & Heth, 2001). C’est pourquoi, dans la procédure

d’adoption croisée présentée dans l’article qui suit, nous n’avons pas tenté d’éliminer toute

familiarité mais de la contrôler, de la niveler de façon à ce que l’exposition au phénotype

génétiquement proche soit comparable à l’exposition à l’autre phénotype proposé.

78


2.3. Rôle de l'expérience post-natale dans l'évaluation

de la proximité génétique : adoptions croisées

interspécifiques

Comme nous l'avons déjà vu, l'un des problèmes majeurs de l'objectivation de la

reconnaissance de parentèle "vraie" est celui de la superposition des phénomènes que sont la

familiarité et l'apparentement. Un individu, dans les conditions naturelles, présente un surcroît

d'expérience avec ses apparentés. L'approche développée dans l'article ci-dessus (Heth et al.,

2003) a consisté à standardiser, à contrôler cette familiarité, pour mettre en évidence une

reconnaissance de la proximité génétique "vraie". En supprimant les influences parentales

"naturelles" juste après la naissance, et en standardisant la familiarité avec les deux types de

phénotypes testés, les souris (mâles et femelles) réagissent en fonction de leur proximité

génétique avec les donneurs d'odeurs, et manifestent, une fois à l'âge adulte, une préférence

pour les odeurs des femelles génétiquement proches (membres de la même population,

conspécifiques ou hétérospécifiques proches selon les tests). Il existe donc un mécanisme

d'évaluation de la proximité génétique via la similarité des odeurs.

79


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2.4. Rôle de l'expérience pré- et périnatale dans l'évaluation

de la proximité génétique: préférences olfactives de

nouveau-nés

L'article ci-dessus a permis de montrer que lorsque la familiarité est contrôlée, les souris Mus

spicilegus mais aussi les souris Mus musculus musculus, malgré une expérience post-natale

commune, montrent une capacité à réagir en fonction de leur proximité génétique aux

donneurs d'odeurs. L'éventuel modèle de référence formé à partir de l'ensemble des individus

familiers (conspécifiques et hétérospécifiques) ne permet pas de distinguer l'odeur d'un

individu génétiquement proche du sujet de l'odeur d'un individu plus éloigné mais également

proche de ce modèle de référence. Ceci ne signifie pas qu'il n'y ait pas de modèle de

référence, donc pas d'assortiment phénotypique. Quand on empêche l'utilisation de ce

mécanisme en le rendant non discriminant pour la question posée, les souris sont tout de

même capables d'évaluer la proximité génétique avec les donneurs d'odeurs. Une objection

peut néanmoins être apportée (avant d'être rejetée) : serait-il possible que les sujets de ces

expériences aient malgré tout utilisé l'assortiment phénotypique en se basant sur un modèle de

référence incluant majoritairement les caractéristiques des apparentés familiers ? Cette

hypothèse suppose qu'il y ait une sensibilité supérieure aux indices olfactifs provenant de la

fratrie biologique par rapport à la fratrie adoptive. Or cette sensibilité supérieure, ce biais

sensoriel est précisément l'essence du mécanisme d'évaluation de la proximité génétique par la

proximité des odeurs. Cette objection n'en est donc pas une.

Une des caractéristiques du mécanisme proposé est qu'il est cognitivement simple : il ne

nécessite pas d'apprentissage ni de mémorisation. L'article suivant présente des expériences

réalisées sur des nouveau-nés, et démontre une capacité de ces nouveau-nés à réagir en

fonction de la proximité génétique (y compris l'apparentement chez Mus spicilegus). De façon

à montrer que cette capacité précoce n'est pas due à un apprentissage, le test le plus révélateur

de cet article propose aux nouveau-nés un choix entre deux odeurs de femelles allaitantes non

apparentées à la mère du petit testé. Parmi ces deux femelles, l'une est cependant apparentée

au sujet lui-même, puisqu'il s'agit d'une tante paternelle. Enfin, pour réellement empêcher

l'apprentissage de ce phénotype paternel, le père est retiré de la cage au moins trois jours

avant la mise bas. Les apprentissages prénataux existent en effet mais semblent limités au tous

derniers jours de la gestation chez les Rongeurs comme le Rat (Gruest et al., 2004). Malgré

90


cette procédure, les nouveau-nés sont significativement plus attirés par l'odeur de cette tante

paternelle que par l'odeur de l'autre femelle.

91


Preferences of newborn mice for odours indicating closer genetic relatedness:

Is experience necessary ?

Josephine Todrank1,2, Nicolas Busquet1, Claude Baudoin1 and Giora Heth1,2 1Laboratoire d'Ethologie Expérimentale et Comparée, Université Paris Nord, 99 Avenue

Jean-Baptiste Clément, F-93430 Villetaneuse, France 2Institute of Evolution, University of Haifa, Mount Carmel, Haifa 31905, Israel

([email protected])

Abstract

Mechanisms to discriminate between individuals on the basis of genetic relatedness

could have evolutionary significance through enabling animals to optimise reproductive

success and enhance inclusive fitness. Recently accumulated evidence about the nature of kin

recognition mechanisms indicates that in adult rodents individual recognition enables

distinctions between familiar individuals irrespective of relatedness (but including close kin)

and a separate mechanism enables discriminations based on genetic relatedness without prior

familiarity. In behavioural tests exploring the latter mechanism, adult mice could assess the

extent of their genetic relatedness to other individuals using individual odour similarities. The

ontogeny of this genetic relatedness assessment mechanism, however, had not been

investigated. Here, in two-choice tests, newborn mice differentially preferred odours of more

genetically similar lactating females (paternal aunts to unrelated conspecific and conspecific

to heterospecific) even without prior exposure to adults with the tested genotypes. The results

provide a direct demonstration of genetic relatedness assessment abilities in newborns and

show that prenatal or postnatal experience with parental odours is not necessary for genetic

relatedness distinctions.

Keywords: genetic relatedness; kin recognition; odour preferences; newborn mice

92

mailto:[email protected]


1. INTRODUCTION

Differential responses to other individuals based on different genetic relatedness are

thought to provide adaptive benefits, including optimal mate choice to promote

heterozygosity/genetic variability and to avoid the detrimental fitness consequences of

inbreeding and outbreeding depression (Bateson, 1983; Thornhill, 1993; Tregenza & Wedell,

2000; Edmands, 2002) and enhancing inclusive fitness (Hamilton, 1964). It is generally

assumed that kin recognition mechanisms (Fletcher & Michener, 1987; Hepper, 1991;

Sherman et al., 1997) underlying such discriminative responses depend on both some sort of

“learning” and some sort of “matching” (Tang-Martinez, 2001). In these mechanisms,

“recognition by association” involves learning characteristics of familiar individuals and

matching remembered characteristics to specific individuals on subsequent encounters, and

“phenotype matching” is thought to involve incorporating learned kin characteristics into a

composite template and matching characteristics of unfamiliar individuals against that

template (Tang-Martinez, 2001). Even self-referencing (using one’s own phenotype as the

referent) ostensibly involves learning and matching one’s own phenotypic characteristics

(Sherman et al., 1997; Hauber & Sherman, 2001). This inclination to interpret data in terms of

learning is understandable given the remarkable range of associations that rodents are able to

make. A recent review of kin recognition data (Todrank & Heth, 2003), however, raised new

hypotheses about genetic relatedness distinctions (not only between kin and non-kin) that do

not involve postnatal learning.

Although rodents can recognize familiar individuals from their odours, in several

species tested, learning these individual odours did not influence their genetic relatedness

discriminations. For example, golden hamsters (Mesocricetus auratus) raised in mixed litters

(see Todrank & Heth, 2001for an explanation of the cross-fostering procedure) recognized the

individual odours of their biological and foster siblings (Todrank et al., 1998, 1999), but they

did not incorporate these odours (or that of the female that nursed them) into a composite

categorical template for discriminating between unfamiliar kin and non-kin (Heth et al.,

1998). As a result, they responded to odours of conspecifics, whether familiar or unfamiliar,

in a graded fashion based on the degree of similarity with their own phenotype (Heth et al.,

1998). In another cross-fostering study in which pups from two species of wild mice (Mus

spicilegus and Mus musculus) were raised (by a laboratory mouse) in mixed litters from

within hours of birth, adults’ odour preferences across a range of genetic relatedness from

conspecifics through heterospecifics were graded based on similarity to their own phenotypes

93


and were not influenced by being reared with pups from another species or by a foster mother

(Heth et al., 2003). What juvenile rats reared in mixed litters (Hepper, 1983) learned about

their foster-siblings did not interfere with their genetic relatedness preferences. It was also

found, as in the studies mentioned above with hamsters and mice, that differential responses

of rats to conspecific odours were graded based on genetic relatedness (Hepper, 1987a).

Given that those rodents did not incorporate odours of the mother and littermates into a

composite template during postnatal development, they must have been using a separate

mechanism to discriminate degrees of genetic relatedness from the mechanism they used to

learn templates to recognise familiar individuals (Todrank & Heth, 2003). Evidence consistent

with separate familiarity and genetic relatedness mechanisms was also found in ground

squirrels (Spermophilus beldingi; Holmes & Sherman, 1982).

In addition, this genetic relatedness assessment mechanism enables subtle

discriminative responses across a wide range of genetic relatedness from distinctions between

siblings and half-siblings to distinctions between closer as opposed to more genetically distant

heterospecifics (reviewed in Todrank & Heth, 2003). Recent studies of the subtlety of the

differential responses (Mateo, 2002; Koeninger Ryan & Lacy, 2003; Busquet & Baudoin,

in press) also suggested that the discriminations were more fine-tuned than categorical

distinctions between kin and non-kin or conspecifics and heterospecifics. It has been found in

several rodent species and for many degrees of genetic relatedness (Todrank & Heth, 2003;

Busquet & Baudoin, in press) that similarities in the qualities of individual odours covary

with the degree of genetic relatedness between individuals, a phenomenon termed “odour-

genes covariance” (Heth & Todrank, 2000). This covariance between individual odour

phenotypes and their underlying genotypes provides a basis for assessing one’s relatedness to

another individual by comparing the degree of similarity between the other individual’s odour

and one’s own (Heth et al., 2003).

The current study was conducted to investigate the ontogeny of this genetic

relatedness assessment mechanism in two discrimination contexts: kin vs. non-kin and

conspecifics vs. heterospecifics. It has been suggested that prenatal learning primes kin

recognition because newborn rats preferred the odour of amniotic fluid from their mother to

that from another parturient female (Hepper, 1987b); however, it was not possible to

determine from that study whether familiarity with one’s own amniotic fluid was the

important factor or whether the pups were discriminating between the 2 samples on the basis

of differential genetic relatedness. The study reported here was designed to test the genetic

94


relatedness assessment abilities of newborns. It may not be possible to isolate fetal mice from

exposure to the phenotypic characteristics of their mother or other fetuses during gestation. It

is possible, however, to create an early postnatal environment that precludes the possibility of

learning associations that could facilitate genetic relatedness assessments. To this end, we

presented newborn wild mice with a choice between the ventral body odours of 2 lactating

females that were comparably unrelated to the mother but differentially related to the pups: a

paternal aunt and an unrelated female. We hypothesized that if these newborn mice (even

without exposure to the father) prefer the odour of their father’s sister to the odour of an

unrelated female, they would have to be responding to the degree of overlap with their own

phenotype. We also investigated whether newborns can discriminate between the odours of

conspecific and heterospecific lactating females.

2. METHODS

(a) Animals

The M. spicilegus mice were 5th generation born in the lab, from wild progenitors

caught in Hungary and were maintained under standard conditions (Heth et al., 2001; Busquet

& Baudoin, in press) at University of Paris XIII. The M. musculus and M. domesticus mice

were 6th generation born in the lab, from wild progenitors caught in Denmark and were

maintained under standard conditions (Smadja et al., 2004) at University of Montpellier II. In

both colonies, the genealogy was carefully monitored since the time of capture, and breeding

couples were comprised of animals selected to maintain maximal genetic diversity across the

particular population. For tests with 39 pups from 6 litters of M. musculus and M. domesticus

and 66 pups from 8 litters of M. spicilegus, the pups were from established couples that had

had several previous litters so that the time of birth was predictable. For the test with 69 pups

from 11 litters of M. spicilegus, 12 new couples were established at the same time (from a

pool of 12 pairs of brothers and sisters) in hopes of synchronising births. In some cases,

however, the paternal aunt gave birth up to 3 days later so the pups were tested between the

first and third days of life depending on when the paternal aunt gave birth. Pups tested on

their first day of life were at least 2 hours but not more than 16 hours old. For the “father-

removed” condition with 66 pups from 8 litters, M. spicilegus mothers were moved to clean

cages without the father or his odours at least 2 days before the anticipated birth, because in

contrast with M. musculus and M. domesticus, in natural conditions the father is an important

participant in parental care in M. spicilegus (Patris & Baudoin, 2000). For the conspecific-

95


heterospecific condition, 50 pups from 7 litters of M. musculus and M. domesticus were tested

on the first or second day of life. An additional 40 pups from 4 litters of M. musculus and M.

domesticus were tested in the control condition on their first day of life.

(b) Procedure

We assessed differential interest of newborn mice in two-choice tests using odours of

adult lactating females. The 2 odour donors for each test were selected based on their

genealogy to be comparably related to the pups’ mother and to have given birth as closely

together as possible, usually within 1 day but never more than 3 days apart. Odours were

collected by rubbing one edge of a small (3-cm diameter) plastic Petri dish back and forth 8

times along both sides of the mouse’s ventrum including the nipples but avoiding the ano-

genital area. The odorous edges of the 2 dishes (randomly coded as A or B) were placed 2.5-

cm apart equidistant from a line drawn on clean tissue paper. Pups were tested in warm

conditions (around 30 °C, comparable to the nest temperature). Subjects were positioned on

the line 4 cm from the odours, slid gently (anchored between the experimenter’s thumb and

index finger) up the line until the nose was in the centre between the dishes, and held until

their head moved enough that their nose touched one of the dishes, constituting the choice.

Choosing times varied between a few seconds and less than 2 min. Half of the pups from each

litter were removed to a holding cage and tested individually; then the position of the odours

was reversed and the second half of the litter was removed from the home cage and tested.

This procedure also ensures that mothers were never left without young in the nest and pups

were not left without other pups near them. The experimenters wore latex gloves during

preparation of the stimuli and testing and were blind to the position of the odours during the

test. All experiments followed the rules of French Ministries (Agriculture; Research and

Technology).

(c) Data Analysis

Each litter was treated as a statistical unit. The proportion of litters in which pups

chose the more closely related female was tested for significance with binomial tests. (No

preferential choice was shown in control tests when the odour of the same unfamiliar and

unrelated lactating female was presented on both sides: 21 left vs. 19 right.)

96


3. RESULTS AND DISCUSSION

In this investigation of odour-based genetic relatedness discrimination in newborn

mice, more pups chose the odour of the more genetically similar female in all the litters

tested. Mouse pups preferred the odour of their lactating paternal aunt to the odour of an

unrelated lactating female (Table 1; Mus spicilegus: n = 11 litters, P = 0.001, corresponding to

54 out of 69 pups; Mus musculus complex: n = 6, P = 0.031, and 31out of 39 pups), indicating

that pups discriminate between odours of adults on the basis of genetic relatedness. It was

possible in these tests, however, that the pups learned enough about their father’s odour

during the first few hours of life to facilitate the discrimination between the father’s sister and

a female that was not related to either of the parents. In a key test, however, M. spicilegus

newborns (less than 16 hours old) from litters that were born in cages from which the father

and his odours had been removed at least 2 days prior to their birth also preferred odours from

their lactating paternal aunts (Table 1; n = 8, P = 0.008, and 56 out of 66 pups). Thus the same

pattern was found whether the father was present or not. Postnatal exposure to the mother’s

lactation odour could not have helped pups to discriminate between odours of lactating

females that were comparably unrelated to their mother. These results provide the first direct

and non-confounded demonstration of the ability of newborns to discriminate between odours

of kin and non-kin without the necessity of prenatal or postnatal learning about their parents.

It is a clear demonstration of the remarkable ability of newborns to make genetic relatedness

discriminations on the basis of odours.

These odour-based genetic relatedness distinctions were not restricted to kinship

discrimination, however. In tests using odour donors that were conspecifics and

heterospecifics, newborn M. musculus and M. domesticus mice preferred the odour of a

lactating female from a different population of conspecifics to that of a heterospecific

lactating female (Table 1; n = 7, P < 0.016, and 39 out of 50 pups), demonstrating that a wide

range of genetic relatedness distinctions is possible from birth. Although using the mother’s

odour as a referent could have helped the newborns make the discrimination between

conspecifics and heterospecifics, it is interesting to note that in previous tests with adults

raised in mixed litters of M. musculus and M. spicilegus, the odour of the rearing lactating

female did not affect subjects’ preference for the odour of the more genetically similar

individual (Heth et al., 2003). It is also surprising, given the greater differences between the

donors’ odours in this test, that the effect was no stronger for discrimination between

conspecific and heterospecific than for aunt as opposed to unrelated conspecific.

97


With the experimental design used in this study, it is not possible to rule out effects of

environmental odours, including odours of littermates, but we have shown in previous tests

with mice from these species that were cross-fostered within a few hours of birth that

environmental odours, including odours of fostered littermates, did not affect their genetic

relatedness assessments (Heth et al., 2003), thus it seems unlikely that environmental

odours affected the discriminative abilities or choices of newborns.

In previous self-referencing studies (reviewed in Todrank & Heth, 2003) that involved

adult rodent subjects, the discrimination tasks used odours from other adults. In those

studies, subjects were making comparisons between odours of animals that were all the

same age. In the current study, the subject’s own odour was that of a newborn while the

test odours were from lactating adult females, probably posing a more challenging task for

the subjects. Nonetheless, newborn mice completed the discrimination task successfully.

When the findings from the odour-genes covariance studies were combined with the

results of the self-referencing studies, it became clear that the genetic relatedness assessment

mechanism being used was different from the traditionally conceived kin recognition

mechanisms (Todrank & Heth, 2003). First, because more closely related individuals produce

odours that have “relatively” more similar qualities (whether they are double cousins

compared with cousins (Busquet & Baudoin, in press) or conspecifics from different

populations compared with heterospecifics (Heth et al., 2001) or closer as opposed to more

distant heterospecifics (Heth & Todrank, 2000)), the distinctions could be quite subtle.

Second, the range across which rodents are able to make subtle genetic relatedness

distinctions precludes simple categorical distinctions such as between kin and non-kin or

conspecifics and heterospecifics. To distinguish it from self-referent phenotype matching, we

called the mechanism based on odour-genes covariance “genetic relatedness assessment

through individual odour similarities” and abbreviated it “G-ratios” (Heth et al., 2003).

Previous evidence indicates that the G-ratios mechanism in adult rodents is not affected by

learning the individual odours of nest mates (Todrank & Heth, 2003), but the ontogeny of this

process had not been explored previously. The current results extend what had previously

been demonstrated only in adult rodents to include newborns as well.

Exposure to odours during gestation is known to influence postnatal behaviour in

some rodent species (e.g., Hepper, 1987b, 1988; Beauchamp et al., 1994; Hudson et al., 1999;

Gruest et al., 2004). Determining whether exposure to littermates during gestation or

98


immediately after birth influences or is necessary for successful genetic relatedness

distinctions would require embryo-transplant experiments. Nonetheless, it is clear from the

evidence presented here that prenatal and postnatal experience with parental odours are not

necessary for newborns to make genetic relatedness discriminations at the levels of kinship

and species.

Acknowledgments:

We thank Dr. G. Ganem, Laboratoire de Génétique et Environnement, ISEM, Université

Montpellier II for providing animals and research space, P. Gouat for consultation on animal

genealogies, and S. Demouron and M. Perriat for technical assistance.

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102


Table 1:Preferences of newborn mice in two-choice odour tests.

Condition: Aunt vs. Unrelated

Species Day of life Litter size Choice

M. spicilegus 2nd 7 5:2

M. spicilegus 3rd 6 5:1




M. spicilegus 1st 5 4:1






M. domesticus 1st 6 5:1




M. musculus 1st 7 6:1


103


Condition: Aunt vs. Unrelated (father removed before birth)










Condition: Conspecific vs. Heterospecific


M. domesticus 2nd 11 8:3

M. musculus 2nd 7 5:2




M. domesticus 2nd 5 5:0


104


Discussion générale : l'évaluation de la proximité génétique

Les expériences présentées dans ce chapitre ont apporté des éléments significatifs dans la

compréhension du mécanisme d'évaluation de la proximité génétique. Tout d'abord, cette

évaluation est possible, puisque les Souris peuvent réagir par rapport à la proximité génétique

du donneur et ce, en l'absence de familiarité avec ce donneur. Il existe une reconnaissance de

parentèle qui dépasse la simple reconnaissance des apparentés familiers.

Le substrat de cette évaluation de la proximité génétique est lié à la similarité des productions

odorantes du sujet et du donneur d’odeurs (Heth et al., 2003). Cette évaluation de la proximité

génétique dépasse le cadre spécifique, ce qui rappelle l'argument de Grafen qui voyait le

traitement différentiel des apparentés non pas comme une réelle reconnaissance de parentèle

mais comme un "sur fonctionnement", une conséquence de la reconnaissance spécifique

(Grafen, 1990). En proposant cette interprétation, Grafen souhaitait dénoncer la dérive

téléologique consistant à attribuer à n'importe quel traitement différentiel des apparentés la

fonction historique (voir introduction générale) de reconnaissance de parentèle. Autrement

dit, selon Grafen, il existe des pressions de sélection pour reconnaître l'espèce qui amènent à

sélectionner un mécanisme de reconnaissance spécifique et ce mécanisme nouveau permet

également la reconnaissance de parentèle, par cooptation. Le postulat de ce raisonnement est

que la reconnaissance spécifique est une adaptation, ce qui pose problème. En effet, les

arguments de Grafen sur la reconnaissance de parentèle sont applicables à la reconnaissance

spécifique : on ne peut parler de reconnaissance spécifique "vraie" que si l'on peut montrer

qu'elle est apparue en réponse à des pressions de sélection chez des organismes à qui

manquait cette capacité. Ce point crucial sera exposé plus avant dans la discussion générale de

cette thèse. L'évaluation de la proximité génétique par la similarité des odeurs est en effet un

mécanisme qui permet la reconnaissance de parentèle et la reconnaissance spécifique mais

dont "l'origine évolutive" reste floue et soulève de nombreuses questions.

Intuitivement, l'évaluation de la proximité génétique montrée par les Souris semble être un

processus de traitement de l'information "de bas niveau". La capacité des nouveau-nés à réagir

en fonction de l'apparentement apparaît en effet difficilement conciliable avec l'utilisation de

processus cognitifs complexes tels que l'existence d'une catégorie mentale regroupant les

apparentés. Bien que rien ne permette d'éliminer ce type d'explication, il semble plus

parcimonieux d'envisager un processus plus simple.

105


Les expériences sur les nouveau-nés ont permis de montrer que la reconnaissance de parentèle

était possible sans référence à l'odeur maternelle, puisque celle-ci est non apparentée aux deux

donneuses d'odeur. Ceci plaide pour un mécanisme auto référencé similaire à celui trouvé

chez les adultes (Heth et al., 2003) mais il subsiste une possibilité "d'alloréférence". En effet,

les petits sont en contact les uns avec les autres dans les heures qui suivent la naissance. De

plus, dans l'utérus maternel, les communications chimiques entre embryons - ou du moins les

échanges de molécules - sont possibles, même si chaque fœtus possède une poche amniotique

individuelle (C. Féron, comm. pers.). Outre le phénotype maternel, chaque nouveau-né est

donc familier avec des phénotypes d'apparentés. Cette familiarité n'est pas aisément

objectivable étant donné que le petit qui vient de naître n'est probablement pas à même de

distinguer les odeurs de ses frères et sœurs de ses propres productions odorantes. Le concept

d'habituation est peut-être plus adapté à ce contexte : les récepteurs olfactifs du sujet sont

habitués à une stimulation basale, mélange de molécules odorantes produites par l'animal lui-

même, par les frères et sœurs et par la mère. Du fait de la covariance odeurs-gènes, l'odeur de

la tante paternelle présente probablement quelques caractéristiques communes avec ce

"cocktail". Les nouveau-nés s'orienteraient alors préférentiellement vers cette odeur, qui est la

"moins nouvelle".

Les mécanismes explicatifs de cette discrimination comportementale par les nouveaux-nés

peuvent se situer à deux niveaux d'explication :

1) Au niveau sensoriel : l'appareil olfactif des nouveaux-nés est plus réceptif aux

stimulations provenant des apparentés. Les récepteurs olfactifs sont "programmés"

pour répondre préférentiellement aux signaux des apparentés.

2) Au niveau productif : l'appareil olfactif est "totipotent" mais a été exposé à de

productions odorantes d'apparentés (y compris lui-même), ce qui s'est traduit par une

habituation des récepteurs à ces signaux. Le traitement différentiel des apparentés est

une conséquence de cette habituation différentielle.

Ces deux hypothèses sont malheureusement difficilement distinguables : s'il est

théoriquement possible de soustraire une souris à l'exposition au phénotype d'apparentés, en

pratiquant le transfert d'un embryon unique dans l'utérus d'une femelle non apparentée, il

paraît en revanche difficile d'empêcher l'exposition des récepteurs olfactifs du sujet à ses

propres molécules.

106


Une autre manière d'aborder le problème est de modifier les odeurs auxquelles sont exposées

les souris en jouant sur les facteurs environnementaux. L'autre intérêt de cette manipulation de

facteurs externes (ou facteurs d'état) est d'évaluer la fiabilité du mécanisme d'évaluation de la

proximité génétique en situation de conflit avec d'autres facteurs. Cette étude de l'interaction

des facteurs génétiques (liés à l'apparentement) et des facteurs environnementaux est l'objet

du chapitre suivant.

107

Chapitre III: Odeurs, facteurs d’état et proximité génétique

Chapitre III :

Odeurs, facteurs d’état

et proximité génétique

108


3.1. Introduction

Le chapitre I a démontré l’existence d’une covariance odeurs-gènes. Cette covariance est le

pré-requis à l’existence d’un mécanisme de reconnaissance de parentèle auto référencé

(cf. chapitre II). Cependant, il est important de garder à l’esprit que la covariance odeurs-

gènes a été démontrée en laboratoire. Les facteurs environnementaux y sont contrôlés et

standardisés. En nature, les animaux sont confrontés à des conditions environnementales

variables dans le temps mais aussi dans l’espace. Leur métabolisme s’en trouve affecté et par

conséquent leur odeur individuelle doit être modifiée. De plus, le régime alimentaire, s’il est

globalement le même, subit nécessairement des variations interindividuelles dues à la

disponibilité des ressources voire à l’expression de préférences individuelles. Enfin, un

individu, au cours de son existence, va voir son métabolisme changer en fonction de son âge,

de son statut hormonal, de sa charge parasitaire etc. Les Souris sont donc susceptibles de

rencontrer des congénères non familiers qui, outre leur apparentement, vont présenter des

caractéristiques provenant de leur histoire personnelle, proche ou même lointaine. Si

l’apparentement semble détectable en laboratoire, grâce au phénomène de la covariance

odeurs-gènes, il paraît intéressant de se demander comment les fluctuations d’origine

environnementale de l’odeur individuelle vont interagir avec ce phénomène. Il existe deux

versants à cette question. Le premier concerne les odeurs individuelles elles-mêmes et

l’éventail des variations qu’elles peuvent subir. Le second concerne les modulations des

préférences olfactives des Souris liées à ces facteurs environnementaux. C’est ce second

aspect qui a été privilégié, car à travers lui, c’est la robustesse et la fonctionnalité de la

reconnaissance de parentèle qui est examinée. De plus, dans l'étude des mécanismes de la

reconnaissance de parentèle (et de l'évaluation de la proximité génétique en général), certaines

hypothèses font état de l'utilisation de l'odeur individuelle comme référent. Cette odeur peut-

être soit l'odeur propre de l'animal (self referent phenotype matching ou armpit effect), soit

l'odeur des congénères (phenotype matching), soit un mélange des deux (cf. chapitre II). De

plus, cette odeur peut être apprise, comme c'est le cas dans l'assortiment phénotypique, mais

aussi utilisée de façon instantanée (Todrank & Heth, 2003). Un des moyens d'estimer la

proximité génétique est d'utiliser la similarité des odeurs individuelles (Heth et al., 2003). Or

ces odeurs individuelles sont susceptibles d'être influencées par les facteurs

environnementaux (Beauchamp & Yamazaki, 2003). Si le phénotype est modifié, alors le

résultat de ces comparaisons phénotypiques peut lui aussi être modifié. En revanche, la

109


reconnaissance de parentèle par l'utilisation d'allèles de reconnaissance ne doit pas être

influencée par les variations de l'état du sujet. La recherche d'éventuelles modifications des

préférences des Souris à la suite de modifications environnementales des odeurs permet donc

théoriquement d'élucider plus avant les mécanismes de reconnaissance de parentèle.

Les préférences olfactives des Souris ont donc été examinées dans le contexte de la sélection

sexuelle, en se basant sur les résultats présentés dans le chapitre II. Les souris mâles

confrontées à deux odeurs de femelles en diœstrus passent plus de temps à sentir l’odeur

d’une femelle non apparentée qu'à sentir celle d'une soeur. Cette "préférence" pour une

femelle non apparentée, si elle se traduit dans le choix réel du partenaire, aura des

conséquences bénéfiques sur la fitness de la descendance. Il paraît donc important qu’elle soit

robuste, même quand les odeurs sont affectées par des facteurs d’état. Ces facteurs d’état ne

sont pas tous équivalents : selon leur nature, ils affectent plus ou moins la qualité du

partenaire potentiel. La reconnaissance de parentèle sur la base des odeurs individuelles a

donc été étudiée en interaction avec un facteur théoriquement peu lié à la qualité du

partenaire, le régime alimentaire. Dans un second temps, un facteur plus important dans le

choix de partenaire, l’âge, a été étudié.

3.2. Reconnaissance de parentèle et régime alimentaire

Le régime alimentaire est un facteur d’état dont les variations sont réversibles à court terme :

ces conséquences en terme de fitness sont relativement faibles. D’autre part, le régime

alimentaire est perceptible chez la Souris domestique. Moles & D'Amato (2000) ont montré

que les vocalisations ultrasoniques de femelles Mus domesticus (souche NMRI) lors de la

rencontre avec un congénère sont affectées par le régime alimentaire de celui-ci et par l’état

motivationnel du sujet. Ainsi une femelle affamée vocalise en présence d’un congénère

nourri, indépendamment du type de nourriture, alors qu’une femelle rassasiée ne vocalise que

si le congénère a ingéré des aliments appétants. Ce travail permet d’inférer une capacité à

distinguer le type de régime alimentaire sur la base d’informations olfactives. Bien sûr, les

souris de cette étude interagissaient directement et recevaient donc des informations plus

complexes que la simple odeur individuelle, mais la transcription en odeur du régime

alimentaire est l’explication la plus logique et la plus parcimonieuse.

110


D’autres études se sont intéressées au régime alimentaire et aux odeurs chez les Rongeurs.

Les campagnols mâles Microtus pennsylvanicus sont plus intéressés par l’odeur d’une femelle

ayant ingéré de la nourriture à forte teneur en protéines que par l’odeur d’une femelle ayant

reçu un régime faible en protéines mais néanmoins suffisant pour maintenir une activité

reproductrice. Les femelles montrent la même préférence pour l’odeur du mâle ayant un

régime à fort taux de protéines (Ferkin et al., 1997). Cette préférence est interprétée par les

auteurs comme un choix du partenaire le plus intéressant, car en situation de compétition pour

les ressources alimentaires en nature, l’animal ayant ingéré de la nourriture très énergétique

"démontre" ainsi sa capacité à se procurer cette nourriture et signale donc sa qualité. Le

régime alimentaire peut également jouer un rôle dans un contexte différent du choix de

partenaire, la relation mère-jeune. Chez les Souris épineuses Acomys cahirinus, les jeunes

préfèrent l'odeur d'une femelle nourrie avec le régime maternel à l'odeur d'une femelle nourrie

différemment. De plus, les jeunes montrent cette préférence même si la femelle nourrie

comme la mère biologique est d'une espèce différente et assez éloignée (Mus domesticus) et

que l'autre femelle proposée (et nourrie différemment) est conspécifique (Porter & Doane,

1977). Cette expérience suggère que des variables environnementales comme l'alimentation

peuvent induire des choix préférentiels, même vis-à-vis d'une autre espèce. Il semble donc

que le régime alimentaire soit perceptible dans les productions odorantes des Rongeurs, ce qui

en fait un paramètre intéressant à étudier en interaction avec la reconnaissance de parentèle.

Comme expliqué dans le chapitre I, le MHC est considéré par de nombreux chercheurs

comme le support génétique de l’individualité et de l’apparentement. Dans ce contexte,

Brown et al. (1996) se sont intéressés aux rôles respectifs de l’alimentation et du MHC dans la

production de l’odeur individuelle. Pour ce faire, Ils ont utilisé un processus de

conditionnement opérant appliqué à des rats dont la tâche était de discriminer les odeurs de

souris de laboratoire de deux souches variant à un seul locus du MHC selon les modalités

suivantes : 1) MHC différent, même régime alimentaire ; 2) MHC différent, régime différent ;

3) MHC identique, régime identique ; 4) MHC identique, régime différent. Les rats

discriminent facilement les odeurs des situations 2) et 4), c’est-à-dire les odeurs de souris

ayant reçu une alimentation différente. L’apprentissage est plus difficile sur les tâches 1) et 3).

Pour cette dernière, les rats ne conservent pas l’apprentissage d’un jour à l’autre mais sont

capables de discriminer lors d’une même session, ce qui tend à montrer que des souris, bien

que génétiquement identiques et nourries pareillement, produisent des odeurs discriminables,

111


même par des rats. La plus grande facilité de l’apprentissage induite par la différence

d’alimentation entre les souris démontre la capacité à discriminer les odeurs d’animaux

nourris différemment mais aussi indique une plus grande saillance des informations liées au

régime alimentaire par rapport au informations liées à la différence génétique (très faible dans

cette expérience). Cette dichotomie entre les deux types d’informations - génétiques et

alimentaires - est très ambiguë. En effet, les deux phénomènes semblent liés : le MHC

détermine en partie la composition de la flore bactérienne chez les Souris (Toivanen et al.,

2001), et cette flore bactérienne joue sur les processus digestifs et donc la formation des

odeurs.

La covariance odeur-gènes démontrée chez Mus spicilegus (cf. chapitre 1) est donc

susceptible d’être modulée par l’alimentation. L’hypothèse d’une comparaison phénotypique

avec l’odeur propre de l’animal (self-referent phenotype matching) exposée au chapitre 2

permet de faire la prédiction suivante : les variations du phénotype odorant, induites par

exemple par un changement de régime alimentaire, sont de nature à modifier les préférences

olfactives des animaux ayant subi ces variations. Pour tester cette hypothèse, il est important

de choisir un facteur alimentaire n’affectant pas la qualité du partenaire proposé. Dans cette

expérience, deux variétés de pommes ont été utilisées, en partant du postulat que les

propriétés énergétiques de ces deux régimes alimentaires étaient similaires.


Les souris utilisées dans cette expérience ont été nourries avec la nourriture standard

complémentée de morceaux de pommes. Chaque animal recevait des morceaux de pomme de

la variété "Royal Gala" ou bien de la variété "Granny Smith" pendant une semaine avant le

début des tests et jusqu’à la fin de l’expérience. Les morceaux de pommes étaient renouvelés

tous les jours et il était vérifié que les morceaux précédents avaient été consommés. Durant

cette semaine, les mâles étaient isolés et les femelles laissées en petits groupes de deux ou

trois sœurs, de façon à prévenir la réceptivité sexuelle (Féron & Gheusi, 2003). Les tests sont

réalisés de façon similaire aux tests de préférences déjà exposés : les mâles sont transférés

dans une cage propre et sont mis en présence de deux odeurs de femelles recueillies sur une

boîte de Pétri frottée sur la zone uro-génitale. Pendant 5 minutes, le temps d’investigation est

chronométré par deux observateurs non informés de la nature des stimuli présentés. Trois tests

ont été réalisés :

112


- Le premier choix proposé au mâle se fait entre les odeurs de deux sœurs non

familières (non apparentées au sujet), l’une ayant reçu le même régime (la même variété de

pomme) que lui, l’autre ayant mangé l’autre variété de pomme. Les deux femelles sont issues

de la même portée séparée en deux groupes d’au moins deux femelles. Ainsi, la proximité

génétique avec le sujet est la même et la relative homogénéité du background permet de

limiter le risque d’une préférence spontanée pour l’une ou l’autre des deux femelles. Si le

choix du sujet est dépendant de son régime alimentaire, alors il est possible de conclure à une

perception du régime alimentaire par les Souris glaneuses, ainsi qu’à une discrimination très

fine de ce régime alimentaire, puisque seule la variété des pommes change.

- Le second test propose à l’animal testé le choix entre l’odeur d’une femelle

apparentée (une sœur d’une portée ultérieure) et une femelle non apparentée selon deux

modalités. Dans le 1er cas, le sujet et les donneuses d’odeurs ont reçu le même régime

alimentaire, tandis que dans le 2e cas, le régime alimentaire diffère entre le sujet et les deux

femelles. Cette deuxième modalité permet de tester l’hypothèse d’un masquage des

informations liées à l’apparentement par les informations liées au régime alimentaire.

- Le troisième test est conditionné par les résultats des deux précédents, puisqu’il

s’agit de mettre en conflit les éventuelles préférences mises en évidence dans ces tests. Si les

animaux préfèrent les femelles au régime alimentaire différent dans le 1er test et les non

apparentées dans le deuxième, alors le choix sera proposé entre l’odeur d’une femelle non

apparentée avec le même régime alimentaire que le sujet et l’odeur d’une femelle apparentée

avec un régime différent. C’est ce dernier test qui permet d’envisager l’interaction des

facteurs génétiques et alimentaires.

113


3.2.2 Résultats

Expérience 1 : Choix de mâles entre des odeurs de femelles partageant ou non

le même régime alimentaire.

Les mâles testés ont significativement préféré les odeurs de femelles ayant reçu la variété de

pomme différente de la leur (14.05 ±

3.1 s contre 8.85 ± 2.57 s pour les

odeurs de femelles partageant le

régime alimentaire du sujet

(moyenne ± erreur standard) ; p =

0.028 test de Wilcoxon pour

échantillons appariés, également

utilisé pour les expériences

suivantes). Cette préférence est

exprimée par 8 sujets sur les 10

testés. La probabilité associée à cette

proportion, indépendante du temps

passé à sentir les stimuli, est de

0,0547. La moitié des sujets avait

reçu la variété Granny Smith et

l’autre la variété Royal Gala, pour

éviter un éventuel effet plus attractif

d’une de ces deux variétés. La

figure 3.1.1 présente les résultats de

ce test.

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20

régime identique régime différent

odeurs de soeurs non apparentées au sujet

tem

ps d

'inve

stig

atio

n (s

ec)

p = 0.028

Figure 3.1.1 : Temps passé par des mâles (N = 10) à sentir les odeurs uro-génitales de femelles présentées simultanément lors d’un test de 5 minutes (moyenne eterreur standard). Les deux femelles sont sœurs, non-apparentées au sujet et l’une a reçu pendant une semaine la même variété de pomme que le sujet, tandis que l’autrea reçu une variété de pomme différente. L'inscription"p = 0.028" indique la significativité de la différence observée (test de Wilcoxon pour échantillons appariés).

114


Expérience 2a : choix de mâles entre des odeurs de femelles apparentées ou non

ayant toutes deux le même régime alimentaire que le sujet

Les mâles testés ne montrent pas de préférence claire pour l’une ou l’autre des deux

catégories de stimuli présentés. Les odeurs de sœurs sont investiguées en moyenne 7,98

secondes contre 7,67 s pour les odeurs de femelles non apparentées. Sur les 10 mâles testés,

6 passent plus de temps à sentir l’odeur de leur sœur non familière (p = 0,386).

Expérience 2b : Choix de mâles entre des odeurs de femelles apparentées ou non

ayant un régime alimentaire différent de celui du sujet

Lorsque les deux femelles donneuses d’odeurs sont nourries avec une variété de pomme

différente de celle du mâle, ceux-ci sont plus intéressés par l’odeur de la moins apparentée des

deux (8 mâles sur 10). Cette préférence n’est toutefois pas significative (p = 0,074, test de

Wilcoxon). La probabilité exacte d’avoir 8 sujets sur 10 préférant la même catégorie d’odeurs

selon l’hypothèse nulle d’attractivité égale des deux stimuli est de 0,0547. Les résultats des

expériences 2a et 2b sont présentés dans la figure 3.1.2.

0

2

4

6

8

10

12

régime similaire à celui du sujet régime différent de celui du sujet

tem

ps d

'inve

stig

atio

n (s

ec)

sœur non familière

femelle non apparentée

p = 0.386 p = 0.0742a 2b

Figure 3.1.2 : Temps passé par des mâles à sentir les odeurs uro-génitales de femelles présentées simultanément lors d’un test de 5 minutes (moyenne et erreur standard). L’une des femelles est unesœur non familière du sujet, l’autre une femelle non familière non apparentée au sujet. Dans le test 2a,les deux donneuses d’odeurs ont reçu pendant une semaine la même variété de pomme que le sujet(N = 10). Dans le test 2b, les deux femelles ont reçu le même régime alimentaire, différent de celui du sujet (N = 10). Les valeurs de probabilité données par le test de Wilcoxon pour échantillons appariéssont indiquées pour chacun des deux tests.

115


Expérience 3 : Choix de mâles entre des odeurs de femelles apparentées ou non

ayant un régime alimentaire différent de celui du sujet

Compte tenu des résultats de

l’expérience 1 et de l’expérience

2b, ce test propose à des mâles un

choix entre une sœur nourrie

différemment et une femelle non

apparentée nourrie avec la même

variété de pomme. Face à ce choix,

les mâles passent plus de temps à

sentir l’odeur de la femelle non

apparentée (p = 0,036 selon le test

de Wicoxon pour échantillons

appariés). La probabilité associée à

des réponses aléatoires aboutissant

à la réponse observée (9 mâles sur

10 préférant l’une des deux

catégories de stimulus),

indépendamment du temps

d’investigation, est de 0,011. La

figure 3.1.3 expose les résultats de

ce test.

3.2.3 Discussion

Dans cette série d’expériences, les m

femelles apparentées ou non qui en o

est d’abord important de constater qu

qu’il s’agit d’un changement de var

capacité de discrimination n’est pas s

travaux ayant démontré leur acuité sen

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

régime différent régime identique

sœur non familière femelle non apparentée

tem

ps d

'inve

stig

atio

n (s

ec)

p = 0.036

Figure 3.1.3 : temps passé par des mâles (N = 10) à sentirles odeurs uro-génitales de femelles présentéessimultanément lors d’un test de 5 minutes (moyenne eterreur standard). La première femelle est une sœur nonfamilière du sujet et a reçu une variété de pomme différentependant une semaine. La seconde, nourrie comme le sujet,est une femelle qui lui est non apparentée. La valeur de pdonnée par le test de Wilcoxon pour cette comparaisonentre échantillons appariés est indiquée.

âles Mus spicilegus ont été confrontés à des odeurs de

utre partageaient ou non le même régime alimentaire. Il

e cette variation subtile du régime alimentaire, puisque

iété du même fruit, est décelable par les souris. Cette

urprenante en tant que telle, compte-tenu des nombreux

sorielle. Ce type de distinction est possible chez les rats

116


même quand les animaux donneurs d'odeurs sont génétiquement identiques (MacIntosh

Schellinck et al., 1992). Ce qui est peut-être plus surprenant, c’est que cette discrimination est

induite par le propre régime alimentaire du sujet. En effet, l’expérience 1 présente un choix

entre deux sœurs de la même portée, donc également intéressantes pour le mâle. La moitié des

sujets ayant consommé la variété Granny Smith et l’autre la Royal Gala, il est impossible

d’attribuer la discrimination observée à un plus grand intérêt pour l’une ou l’autre de ces

variétés. La préférence pour l'odeur de la femelle nourrie différemment d'eux-mêmes doit être

due à une forme de comparaison, soit avec l'odeur propre de l'animal, soit avec une trace

mnésique, un souvenir olfactif. L'odeur uro-génitale de femelles contient donc des

informations similaires à celles portées et/ou mémorisées par l'animal.

3.3. Parentèle et facteurs d'état liés à la fitness : l'âge

Pour poursuivre l'étude des interactions entre facteurs d'état et parentèle, il a semblé judicieux

de s'intéresser à un facteur important pour la fitness des animaux. En effet, dans la première

partie de ce chapitre, les préférences des mâles étaient dirigées de façon "adéquate" malgré les

variations de régime alimentaire. Le fait d'avoir consommé l'une ou l'autre des deux variétés

de pomme n'est pas associé à un gain de fitness. Certains facteurs traduits dans l'odeur

individuelle sont en revanche associés à une meilleure fitness : ainsi l'état de santé ; le statut

social et l'âge peuvent se traduire par des modifications importantes de l'odeur (Beauchamp &

Yamazaki, 2003). C'est ce dernier facteur, l'âge, qui a été choisi pour l'étude suivante.

Pourquoi est-ce un facteur fortement lié à la fitness ? Il existe plusieurs réponses qu'il

convient de présenter rapidement. Tout d'abord, en nature, atteindre un âge avancé, c'est avoir

fait la démonstration de sa résistance aux pressions de sélection, liées à la prédation, la

compétition, le parasitisme ou les conditions abiotiques. Un partenaire âgé est donc

théoriquement porteur de "bons gènes" qui lui ont permis cette survie et cette longévité

(Brooks & Kemp, 2001). En nature, une femelle qui choisirait un mâle âgé pourrait faire

bénéficier à sa progéniture de ces bons gènes. L'un des problèmes de cette théorie est qu'il est

difficile de dire si les femelles préfèrent les signaux révélateurs de l'âge parce qu'ils sont

corrélées à une meilleure fitness ou si elles préfèrent les signaux indicateurs de cette meilleure

fitness, signaux plus fréquents chez les individus âgés (Proulx et al., 2002). Une autre raison

pour une femelle de préférer s'accoupler avec un mâle âgé est leur implication plus grande

dans les soins parentaux, démontrée chez les oiseaux (Brooks & Kemp, 2001). Chez Mus

117


spicilegus où le père s'investit beaucoup dans l'élevage des jeunes (Patris & Baudoin, 2000),

l'efficacité de ces soins peut être importante (Il faut noter qu'il n'existe à ce jour aucune

indication d'une corrélation entre l'âge du père et les soins parentaux chez cette espèce).

Un partenaire âgé n'est cependant pas toujours préférable. Le potentiel reproducteur décroît

avec l'âge, chez les mâles comme chez les femelles. De plus, un individu âgé a plus de

chances d'avoir accumulé au cours de sa vie des mutations délétères (Brooks & Kemp, 2001).

Chez une espèce présentant un lien fort entre partenaires comme Mus spicilegus, une trop

grande différence d'âge entre les partenaires signifie que l'un des deux risque de mourir avant

l'autre: les reproductions successives seront interrompues, et le partenaire restant devra

retrouver un nouveau partenaire, ce qui représente un coût considérable. La femelle devra de

plus assurer seule l'élevage des jeunes si le mâle meurt peu après l’accouplement.

Avant de tester l'interaction du facteur âge avec les préférences olfactives liées à la parentèle,

il est important de vérifier que ce facteur âge est bien perceptible par les souris. Le

métabolisme devrait changer avec l'âge chez les Souris glaneuses, comme il le fait par

exemple chez les rats-taupes (O'Connor et al., 2002) et les souris de laboratoire (Osada et al.,

2003), et donc permettre une discrimination olfactive. D'autre part, il est intéressant de

prendre en compte l'âge du sujet en même temps que celui des donneurs d'odeurs. En effet, si

le phénotype varie bien avec l'âge de façon similaire pour tous les individus, alors la

préférence peut être influencée par la comparaison des phénotypes du sujet et des donneurs.

Enfin, les donneurs utilisés sont des frères et sœurs d'âge différent, obtenus en laboratoire de

couples stables s'étant reproduit pendant plus de quatre mois. Ce dernier point est capital car il

permet d'éviter la critique évoquée plus haut à la théorie de l'âge comme révélateur de bons

gènes : en utilisant des frères et sœurs comme donneurs, on s'assure qu'aucun des deux n'est

génétiquement plus intéressant pour le sujet. L'âge, via ses conséquences sur l'odeur

individuelle, devrait donc être le seul critère de choix pour les souris.

La première étape de ce travail est de vérifier s'il existe des préférences olfactives basées sur

l'âge des donneurs, et si ces préférences sont influencées par l'âge du sujet.

118


3.3.1. Matériel et méthodes

Pour cette étude, 10 mâles âgés, 10 mâles jeunes, 10 femelles âgées et 10 femelles jeunes ont

été utilisés. Au moment du test, les souris âgées ont environ 8 mois et les jeunes sont âgés de

4 à 5 mois. Une telle différence d'âge correspond, en milieu naturel, à des cohortes très

différentes, nées au début ou à la fin de la période de reproduction. Cette différence d'âge peut

sembler faible, mais il faut garder à l'esprit que ces individus ont les mêmes parents. Il a donc

fallu sélectionner des couples ayant une activité reproductrice pendant plus de trois mois, ce

qui correspond à plus de quatre portées successives. De plus, il est également nécessaire de

disposer d'origines variées pour éviter la pseudo réplication.

Les mâles sont isolés au moins une semaine avant le début des expériences, et les femelles

sont maintenues en groupe unisexe depuis l'âge de 35 jours. Aucune de ces femelles n'a donc

eu d'expérience de la reproduction, et le regroupement inhibe les cycles oestriens (Féron &

Gheusi, 2003).

Le protocole utilisé est très similaire à celui présenté dans l'étude précédente. Le sujet est

transféré dans une cage propre et confronté à deux odeurs d'individus du sexe opposé, l'un du

même âge, l'autre d'un âge différent. Les deux donneurs d'odeurs, non familiers, sont non

apparentés au sujet. Les quatre tests sont donc :

• préférences de mâles âgés pour l'odeur d'une femelle âgée ou l'odeur d'une femelle jeune

• préférence de mâles jeunes confrontés au même choix que ci-dessus

• préférences de femelles âgées pour l'odeur d'un mâle âgé ou l'odeur d'un mâle jeune

• préférence de femelles jeunes confrontées au même choix que ci-dessus

L'éventuelle préférence est objectivée par la mesure du temps d'investigation de l'un et l'autre

des deux stimuli (des boîtes de Pétri frottées sur la zone uro-génitale des donneurs) pendant

5 minutes.

119


3.3.2. Résultats

Préférences des mâles :

Les mâles âgés passent plus de temps à sentir l’odeur d’une femelle âgée (8,15 ± 6,30 s

(moyenne ± écart-type)) que l'odeur d'une femelle jeune (4,97 ± 3,92 s). Cette différence est

significative (test de Wilcoxon pour échantillons appariés, N = 10, p = 0,047). Les mâles

jeunes, en revanche, ne montrent pas de préférence significative entre l'odeur d'une femelle de

leur âge et l'odeur d'une femelle plus âgée (N = 10, p = 0,241). Ces résultats sont présentés

dans la figure 3.2.1.

0

2

4

6

8

10

12

14

âgés (N=10) jeunes (N=10)

mâles

tem

ps d

'inve

stig

atio

n (s

ec) p

enda

nt 5

min

.

femelles âgées femelles jeunes

______*

Figure 3.2.1 : Temps d'investigation (en sec) de mâles jeunes ou âgés sur des odeurs de femelles

jeunes (en blanc) et âgées (en noir) pendant 5 minutes. L'astérisque indique une différence

significative (p < 0,05).

120


Préférences des femelles:

Les femelles âgées ne montrent pas de réelle préférence entre les deux odeurs présentées

(odeurs de mâles âgés 3,87 ± 1,31 s ; odeurs de mâles jeunes 4,91 ± 3,04 s ; N = 8, p = 0,327).

Il est à noter que deux femelles n'ont exploré aucune des deux odeurs pendant le temps

imparti et ont donc été exclues de l'analyse.

Les femelles jeunes n'ont pas non plus montré de préférence consistante pour l'une ou l'autre

des deux catégories d'odeurs (N = 9, p = 0,767). Là encore, l'absence de réponse d'une des

femelles a réduit l'effectif du test.

La figure 3.2.2 présente ces résultats.

0

1

2

3

4

5

6

7

âgées (N=8) jeunes (N=9)

femelles

tem

ps d

'inve

stig

atio

n (s

ec) p

enda

nt 5

min

.

mâles âgés mâles jeunes

Figure 3.2.2 : Temps d'investigation (en sec) de femelles jeunes ou âgés sur des

odeurs de mâles jeunes (en blanc) et âgées (en noir) pendant 5 minutes.

121


3.3.3. Discussion

Les mâles âgés semblent bien montrer une préférence pour l'odeur d'une femelle du même âge

qu'eux par rapport à une femelle plus jeune. Ceci permet de déduire une capacité à discriminer

entre les deux catégories. Cette capacité de discrimination peut être attribuée aux

conséquences olfactives de l'âge via les changements métaboliques liés au vieillissement,

mais il n'est pas possible d'être catégorique sur ce point. En effet, les femelles utilisées font

partie de deux cohortes différentes : les femelles âgées sont nées au même moment de l'année

et faisaient partie de l'une des premières portées de leur mère. Les femelles jeunes sont

également nées au même moment, 3 à 4 mois plus tard que les femelles âgées, de mères

relativement âgées ayant déjà eu de nombreuses portées. Bien que la saisonnalité soit

contrôlée le plus possible en laboratoire, par l'application d'un éclairage artificiel, d'une

photopériode stable et d'une température constante, et qu'il n'y ait pas de référence

bibliographique traitant de changements du phénotype odorant lié à l'âge de la mère, il n'est

pas impossible que ces facteurs associés à l'âge des souris testées aient pu influencer le choix

des mâles âgés. Pour lever cette ambiguïté, il faudrait prélever l'odeur de femelles de la même

portée, congeler les prélèvements puis effectuer un deuxième prélèvement à la fin de leur vie.

De plus, cette procédure permettrait d'étudier les modifications de l'odeur individuelle avec

l'âge, puisque le même individu pourrait fournir plusieurs échantillons d'odeurs échelonnés

dans le temps, et permettrait également d'étudier finement les capacités de discrimination et

de catégorisation en fonction de l'âge. Cependant, les deux catégories de femelles sont bien

discriminables, quelle que soit l'origine de leur différence. L'hypothèse d'un changement

olfactif lié à l'âge lui-même reste la plus parcimonieuse (Osada et al., 2003).

L'interprétation de la préférence des mâles âgés est malaisée. Il est difficile d'associer ce choix

à une plus grande qualité des femelles âgées, et ce pour deux raisons : 1) le potentiel

reproducteur des femelles âgées est fatalement plus faible que celui des jeunes. De plus, l'âge

n'est pas dans ce cas le signe d'une plus grande expérience, ni d'une meilleure compétence

dans l'élevage des jeunes, puisque toutes les femelles testées sont nullipares. 2) Si les femelles

âgées étaient réellement plus intéressantes pour un mâle, alors cette même préférence devrait

se retrouver chez les mâles jeunes. Or ceux-ci montrent une tendance inverse (non

significative). Ce dernier point permet de proposer une interprétation alternative : les mâles

ont tendance à choisir la femelle de leur âge, ce qui rappelle certains travaux chez les Oiseaux

où il existe une association prédominante de partenaires d'âge similaire (Coulson & Thomas,

122


1983). Cependant les préférences pour les odeurs de femelles s'expliquent certainement de

façon plus simple. Si l'âge a des conséquences olfactives similaires chez tous les individus,

alors il est probable que les odeurs d'individus du même âge présentent des qualités similaires.

Les mâles ont alors pu être attirés par cette similarité relative à ce à quoi ils sont habitués,

c'est-à-dire leur propre odeur. La motivation à choisir ce stimulus par rapport à l'autre est,

encore une fois, difficile à analyser.

Les femelles ne montrent pas de préférence, ni même de tendance à préférer les mâles en

fonction de leur âge. Il n'y a pas non plus d'indication que leur âge dicte une préférence,

comme chez les mâles. De façon similaire aux résultats présentés dans le chapitre II, les

femelles ne semblent pas choisir entre les odeurs de mâles.

L'absence de résultats probants concernant le rôle de l'âge dans les préférences olfactives des

Souris glaneuses empêche la réalisation de l'étape suivante, l'étude de l'interaction de ce

facteur avec la reconnaissance de parentèle. En effet, si les souris avaient montré une

préférence claire pour les odeurs de l'autre sexe basée sur l'âge des donneurs, il aurait été

possible de proposer un choix opposant préférence liée à l'apparentement et préférence liée à

l'âge, comme il a été proposé un choix opposant préférence génétique et préférence lié au

régime alimentaire (voir ci-dessus). Par exemple, si les mâles - quelque soit leur âge - avaient

préféré l'odeur d'une femelle jeune, le choix aurait été entre une sœur jeune et une femelle non

apparentée plus âgée. La seule préférence significative obtenue dans ces tests a été celle des

mâles âgés pour l'odeur d'une femelle également âgée. En croisant ce facteur avec le facteur

apparentement, le choix pour les vieux mâles aurait été entre l'odeur d'une sœur du même âge

et l'odeur d'une femelle jeune et non apparentée. Or le résultat de cette comparaison est

difficilement interprétable : en effet, la proximité génétique comme le partage d'un état

commun (ici l'âge) accroissent les similarités olfactives. Dans l'hypothèse d'un mécanisme

basé sur la similarité des odeurs, une telle comparaison n'est pas heuristique, puisqu'au lieu de

présenter une situation où la similarité génétique et la similarité liée au partage de facteurs

d'état sont en conflit, le choix serait entre femelle "doublement similaire" (par l'âge et par

l'apparentement) et une femelle "doublement différente".

Il a donc été impossible d'étudier l'interaction de l'apparentement et de l'âge comme avait été

étudiée l'interaction de l'apparentement et du régime alimentaire.

123


3.4. Facteurs d'état et parentèle : discussion générale

Les résultats exposés dans ce chapitre ne permettent malheureusement pas de répondre aux

interrogations qui ont présidé à l'élaboration de ces protocoles. La raison d'être de cette étude

sur l'interaction des facteurs d'état et de la parentèle était de tester de façon indirecte la

validité de l'hypothèse présentée dans le chapitre II, c'est-à-dire l'utilisation par les Souris

glaneuses de la proximité des odeurs individuelles pour évaluer la proximité génétique. Une

modification du phénotype odorant est de nature à perturber un tel mécanisme.

Dans la première étude, l'ingestion par le sujet (mâle) d'une variété de pomme influence ses

préférences olfactives : une femelle ayant consommé l'autre variété de pomme aura tendance

a être préférée à une femelle ayant le même régime alimentaire que le sujet. Une différence

subtile de régime alimentaire est donc suffisante pour infléchir les préférences olfactives. Le

sujet choisit l'odeur la moins similaire à la sienne. Le facteur "nouveauté" paraît primordial

pour comprendre cette préférence : ce n'est pas une variété de pomme qui est préférée, c'est la

variété de pomme que le sujet ne connaît pas. Ces résultats sont tout à fait cohérents avec la

littérature existante : le changement de régime alimentaire modifie l'odeur et peut même

permettre de discriminer les odeurs d'individus qui nourris identiquement ne sont pas

discriminés (Brown & Schellinck, 1992). Ces résultats sont également cohérents avec

l'hypothèse d'une comparaison du phénotype rencontré avec le phénotype propre : la similarité

est plus grande entre l'odeur du sujet et celle du donneur nourri avec la même variété de

pomme qu'entre l'odeur du sujet et celle du donneur nourri différemment. Dans le chapitre II,

les préférences olfactives des mâles étaient dirigées vers l'odeur d'une femelle non apparentée

plutôt que vers l'odeur d'une sœur (non familière). La covariance odeurs-gènes implique en

effet une plus grande similarité entre le sujet et sa sœur qu'entre le sujet et une femelle non

apparentée. En croisant les deux facteurs, les mâles ont montré une préférence pour l'odeur

d'une femelle non apparentée pourtant nourrie de la même façon que lui-même.

L'interprétation la plus parcimonieuse est que le phénotype d'une apparentée est demeuré plus

proche, malgré le régime alimentaire différent. L'odeur de cette femelle est donc perçue

comme moins attractive que celle d'une non-apparentée. Cette expérience ne permet toutefois

pas de démontrer que c'est bien la similarité phénotypique qui guide les préférences olfactives

de mâles. En effet, l'hypothèse d'un traitement distinct des informations liées à

l'apparentement et de celles liées au régime alimentaire est tout à fait plausible. Un moyen

indirect de tester cette hypothèse est d'accroître la différence entre les odeurs en modifiant de

124


façon plus drastique le régime alimentaire. Cette procédure devrait être réalisée de la façon

suivante :

1) Nourrir les souris avec deux régimes alimentaires A et B très différents mais

n'entraînant pas de changement de leur fitness, c'est-à-dire conserver un taux de

protéines constant et une valeur énergétique constante tout en jouant sur les composés

volatiles.

2) Présenter aux sujets mâles A (nourris avec le régime A) l'odeur d'une femelle A et

celle d'une femelle B (et vice-versa), toutes deux non apparentées. Le résultat de ce

test devrait être le même qu'avec les variétés de pommes, c'est-à-dire une préférence

pour la nouveauté (l'odeur de la femelle B).

3) Proposer le choix au mâle A entre une femelle non apparentée A et une sœur B. Selon

le résultat de ce test, deux mécanismes peuvent être envisagés :

• Si la femelle non apparentée est préférée, bien qu'à apparentement égal la

femelle au régime alimentaire différent soit préférée, alors ceci constitue une

indication forte d'un traitement séparé des facteurs de parentèle et des facteurs

d'état présents dans l'odeur. Ce résultat seul restant néanmoins interprétable

comme une prédominance de l'apparentement par rapport au régime alimentaire

dans l'odeur, il faudrait pour confirmer cette interprétation mettre en œuvre une

série de tests d'habituation-généralisation similaires à ceux décrits dans les

études sur la covariance odeur-gènes (Busquet & Baudoin, sous presse ; Heth et

al., 2001). Si ces tests confirment que les odeurs du sujet et de la femelle non

apparentée soumise au même régime sont perçues comme plus similaires que

les odeurs du sujet et d'une sœur nourrie différemment, alors la préférence pour

la femelle non apparentée dans le test croisé ne peut s'expliquer par l'utilisation

de la similarité des odeurs. Le mécanisme sous-jacent serait dans ce cas proche

de l'utilisation d'allèles de reconnaissance et par là même d'une reconnaissance

de parentèle "vraie" sensu Grafen (1990).

• Si l'odeur de la sœur nourrie différemment du sujet est préférée par celui-ci,

alors l'hypothèse de l'utilisation de la similarité des odeurs se verrait confortée.

Le sujet s'est trouvé en quelque sorte "trompé" par la manipulation de son

phénotype et de celui des femelles donneuses. La plus grande similarité de son

125


odeur avec celle de la femelle non apparentée lui ferait considérer l'odeur de sa

sœur comme plus intéressante.

Un autre moyen de tester ces deux hypothèses et de jouer sur la similarité des odeurs liée à

l'apparentement, plutôt que sur la similarité liée aux facteurs d'état. Par exemple, si l'odeur

d'une non-apparentée est préférée à celle d'une double cousine (r = 0,25), ce qui n'a encore

jamais été testé, il est possible de proposer à un mâle un choix croisé entre l'odeur d'une

double cousine nourrie avec une variété de pomme différente et l'odeur d'une non apparentée

nourrie avec la même variété que le sujet. Ainsi, avec un test en tout point comparable à celui

présenté dans ce chapitre, il est possible que la préférence du mâle se porte vers l'odeur de la

double cousine. La similarité odorante "d'origine génétique" étant moindre entre doubles

cousins qu'entre frères et sœurs, la similarité "d'origine environnementale" pourrait l'avoir

emporté et ainsi renversé la préférence. L'idéal serait d'entreprendre une étude de grande

envergure où les similarités phénotypiques seraient manipulées selon les deux axes,

l'apparentement et le régime alimentaire. Une telle étude de l'interaction des facteurs de

parentèle avec un facteur d'état (l'alimentation) permettrait indirectement de mettre à l'épreuve

le mécanisme d'évaluation de la proximité génétique par la similarité des odeurs.

L'autre facteur d'état étudié dans ce chapitre était l'âge. Bien qu'il n'ait pas été possible de

mener l'étude à son terme en proposant le choix croisé entre une sœur de l'âge préféré et une

femelle non apparentée de l'autre classe d'âge, quelques enseignements intéressants peuvent

être tirés. Tout d'abord les femelles n'ont pas montré de choix basé sur l'âge des mâles

donneurs. Ceci semble moins être lié à une absence de perception du facteur âge qu'à une

probable absence de motivation à choisir entre des odeurs de mâles. En effet, les résultats

exposés dans le chapitre II faisaient déjà état d'une absence de choix des femelles entre les

odeurs de mâles (qui différaient par leur apparentement). Les mâles, quant à eux, montrent

une préférence qui semble dirigée vers les femelles de leur classe d'âge, bien que cette

tendance ne soit significative que pour les mâles âgés. Les mâles ont été attirés par le

phénotype qui semble en toute logique le plus proche du leur. Bien que ce point n'ait pas été

vérifié (les tests d'habituation-généralisation entrepris dans ce but n'ont pu être réalisés, les

animaux montrant un manque d'intérêt pour les odeurs présentées), le fait que les jeunes

mâles ne montrent pas de préférence pour ces femelles âgées mais plutôt une tendance inverse

indique que ce n'est pas le phénotype des femelles âgées qui est plus attractif mais bien la

relation entre le sujet et les donneuses d'odeurs qui influence la préférence. Il est frappant de

126


voir que les préférences des mâles pour des odeurs de femelles ne sont pas aussi facilement

interprétables que les résultats du chapitre II ne le laissaient penser. Il est à noter que d'autres

pistes ont été explorées concernant l'interaction des facteurs de parentèle avec des facteurs

d'état liés à la fitness, mais ces pistes ont toutes été abandonnées, faute de préférence

constante des souris pour l'une ou l'autre des catégories présentées (raison pour laquelle ces

pistes ne sont pas exposées dans cette thèse). La privation temporaire de nourriture des

donneurs d'odeurs, par exemple, ne se traduit pas par un évitement de l'odeur de ces donneurs,

qui sont pourtant théoriquement des partenaires potentiels moins intéressants. Dans le cadre

du choix de partenaire, il paraît primordial de trouver un facteur d'état influençant fortement

les préférences sexuelles des Souris glaneuses afin d'étudier son interaction avec les facteurs

de parentèle. L'un des candidats les plus prometteurs est le parasitisme, en vertu d'études

montrant que les individus parasités tendent à être évités lors du choix du partenaire sexuel

(Willis & Poulin, 2000 ; Ehman & Scott, 2002 ; Kavaliers et al., 2004). En évitant un

partenaire parasité, une souris évite d'une part de se voir transmettre ce parasite et d'autre part

de s'accoupler avec un partenaire dont le système immunitaire est manifestement déficient

(Penn & Potts, 1998). Le parasitisme est un facteur décelable dans les odeurs individuelles, et

qui se traduit par des préférences olfactives fortes chez les souris de laboratoire (Kavaliers

& Colwell, 1995). De plus, l'état du sujet peut influer sur les préférences pour des odeurs de

partenaires potentiels parasités ou non. En effet, la simple exposition à l'odeur d'un mâle

parasité fait chuter la préférence de femelles Mus domesticus pour l'odeur d'un mâle sain

(Kavaliers et al., 2003). Des femelles elles-mêmes parasitées réagissent beaucoup moins que

des femelles saines à l'odeur de mâles parasités, mais réagissent de façon similaire à l'odeur

d'un mâle stressé, ce qui indique que la cause de la baisse de réactivité à l'odeur d'un mâle

parasité est moins liée aux modifications comportementales induites par le parasite chez la

femelle qu'à une plus grande familiarité avec les signaux chimiques révélateurs de la charge

parasitaire (Kavaliers et al., 1998). Une étude de l'interaction du facteur parasitisme avec

l'apparentement dans les préférences socio sexuelles des Souris glaneuses permettrait de

relativiser le rôle de la proximité génétique face à un facteur extrêmement important dans le

cadre du choix de partenaire. Ce faisant, c'est l'aspect fonctionnel de la reconnaissance de

parentèle qui serait mis à l'épreuve. Cet aspect fonctionnel est absolument primordial pour

deux raisons :

- La première est liée à la compréhension des stratégies des animaux sur le terrain. Si

les facteurs d'état interviennent fortement dans le choix de partenaire, alors l'étude de la

127


structuration de ces facteurs d'état en milieu naturel devient fondamentale pour comprendre

les stratégies des animaux. Concrètement, si le fait de partager un état commun (par exemple,

un régime alimentaire identique) est important dans les préférences sexuelles, alors

l'utilisation de la similarité des odeurs comme guide des préférences socio sexuelles recevrait

un appui significatif, bien qu'empirique.

- La deuxième raison se rapporte à l'évolution des mécanismes de reconnaissance de

parentèle. Comme suggéré en introduction du chapitre I, à propos du MHC et des MUPs, la

pensée évolutionniste conduit parfois à supposer qu'en raison de l'importance des pressions de

sélection relatives à la prise en compte de l'apparentement dans les comportements, un

mécanisme a du être développé pour remplir cette fonction capitale. L'étude des facteurs

environnementaux covariants avec l'apparentement en nature permettrait de proposer un ou

des scénarios évolutifs alternatifs, où serait prise en compte la contingence de ces facteurs

(Ryan et al., 2001). La discussion générale reprendra et développera ce point crucial.

Dans ce chapitre ainsi que dans les précédents, les choix des souris portaient sur des odeurs

individuelles. Il a souvent semblé judicieux de rapprocher ces préférences olfactives de

préférences sexuelles ou sociales, sans qu'il soit possible d'en faire la démonstration. Le

prochain chapitre s'est intéressé à cet aspect fonctionnel de la reconnaissance de parentèle, en

essayant de corréler les capacités de discrimination et les préférences mises en évidence

jusqu'ici avec un réel choix de partenaire.

128

Chapitre IV: Aspects fonctionnels de la reconnaissance de parentèle

Chapitre IV :

Aspects fonctionnels de la

reconnaissance de parentèle

129


4.1. Introduction

Les fonctions théoriques de la reconnaissance de parentèle ont été largement présentées dans

l’introduction générale. Elles s’articulent autour de deux grands axes qui sont le choix du

partenaire sexuel et les comportements altruistes. Compte tenu des résultats nouveaux

exposés dans les chapitres précédents, il est apparu intéressant de rechercher chez Mus

spicilegus des comportements qui traduisent cette reconnaissance de parentèle. En effet, les

Souris sont capables de discrimination fine entre les odeurs individuelles, notamment liée à

l'apparentement. Il semble donc que les conditions soient réunies pour une discrimination

comportementale : 1) le signal olfactif contient l'information nécessaire à la traduction des

degrés d'apparentement. 2) cette traduction olfactive est perceptible par les Souris. La

troisième composante de la reconnaissance, suivant la production et la perception, est

l'action. C'est par la mise en évidence de cette troisième composante que l'existence d'une

reconnaissance de parentèle peut être validée. En effet, il est supposé exister des pressions de

sélection ayant amené les animaux à prendre en compte le facteur apparentement dans leurs

choix socio-sexuels. De plus, l'existence de pressions de sélection ayant spécifiquement

présidé à l'élaboration d'une reconnaissance de parentèle est perçue par certains auteurs

comme le critère permettant de définir la reconnaissance de parentèle "vraie" (Grafen 1990 ;

Barnard 1999 ; cf. chapitre II).

Comme exposé dans l'introduction générale, la mise en évidence de pressions de sélection en

laboratoire est une tâche ardue, puisque la seule validation réelle de la meilleure fitness d'une

catégorie d'individus est le succès reproducteur, succès qui n'est estimable que par le nombre

de descendants accédant à la reproduction. Cette mesure n'a de sens qu'en milieu naturel, où

les animaux subissent effectivement l'ensemble des pressions de sélection (prédation,

parasitisme, compétition, pressions abiotiques etc.). D'autre part, les principes de l'évolution

impliquent un certain degré d'optimisation des comportements. Si une aptitude telle que la

reconnaissance de parentèle représente effectivement un avantage majeur, alors il est probable

que l'ensemble des individus de l'espèce étudiée présente cette capacité. Autrement dit, il

n'existe probablement pas de "groupe témoin", d'individus ne manifestant pas cette capacité,

qui permettrait de quantifier l'avantage sélectif des individus pratiquant la reconnaissance de

parentèle. Or la démonstration la plus efficace (et la plus classique) en sciences est la

comparaison de deux groupes différant par un seul trait. Cette démarche ne peut pas

s'appliquer à la recherche de la fonctionnalité d'un comportement, comme elle ne pouvait pas

130


s'appliquer à la recherche d'un mécanisme (Hauber & Sherman, 2003). Il est cependant

possible d'imaginer des stratégies permettant d'estimer les conséquences fonctionnelles de la

reconnaissance de parentèle. Du fait du lien durable existant entre partenaires chez Mus

spicilegus qui est une des caractéristiques majeures de cette espèce, il semble logique de

rechercher dans le choix de partenaire les éventuelles conséquences fonctionnelles des

capacités de reconnaissance de parentèle.

Le choix du partenaire sexuel

L'une des fonctionnalités théoriques de la reconnaissance de parentèle est le choix d'un

partenaire sexuel qui ne soit ni trop apparenté ni trop éloigné (Bateson, 1983). Il semble donc

important de s'intéresser au choix de partenaire chez Mus spicilegus, en proposant des

partenaires potentiels différant par leur degré d'apparentement. La mise en évidence de ce

choix est difficile pour des raisons pratiques et théoriques.

Une préférence olfactive ne traduit pas nécessairement un choix sexuel. Cette préférence peut-

être guidée par un contexte motivationnel auquel l'observateur n'a pas accès. Il faut donc

pouvoir montrer une activité copulatoire traduisant la nature sexuelle de la préférence.

Deux partenaires sont impliqués dans l'accouplement. La préférence de l'un ne correspond pas

nécessairement à la préférence de l'autre, à moins qu'un seul des deux sexes ne présente une

préférence. Chez les Mammifères (comme chez de nombreux animaux), les femelles sont

considérées comme étant celles qui choisissent, en vertu de l'investissement supérieur dans la

reproduction, lié au coût de la gestation et de l'allaitement. Les explications évolutives de ce

choix par les femelles sont nombreuses et anciennes (Bateson, 1983 ; Jennions & Petrie,

1997). Certaines de ces explications supposent un avantage sélectif de ce choix (Houle &

Kondrashov, 2002). Les femelles devraient donc effectuer des choix qui permettent de

maximiser leur succès reproducteur. Chez les Souris domestiques, le respect du choix des

femelles se traduit par une meilleure survie des jeunes et des caractéristiques

comportementales liées à une meilleure fitness (Drickamer et al., 2000). Le choix en lui-

même semble donc avoir une importance, indépendamment de la "qualité" des partenaires

(cette assertion est invérifiable puisque la qualité du partenaire est multifactorielle et n'est pas

directement observable, surtout en l'absence d'hypothèses orientées présidant au choix

proposé à la femelle). Cette importance du choix n'est pas l'apanage exclusif des femelles,

puisque les mâles Mus domesticus produisent plus de petits quand ils sont accouplés à la

131


femelle qu'ils préfèrent (Gowaty et al., 2003). Même dans une espèce polygyne comme Mus

domesticus (Bronson, 1979), les préférences des mâles existent. Il est donc plausible que chez

une espèce comme Mus spicilegus chez laquelle existe une association pérenne entre

partenaires (Patris & Baudoin, 1998 ; Baudoin et al., sous presse) et un investissement

important du mâle dans les soins parentaux (Patris & Baudoin, 2000), le choix soit mutuel.

Malheureusement, les approches théoriques permettant d'analyser ces choix de partenaire

mutuels sont encore rares et peu développées (Bergstrom & Real, 2000). Ce choix mutuel ne

signifie pas pour autant que les deux partenaires potentiels soient équivalents. Il existe des

modèles qui expliquent le choix de la femelle non pas par la recherche de caractéristiques

attractives chez le mâle mais par une tendance évolutive à réduire le coût de l'accouplement

(Gavrilets et al., 2001). La femelle, en refusant de s'accoupler avec le premier mâle venu,

diminue le risque d'avoir été fécondée par un mâle qui lui donnerait une progéniture peu

nombreuse ou inadaptée (ce modèle n'est pas exclusif des modèles supposant une préférence

de la femelle pour certains traits (Kokko et al., 2003)). En extrapolant cette idée, il est

possible de proposer un scénario dans lequel le refus de la femelle implique un choix de la

part du mâle. Si l'accouplement nécessite un investissement de la part du mâle, alors il a

intérêt à ne pas "gaspiller" son énergie à convaincre une femelle qui n'est pas une partenaire

adéquate, soit parce qu'elle est trop apparentée, soit parce qu'elle présente des traits

négativement corrélés à sa fitness.

Le choix de partenaire chez Mus spicilegus

Au début de la saison de reproduction, les animaux sortis des tumulus se dispersent. Cette

dispersion peut être un moyen efficace d'éviter la consanguinité (Keane 1990, Ferriere et al.

2000). Bien que les données de terrain permettant d'évaluer cette dispersion chez Mus

spicilegus manquent encore, il semble plausible que ces souris migrent à distance de leur

tumulus d'origine, ne serait-ce que pour éviter les individus apparentés et familiers avec

lesquels elles ont cohabité. Ce comportement ne peut être sélectionné que s'il apporte un

avantage surpassant les coûts liés à la dispersion. Les choix de partenaire pourraient donc

suivre un gradient géographique, avec une préférence pour les animaux originaires d'un site

différent par rapport aux animaux du même site. Cette question a pu être posée aux animaux

capturés en Hongrie en octobre 1999.

132


Rappels sur la campagne de septembre 1999 à Gyöngyös (Hongrie)

Lors de ce travail de terrain, 83 individus furent capturés par plusieurs chercheurs de l'équipe

(Claude Baudoin, Patrick Gouat, Chantal Poteaux) afin de mettre en place un nouvel élevage.

8 individus sont morts lors du transfert, 7 jeunes d’un même tumulus et l’unique adulte

capturé (une femelle). Les 75 individus survivants ont été conservés en cage, avec une double

contrainte :

• Respect de l’origine : les animaux capturés dans un tumulus ont été groupés dans la même

cage, et aucun transfert d’animaux n’a été effectué.

• Évitement des accouplements non désirés : il est nécessaire, pour les besoins de la conduite

d’élevage, de connaître et de maîtriser la paternité. De plus, même sans fécondation, un

accouplement pourrait avoir des conséquences importantes sur le développement d’un lien

socio sexuel particulier susceptible de biaiser nos expériences. Les deux sexes ont donc

été séparés le plus rapidement possible.

La sex-ratio observée était biaisée en faveur des mâles, avec 48 d’entre eux pour seulement 27

femelles. Le démarrage de l’élevage étant une priorité absolue, il était nécessaire d’optimiser

la reproduction en "utilisant" toutes les femelles disponibles. Afin de combiner au mieux les

impératifs liés au démarrage de l’élevage et la question posée du choix de partenaire, c'est le

choix des femelles qui a été évalué.

4.2. Préférences de femelles en fonction de la provenance

géographique du mâle

L'objectif principal de cette expérience est d'évaluer la validité d'une préférence pour

objectiver un choix de partenaire. Chaque femelle se verra offrir un choix entre un mâle issu

de son propre site (mais d'un tumulus différent, de façon à minimiser le risque de présenter un

apparenté proche) et un mâle d'un autre site distant de quelques kilomètres. Cette question

écologiquement valide est utilisée pour tenter d'approcher les conséquences du choix de la

femelle. En effet, la moitié des femelles verra son choix respecté (elle sera mise en couple

avec le mâle qu'elle aura préféré) tandis que l'autre moitié sera mise en couple avec le mâle

non préféré.

133


4.2.1 Matériel et méthodes

25 femelles et 50 mâles capturés en octobre 1999 ont été utilisées dans cette expérience,

réalisée en mars 2000 (les sujets étaient alors âgés d'environ 7 mois). Chaque femelle est

introduite dans la zone centrale d'un terrarium (dimensions : 60 x 30 x 45 cm), et chacune des

extrémités est occupée par un mâle, l'un originaire du même site, l'autre d'un site différent. De

façon à éviter les agressions, les animaux ne peuvent pas entrer en contact direct : des

séparations en plexiglas perforé doublé de grillage permettent cependant un contact naso-

nasal et une communication olfactive. Le test dure 30 minutes, et le temps de contact naso-

nasal entre la femelle et chacun des deux mâles est mesuré. Les résultats de ce premier test

permettent de répartir les femelles en deux groupes où le choix de la femelle est respecté

(groupe CR) ou non (groupe CNR). La rencontre entre les deux partenaires est ensuite filmée

et les comportements notés, de façon à obtenir un indice agonistique permettant de confirmer

ou d'infirmer la préférence (ce travail a été réalisé par Patrick Gouat). Les couples sont ensuite

régulièrement surveillés et les naissances notées.

4.2.2 Résultats

Pendant les 30 minutes de test, les femelles passent entre 0 et 59 secondes en contact avec un

mâle. L'interaction avec les mâles du même site dure 16,52 ± 13,92 secondes (moyenne ±

écart-type) contre 17,74 ± 13,54 s pour les mâles d'un site différent. Parmi les 25 femelles,

13 passent plus de temps en interaction avec le mâle du même site contre 12 pour le mâle du

site différent. Les femelles ne montrent donc pas de préférence pour une de ces deux

catégories de mâles (p = 0,798, test pour échantillons appariés de Wilcoxon).

Lors de la rencontre des deux partenaires, aucune différence comportementale n'a pu être

relevée entre les deux groupes CR et CNR. Ni le nombre d'interactions ni l'occurrence des

comportements agonistiques ne distinguent les deux groupes (P. Gouat, comm. pers.).

Seuls 5 couples ont donné naissance à des petits pendant les 80 jours après la mise en couple,

et cet effet plancher n'a pu permettre de déceler de différence entre groupes (à la suite de ces

80 jours, les femelles nullipares ont été mises en couple avec un nouveau partenaire et ont pu

commencer à se reproduire).

134


4.2.3 Discussion

Dans cette étude, les femelles ne choisissent pas en fonction de l'origine géographique des

mâles. De plus, l'intérêt des femelles pour l'un ou l'autre des mâles présentés ne semble

corrélé ni à une différence de comportements lors de la rencontre, ni à un succès reproducteur

supérieur. La reproduction est d'ailleurs rare dans les couples formés. En l'absence de

nombreuses reproductions, il est impossible de tester les effets du choix (Drickamer et al,.

2000) ou les effets de la dispersion (Keane, 1990). Un point important dans la compréhension

de ces résultats est la nature du test : puisque des animaux vigiles étaient présentés aux

femelles, il est probable que le comportement de celles-ci ait été influencé par le

comportement du mâle, plus que par son identité. Les variations comportementales et/ou

physiologiques interindividuelles seraient donc responsables de l'absence de tendance dans les

préférences des femelles. La présentation d'animaux vigiles comme stimulus ne semble pas

plus heuristique que la simple présentation d'odeurs. De plus la recherche mutuelle du contact

n'est pas synonyme de préférence sexuelle.

Cette expérience fournit un exemple de la difficulté à valider un choix de partenaire chez Mus

spicilegus. Une fois le couple formé, en revanche, les femelles semblent montrer une

préférence pour le mâle familier (Patris & Baudoin, 1998), même si l'influence du

comportement du mâle sur cette préférence est mal connue. D'une manière générale, la

familiarité semble être un facteur très important chez Mus spicilegus, puisque c'est celle-ci qui

semble être responsable de l'absence de reproduction au sein des tumulus (Gouat et al., 2003).

Une autre approche de ces résultats consiste à reconsidérer les choix proposés en terme de

proximité génétique, en essayant a posteriori de corréler le comportement des femelles avec

leur proximité génétique des mâles présentés. Des échantillons ont été prélevés par Chantal

Poteaux sur l'ensemble des animaux capturés sur le terrain, donc sur l'ensemble des sujets de

l'expérience ci-dessus. L'outil génétique a permis d'attribuer à chacun des deux mâles

présentés à la femelle un coefficient de distance génétique, calculé à partir des différences et

similarités au niveau de 5 loci de microsatellites, grâce à l'outil Relatedness®. Il est à noter

que ce coefficient de distance génétique, en dépit du nom du programme, ne peut en aucun

cas être assimilé à un coefficient d'apparentement (voir introduction générale). Deux

enseignements ont pu être tirés des coefficients calculés. D'une part, le mâle issu d'un site

différent de celui de la femelle ne présente pas nécessairement un coefficient de proximité

135


génétique inférieur à l'autre mâle (une dizaine de situations de choix semble même proposer

un mâle d'un site différent plus proche génétiquement que le mâle issu du même site que la

femelle). D'autre part, les situations de choix, au regard des coefficients de distance génétique

calculés, sont très ambigus ; en effet, dans certains des tests, les deux mâles présentés sont

tous deux génétiquement très proches de la femelle, tandis que dans d'autres, les deux mâles

sont éloignés. Il apparaît donc que, si l'on s'en réfère au coefficient de distance génétique

calculé, les tests effectués ont été de nature très différente, donc sont difficiles à interpréter de

façon claire : dans le contexte théorique de "l'optimal outbreeding", les choix de partenaire

sexuel correspondent à une distance génétique intermédiaire entre les frères et sœurs et les

non-apparentés (mais voir l'introduction générale pour une discussion de la validité de cette

théorie). Ne sachant pas à quelle relation de parenté peuvent correspondre ces coefficients, il

serait difficile d'interpréter une tendance. Or la comparaison des résultats de l'expérience de

choix avec les données génétiques n'a pas permis de mettre en évidence une tendance. De

même, la relecture des données comportementales obtenues lors de la mise en couple (Patrick

Gouat) ne permet pas de montrer une relation entre le niveau d'agression (par exemple) et ce

coefficient de distance génétique. Cette absence de résultats probants amène une remise en

question des protocoles utilisés. Il aurait été plus rigoureux, si les données génétiques avaient

été disponibles au départ, de proposer des choix plus standardisés aux femelles, en proposant

par exemple un mâle très proche génétiquement et un mâle plus lointain.

Il est difficile de ne pas dresser un parallèle entre ces résultats et les tests de préférence

présentés dans les chapitres précédents. Dans aucun des tests réalisés il n'a été possible

d'observer une préférence claire de la part des femelles entre deux odeurs de mâles. Ceci est

probablement dû au statut hormonal de ces femelles au moment du test, c'est-à-dire un

anœstrus induit par le regroupement entre femelles (Féron & Gheusi, 2003). Les femelles

étaient par contre tout à fait à même de choisir entre les odeurs d'autres femelles et de façon

peut-être plus surprenante, les mâles ont montré un intérêt dans les odeurs de femelles en

anœstrus qui s'est traduit par l'expression de préférences nettes, qu'elles soient pour l'odeur

d'une femelle apparentée ou l'odeur d'une femelle au régime alimentaire différent

(cf. chapitre II). Malheureusement ces tests de préférence n'ont pas été suivis de mises en

couple, où les mâles auraient été accouplés soit avec la femelle préférée (la femelle non

apparentée) soit avec l'autre femelle (une sœur). Il n'est pas toutefois certain que ces mises en

couple auraient été informatives : la présence du mâle est nécessaire pour déclencher la

136


réceptivité sexuelle, et il est probable que les mâles se seraient accouplés avec la femelle dès

cette réceptivité sexuelle atteinte. La seule alternative à ce résultat serait une induction moins

efficace de l'oestrus par les signaux d'un mâle apparenté, ce qui n'est pas évoqué dans la

littérature.

La mise en évidence d'un choix sexuel via une préférence olfactive semble hasardeuse, même

en permettant ensuite à l'animal de s'accoupler avec le donneur de l'odeur préférée. L'idéal est

de présenter un choix sexuel simultané. C'est cette approche qui a été choisie, via la

réalisation de trios.

4.3. Rôle de l'apparentement dans le choix du partenaire

sexuel en situation de trios

Sur le terrain, les souris Mus spicilegus sont souvent trouvées en paires durant la période de

reproduction. Cependant il arrive que par piégeage, on trouve 3 animaux associés

spatialement (Gouat et al., 2003a). Cette situation se retrouve parfois en enclos semi naturels

(Dobson & Baudoin, 2002 ; Baudoin et al., sous presse). Des trios constitués de 2 sœurs et

1 mâle non apparenté ont été constitués par Gouat et al. (données non publiées). La

reproduction est possible dans ces conditions, mais elle s'accompagne d'une diminution

importante de la fitness des femelles.

Cette dernière étude a permis d'envisager la possibilité de constituer des trios avec un mâle et

deux femelles. Il est à noter que cette possibilité ne remet pas en cause le caractère monogame

de l'espèce : ce type de trios, en nature, découlerait d'une prolongation du lien social entre

individus du même tumulus. En enclos, l'initiation de la reproduction a tendance à scinder ces

trios pour aboutir à une structure sociale monogame (Baudoin et al., sous presse).

Pour mettre en évidence l'aspect fonctionnel de la reconnaissance de parentèle chez Mus

spicilegus, des trios ont donc été réalisés de la façon suivante : un mâle introduit dans la cage

de deux femelles, l'une étant une sœur non familière de ce mâle, l'autre étant non apparentée à

cette fratrie. L'hypothèse est que les animaux, en cohabitant, auront la possibilité d'exprimer

une préférence sexuelle. Le mâle peut théoriquement choisir entre les deux femelles, et

chaque femelle a la possibilité de refuser les tentatives d'accouplement du mâle. Une

préférence claire du mâle comme une reconnaissance de la part de la femelle devraient

137


amener un évitement de la consanguinité, objectivée par plus de reproduction entre le mâle et

la femelle non apparentée.


20 trios ont été réalisés. La première étape dans cette réalisation est la réunion des deux

femelles non apparentées. Ces femelles sont d'âge similaire, et la différence d'âge entre elles

est inférieure à la différence d'âge avec le mâle. Pour chaque duo constitué, l'une des deux

femelles est marquée par une coupe de poils du flanc, ce qui permet une identification

ultérieure. Chaque femelle est extraite de sa cage, qu'elle partage depuis le sexage avec ses

sœurs, et introduite dans une cage propre avec l'autre femelle. De la nourriture est disposée

sur la sciure couvrant le fond de la cage et du coton est fourni, ce qui permet aux souris de

construire un nid. Un seul de ces duos est réalisé par jour, et il est surveillé pendant la

première demi-heure puis inspecté toutes les demi-heures, de façon à s'assurer de l'absence

d'agression. Les deux femelles coexistent une semaine avant l'introduction du mâle.

Les 20 mâles utilisés sont isolés une semaine avant la "mise en trio". Ils sont issus d'une

portée différente (antérieure) de celle de leur sœur, qui est donc non familière.

Les origines sont contrôlées de façon à ce que les femelles non apparentées n'aient pas de

grand-parent en commun avec les frères et sœurs avec qui elle est mise en cage. Les mâles

sont originaires de 8 couples, mais pour éviter la pseudo-réplication, aucun des mâles issus du

même couple n'est mis en cage avec une femelle non apparentée de la même origine.

Une seule introduction de mâle dans la cage du duo de femelles est réalisée par jour, de façon

à permettre un suivi de la rencontre.

Les trios ainsi constitués sont suivis pendant 80 jours. Les mises bas sont notées et attribuées

à l'une ou l'autre des femelles soit quand la mise bas est directement observée, soit par

l'activité d'allaitement et l'état des tétines, révélateur de la lactation. Les données intéressantes

pour cette étude sont l'identité des femelles mettant bas (apparentées ou non), la latence de

première reproduction et le nombre de petits.

138


4.3.2 Résultats

Sur les 20 trios formés, 5 sont restés sans reproduction. Les 15 autres ont vu la naissance d'au

moins une portée. Le nombre de portées par trios est de 2,1 ± 1,1 (moyenne ± écart-type,

N = 15), et s'échelonne de une à quatre portées (figure 4.2.1). Parmi les trios se reproduisant,

7 présentent des mises bas par les deux femelles. Dans les 8 autres cas, une seule femelle s'est

reproduite. La latence moyenne de première mise bas est de 39,8 ± 14,6 jours avec un

minimum de 22 jours et un maximum de 75 jours.

0

1

2

3

4

5

6

7

0 1 2 3 4Nombre de portées

Nom

bre

de tr

ios

Figure 4.3.1 : répartition de la reproduction entre les 20 trios formés pendant les 80 premiers jours

après la formation des trios. Chaque trio est formé d'un mâle et de deux femelles.

Les portées sont issues d'une seule femelle dans 8 trios sur 15 (la sœur du mâle dans 4 cas

sur 8). Dans les 7 trios restants, les deux femelles se sont reproduites.

Parmi les 22 femelles ayant mis bas, 11 sont des sœurs du mâle et 11 lui sont non apparentées

(test binomial, p < 1).

La première portée provient dans 7 cas de la sœur du mâle, dans 7 autres cas de la femelle non

apparentée, et dans un cas des deux femelles simultanément, c'est-à-dire à moins de 24 heures

d'intervalle.

139


La latence de 1ère mise bas pour les sœurs est de 40,8 ± 14,9 jours contre 41,9 ±14,2 jours

pour les femelles non apparentées. Il n'y a pas de différence significative entre ces deux types

de femelles (test de Mann-whitney, procédure exacte p = 0,739).

Le nombre de petits lors de la première mise bas ne diffère pas non plus entre les sœurs du

mâle (5,22 ± 0,97) et les femelles non apparentées (5,1 ± 2,13) (test de Mann-whitney,

procédure exacte p = 0,818). Les portées simultanées ont été exclues de l'analyse, face à

l'impossibilité d'attribuer les petits à l'une ou l'autre des femelles.

Une analyse plus globale du nombre de petits par portée ne révèle pas non plus de différence

entre les accouplements consanguins (5,38 ± 1 petits par portée) et les autres (5,71 ± 2,4

petits) (test de Mann-whitney, procédure exacte p = 0,532).

4.3.3 Discussion

La conclusion la plus évidente de ces expériences est qu'il n'y a aucune indication d'un

quelconque évitement de l'inceste dans ces conditions expérimentales. Au sein des trios, la

reproduction est enclenchée avec l'une ou l'autre des femelles, de façon indépendante de son

apparentement avec le mâle. Comme le mâle induit la réceptivité sexuelle, il est possible qu'il

se soit accouplé avec la première femelle atteignant l'oestrus. Cependant on peut être surpris

par la latence relativement importante de la première mise bas, qui s'échelonne entre 22 et 76

jours. Soit l'influence du mâle est relativement peu efficace pour induire l'oestrus, soit il existe

des oestrus qui ne donnent pas lieu à des accouplements ou à des fécondations. Si

effectivement les femelles étaient réceptives avant le premier accouplement fécondant, alors

le mâle avait la possibilité de réaliser un choix. De plus, le fait que 5 trios sur 20 soient restés

stériles indique qu'il est peu probable que le mâle ait agi uniquement en fonction de la

réceptivité des femelles. Quelque chose dans la situation sociale a rendu l'activité

reproductrice plus difficile qu'en situation de couple. A titre de comparaison, les 23 couples

formés dans le cadre de l'élevage central du laboratoire début 2004 présentent le bilan

suivant :

• Sur les 23 couples formés, 17 se sont reproduits, soit à peu près la même proportion que

dans les trios (15 / 20). Les trios infertiles sont peut-être dus à une défaillance de certains

mâles, et pas liés directement à la situation de trio.

140


• Le nombre de petits dans la première portée est légèrement supérieur (6 ± 1,3) à celui

observé chez les trios (5,3 ± 1,7), sans que cette différence ne soit significative (test de

Mann-whitney, procédure exacte p = 0,116).

• La latence de première mise bas est de 32,2 ± 11,9 jours, ce qui est significativement

moins qu'en situation de trios (test de Mann-whitney, procédure exacte p = 0,009).

La situation de trios semble donc perturber la reproduction chez Mus spicilegus.

Une autre conclusion importante de ces résultats est qu'il n'y a pas de coût apparent lié à

l'inceste, ni en terme de nombre de petits ni en terme de latence de reproduction.

Mais l'enseignement le plus important de ces trios est que même dans une situation de contact

direct entre partenaires, ni le mâle, qui peut théoriquement choisir avec qui s'accoupler, ni la

femelle, qui peut refuser de s'accoupler, ne montre le moindre signe d'évitement de l'inceste.

La reconnaissance de parentèle qui est pourtant possible chez cette espèce ne se traduit pas

par un choix de partenaire adéquat dans ces conditions.

4.4. Discussion générale : choix de partenaire et

apparentement

Un réel choix de partenaire est particulièrement difficile à mettre en évidence chez Mus

spicilegus. D'autres pistes ont été envisagées pour tenter de mettre en évidence la

fonctionnalité de la reconnaissance de parentèle, mais elles ont toutes du être abandonnées

faute de résultats probants lors des pré-tests. Parmi ces pistes, certaines s'adressaient au choix

d'un partenaire social. Par exemple, un dispositif a été construit où des femelles pouvaient

construire un nid commun à travers des grilles les séparant. La femelle du milieu étant

apparentée à l'une de ces voisines, l'hypothèse était qu'elle allait construire plus de ce côté. Or

ce n'est absolument pas le cas. J'ai également voulu induire chez les mâles un comportement

de marquage lorsqu'ils étaient confrontés à des odeurs de femelles, pour mimer ce qui se passe

probablement sur le terrain. La littérature sur le domaine indique qu'il s'agit là d'un aspect

important de la communication sociale chez de nombreuses espèces de Rongeurs (Thomas

& Kaczmarek, 2002 ; Humphries et al., 1999 ; Mech et al., 2003 ; Nevison et al., 2003 ;

Petrulis et al., 1999 ; Thomas, 2002). Cette piste a du être abandonnée, faute d'avoir su

trouver le protocole adéquat pour induire le marquage. La conclusion de ces tentatives

141


avortées est qu'il est extrêmement difficile de démontrer la fonctionnalité d'un mécanisme en

laboratoire. L'une des raisons pour cela est que les conditions sont contrôlées au point qu'il

n'existe peu ou pas de pressions de sélection : les animaux sont nourris, protégés du froid, ne

subissent pas la prédation, ne sont pas en compétition pour la nourriture etc. Les animaux qui

en nature pourraient être parasités, malades, affamés, dominés, ou tout autre facteur les

rendant moins intéressants, sont en laboratoire égaux aux autres. De même, la baisse de

l'immunocompétence des petits issus de croisements consanguins n'est pas observable quand

le système immunitaire n'est pas mis à l'épreuve. Ni le choix de partenaire lui-même ni les

conséquences de ce choix en termes de fitness ne peuvent être étudiés de façon convaincante

au laboratoire. Pour réellement mettre en évidence une reconnaissance de parentèle

fonctionnelle, il faudrait travailler sur le terrain ou au moins en conditions semi naturelles.

Il reste néanmoins surprenant que malgré des capacités de discrimination très fines et des

préférences olfactives marquées, aucun signe de reconnaissance de parentèle ne soit

perceptible. Les implications de ces résultats dans la compréhension de l'évolution des

mécanismes de reconnaissance de parentèle et plus généralement d'estimation de la proximité

génétique sont non négligeables, comme nous le verrons dans la discussion générale de cette

thèse.

142

Discussion générale


143


Les différentes expériences réalisées dans le cadre de cette thèse ont permis de proposer des

réponses à certaines questions, concernant notamment les informations liées à la proximité

génétique et le mécanisme d'évaluation de celle-ci (chapitres I et II). D'autres questions sont

restées sans réponse : l'interaction de la proximité génétique et des facteurs d'état mériterait un

approfondissement (chapitre III), tout comme les aspects fonctionnels de la perception de la

similarité génétique chez la Souris glaneuse (chapitre IV). Mais la prise en compte de la

globalité des résultats permet d'aborder un domaine plus intangible, celui de l'évolution.

Avant de présenter ma réflexion dans ce domaine, il est important de résumer les principaux

points développés dans cette thèse et de détailler leur articulation.

La reconnaissance de parentèle, comme toute reconnaissance, peut être décomposée en trois

éléments : la production d'éléments discriminants, la perception de ces éléments et l'action

consécutive (Beecher, 1989). L'action (par exemple, l'évitement de la consanguinité ou le

népotisme) n'est possible que s'il y a perception de l'apparentement dans le phénotype des

congénères. Pour qu'il y ait perception de la proximité génétique, il doit exister une

production de signaux révélateurs. Il ne faut pas pour autant penser que cette production est

dirigée, qu'elle a pour but l'évaluation de la proximité génétique. Il serait plus exact (et moins

finaliste) de dire que la perception et l'action sont inféodées à l'existence de signaux

révélateurs de l'apparentement, plutôt qu'à une production dans ce but. Ces signaux

révélateurs de l'apparentement peuvent être de nature très différente.

Particularités des signaux olfactifs

Les signaux olfactifs utilisés par les Souris glaneuses sont-ils directement comparables avec

les autres types de signaux existant dans le règne animal ? En fonction des modalités

sensorielles, les signaux semblent "plus ou moins produits". La communication acoustique est

l'exemple type d'une communication basée sur des signaux produits activement. Le signal

existe quand l'animal décide de vocaliser, striduler, frapper un support etc., l'éventuelle

information présente dans le signal peut alors traduire l'individualité, l'apparentement ou toute

autre information à destination des congénères. Chez les manchots, par exemple, les signaux

acoustiques révèlent l'individualité et permettent la reconnaissance mutuelle entre partenaires

(Aubin et al., 2000). La complexité du signal semble dépendre du contexte écologique de

l'espèce et de la structure sociale : les signaux sont d'autant plus complexes qu'il n'existe pas

de moyen alternatif pour se reconnaître (Jouventin & Aubin, 2002 ; Searby et al., 2004). Ces

144


signaux acoustiques semblent donc bien être produits "pour" permettre la reconnaissance

individuelle. En termes moins téléologiques, il est plausible que l'avantage sélectif des

individus produisant des vocalisations complexes soit suffisamment fort pour que cette

complexité se soit propagée dans la population. Chez certaines espèces de manchots, la

complexification de la production acoustique est une adaptation à un environnement physique

et social. Est-il possible d'appliquer le même type de raisonnement aux signaux chimiques des

Souris ?

Tout d'abord, il faut noter que le terme de "production" ne semble pas aussi adapté à la

communication olfactive qu'il l'est à la communication acoustique. Bien sûr il existe des

productions odorantes, et le déclenchement d'une activité de marquage, par exemple, ne

semble pas très différent du déclenchement d'une vocalisation. Ce qui demeure cependant

différent c'est qu'au moins une partie du signal olfactif chez les Souris est présent tout le

temps : un oiseau peut être silencieux, mais une souris peut difficilement ne pas sentir. Le

signal est porté par l'animal en permanence.

Certains auteurs envisagent la communication olfactive comme un équivalent pour de

nombreux Mammifères de ce qu’est pour nous la communication visuelle (Beauchamp &

Yamazaki, 2003). Outre mes doutes sur l’aspect heuristique d’une telle comparaison, je ne

pense pas que les signaux olfactifs soient directement comparables avec les autres types de

signaux, qu'ils soient visuels ou acoustiques. Dans le cadre de la reconnaissance de parentèle,

les signaux visuels peuvent être de bons indicateurs de la similarité phénotypique. Chez

l’homme, la ressemblance entre apparentés est une quasi évidence et peut avoir des

conséquences comportementales fortes (la ressemblance perçue augmente la confiance portée

à un individu pourtant non familier (DeBruine, 2002)). Le visage humain présente des

caractéristiques qui ont la particularité d’être stables dans le temps : la longueur du nez,

l’écartement des yeux ou la hauteur des pommettes sont autant de traits invariants, imposés

par la forme du crâne. Bien sûr, un visage peut grossir, vieillir, être maquillé, présenter des

expressions ou des émotions différentes, mais, sauf accident, rien de tout cela ne change la

forme du crâne et l’organisation résultante des éléments du visage. Dans la communication

olfactive des Rongeurs, certaines molécules vont révéler l’état du sujet (réceptivité sexuelle,

statut de dominance, régime alimentaire, parasitisme etc.) et, en conditions de laboratoire,

l’odeur globale permet de révéler la proximité génétique entre individus (Todrank et al.,

1998 ; Heth & Todrank, 2000 ; Heth et al., 2001 ; Busquet & Baudoin, 2004). Cependant, que

145


ce soit dans la littérature ou dans les résultats exposés dans cette thèse, rien ne permet

d’affirmer que l’odeur globale présente une stabilité quelles que soient les variations

environnementales ou l’état interne de l’animal. Autrement dit, il n’est pas sûr qu’il existe un

"crâne" olfactif, une partie de l’odeur individuelle qui reste constante et sur laquelle les

animaux pourraient se baser pour effectuer une reconnaissance de la proximité génétique

fiable. Même le Complexe Majeur d’Histocompatibilité (MHC), le support génétique de la

réponse immunitaire, ne fournit pas toujours des différences d’odeurs discriminables

(Schellinck et al., 1995). Si le MHC semble toujours s’exprimer, les différences olfactives

induites par un MHC différent semblent d’autant plus discriminables qu’elles sont couplées

avec d’autres différences, notamment d’alimentation (Brown et al., 1996). L'existence de

signaux stables dans l'odeur individuelle en conditions naturelles n'est pas certaine. En

conditions contrôlées, en revanche, l'odeur individuelle est bien représentative d'un individu

(par exemple chez les rats (Gheusi et al., 1997)). Cette individualité de l'odeur est-elle

conservée tout au long de la vie de l'animal, quelque soit ses conditions de vie ? A l'heure

actuelle, il n'existe pas de réponse catégorique à cette question, ni chez les Rongeurs, ni chez

les autres Mammifères. Par exemple, les marquages individuels de femelles Marmosets

Callithris jacchus en conditions contrôlées ne présentent pas de différences qualitatives (pas

de composés révélateurs de l'identité) mais des différences quantitatives : c'est la balance

entre les différents composés qui semble être propre à chaque individu (Smith et al., 2001).

Une étude sur les secrétions de la glande subcaudale des blaireaux Meles meles, prélevées sur

le terrain tout au long de l'année, montre que la composition de ces secrétions est influencée

par la saison, l'âge, le statut reproducteur et la santé de l'animal (Buesching et al., 2002a).

Malgré ces variations, les membres du même groupe tendent à avoir des secrétions proches

(Buesching et al., 2002a). Il semble d'autre part qu'il y ait peu de variation à court terme du

profil individuel, mais de grandes variations saisonnières liées à la biologie des blaireaux

(Buesching et al., 2002b). Dans ces deux exemples, les composés analysés proviennent de

secrétions glandulaires et semblent présenter une relative stabilité, au moins à court terme,

mais cette stabilité ne semble pas due à certains composés "spécialisés". Bien qu'il ne soit pas

possible d'extrapoler ces résultats aux Rongeurs, il est intéressant de constater que les signaux

chimiques d'autres Mammifères ne présentent pas le "crâne" olfactif évoqué plus haut.

Les signaux olfactifs utilisés par les Rongeurs présentent une autre particularité qui les

distingue des signaux visuels ou acoustiques : ils sont liés à des produits de dégradation. Il

146


existe bien sûr des glandes spécialisées, souvent impliquées dans les comportements de

marquage (Brown, 1985), mais l'urine est un produit métabolique dont au moins l'une des

fonctions est de débarrasser l'organisme des produits de la digestion, des "déchets". Cette

urine est pourtant un support de communication très important chez les Souris (Jones &

Nowell, 1973 ; Davies & Bellamy, 1974 ; Jemiolo et al., 1992).

L'influence des facteurs environnementaux sur l'odeur de l'urine et la coexistence de la

fonction métabolique avec une implication dans la communication interindividuelle incitent à

penser que le signal utilisé par les Souris pour la reconnaissance de la proximité génétique

n'est probablement pas "honnête". Des erreurs sont possibles, et le signalement de la

proximité génétique peut être imparfait. Mais comme l'ont souligné des approches théoriques,

un signal biologique n'a pas besoin d'être honnête pour être maintenu par l’évolution, il doit

être fiable "en moyenne" (Johnstone & Grafen, 1992 ; Johnstone & Grafen, 1993). Comme

déjà évoqué, l'éventail de variations que peut subir une odeur individuelle est un domaine peu

exploré. S'il est plausible qu'une certaine stabilité existe, elle n'est pas nécessairement la

résultante de l'existence de signaux dont cette stabilité serait la fonction et qui seraient

présents en permanence.

La production des signaux olfactifs permettant la reconnaissance de parentèle est d'une nature

particulière, qu'il sera important de prendre en compte dans la compréhension de l'évolution

de la reconnaissance de la proximité génétique.

Perception de la proximité génétique

Les résultats exposés dans les chapitres I et II ont permis de proposer un mécanisme par

lequel les Souris glaneuses peuvent évaluer la proximité génétique soit entre deux individus,

soit d'un individu à elles-mêmes. La base de ce mécanisme est la similarité des odeurs. Du fait

de la covariance odeurs-gènes, la similitude entre les odeurs traduit la proximité génétique,

tout du moins en conditions de laboratoire. Mais les odeurs peuvent être proches pour d'autres

raisons que la proximité génétique, et influencer ainsi ce mécanisme. Dans le chapitre III de

cette thèse, un régime alimentaire légèrement différent (des pommes de deux variétés

distinctes) entraînait une différence olfactive perceptible, puisque les préférences de mâles

pour des odeurs de femelles s’en trouvaient modifiées. Les mâles préféraient ainsi l’odeur

d’une femelle ayant mangé une autre variété de pomme que celle qu’ils avaient eux-mêmes

147


consommée. Cette préférence basée sur le régime alimentaire n'inversait toutefois pas la

préférence pour une femelle non apparentée par rapport à une sœur. Mais, hormis la variété de

pomme ajoutée à l’alimentation, toutes les autres caractéristiques des femelles étaient

contrôlées. Il serait inexact d’interpréter la préférence pour une femelle non apparentée

malgré son régime alimentaire similaire comme l’existence de signaux invariants permettant

la reconnaissance de parentèle. Dans les conditions naturelles, les odeurs individuelles sont

susceptibles d’être modifiées de façon beaucoup plus drastique que par une simple

modification de la variété de pomme consommée. Si l’odeur individuelle des Souris est en

partie liée au métabolisme, puisque constituée notamment de produits d’excrétion (voir plus

haut), alors les modifications du métabolisme vont se traduire dans l'odeur individuelle. Le

métabolisme est influencé par l’alimentation, par l’état hormonal (lui-même lié au statut

reproducteur et social) et par les conditions environnementales. Quand le régime alimentaire

présente des qualités nutritives variables (contrairement aux variétés de pomme utilisées dans

cette thèse), il peut fortement influencer les préférences olfactives : les campagnols Microtus

pennsylvanicus préfèrent les urines, fèces ou secrétions anogénitales d’individus ayant reçu un

régime riche en protéines par rapport à ceux ayant une alimentation plus pauvre (Ferkin et al.,

1997). Un régime riche en protéines est associé à une meilleure fitness du partenaire potentiel,

puisque corrélé à une maturation plus rapide, une meilleure utilisation de l’espace et de

meilleures capacités de fourragement (Bucyanayandi & Bergeron, 1990 ; Jones, 1990;

Bergeron et al., 1990). Mais ce qui est le plus intéressant dans l’étude des mécanismes de

reconnaissance de parentèle, c’est que les corrélats olfactifs du régime alimentaire semblent

pouvoir interférer avec les préférences liées à la proximité génétique : les jeunes Souris

épineuses préfèrent l'odeur d'une femelle ayant consommé un régime similaire à celui de la

mère à l'odeur d'une femelle nourrie différemment, et ce même si la femelle préférée n'est pas

de la même espèce (Porter & Doane, 1977). Cela suggère la possibilité d'une intégration d'un

facteur environnemental (ici l'alimentation) dans une prise de décision pourtant théoriquement

basée sur la proximité génétique. Cette piste a été pour le moins négligée dans les études sur

la reconnaissance de parentèle, pour des raisons bien compréhensibles. En effet la démarche

scientifique repose le plus souvent sur des expériences dans lesquelles un seul facteur varie à

la fois. Les études sur la reconnaissance de parentèle ont donc présenté aux sujets des

animaux en tout point équivalents, à l’apparentement près. Pourtant certaines hypothèses

concernant les mécanismes de reconnaissance de parentèle supposent un apprentissage d’une

odeur (soit un "template" familial, soit l’odeur propre) dont on sait qu’elle peut être influencée

148


par des facteurs environnementaux. La modification de cette odeur apprise par ces facteurs

apparaît donc le meilleur moyen de tester ces hypothèses. Ainsi dans l’hypothèse d’un

mécanisme d’assortiment phénotypique, c’est-à-dire l’utilisation par l’animal d’un modèle de

référence appris socialement et utilisé comme point de comparaison pour estimer la distance

d’autres individus à ce modèle et donc indirectement à lui-même (voir Chapitre II), il doit être

possible d’élever des portées génétiquement comparables (par adoptions croisées ou en

utilisant des souches consanguines de laboratoire) et de les élever avec un régime alimentaire

différent. Une fois à l’âge adulte et malgré un retour à une alimentation standard, les

préférences olfactives pourraient se trouver infléchies par le régime alimentaire des donneurs

d’odeur : à apparentement égal, un mâle utilisant l’assortiment phénotypique préférerait

l’odeur d’une femelle ayant un régime alimentaire différent de celui qu’il a lui-même reçu au

moment de la formation du modèle de référence. En modifiant suffisamment le régime

alimentaire (voire d’autres paramètres environnementaux), il est théoriquement possible de

modifier suffisamment le phénotype appris pour inverser les préférences des animaux. Ainsi

un mâle pourrait être amené à considérer une sœur comme une meilleure partenaire sexuelle

potentielle qu’une femelle non apparentée, puisque cette dernière aura été amenée

artificiellement à avoir un phénotype proche de celui appris. L’intérêt d’une telle

expérimentation dépasse la simple démonstration de l’importance de la familiarité et de

l’apprentissage précoce, elle permet théoriquement de jauger l’importance des différents

mécanismes de reconnaissance de parentèle les uns par rapport aux autres, comme nous le

verrons par la suite.

Pressions de sélections et reconnaissance de parentèle

La reconnaissance de parentèle est importante parce qu'il existe des pressions de sélection

liées notamment à l'évitement de la consanguinité. Ce n'est pas le degré d'apparentement entre

les parents en tant que tel qui détermine la force de ces pressions de sélection (cf. Introduction

générale). Ce degré d'apparentement est une donnée généalogique inféodée à la connaissance

par l'observateur des relations familiales entre les animaux. Selon les populations, un même

degré d'apparentement ne va correspondre exactement ni au partage des mêmes gènes ni au

partage de la même proportion du génome. Par exemple, une population qui serait

homozygote à tous les locus (tous les individus présentent les mêmes allèles) n'a aucun intérêt

à éviter l'inceste puisque les accouplements d'une femelle avec un frère ou un non-apparenté

149


auront comme résultat la production d'individus avec le même génome. Dans un cas moins

extrême (et plus plausible) où la population présente une forte consanguinité, l'accouplement

d'une femelle avec un cousin "combinera" les génomes paternels et maternels de la même

façon qu'une fécondation entre frère et sœur dans une population moins consanguine. En

l'absence d'une connaissance exhaustive de la population étudiée, il est impossible de dresser

une correspondance entre le coefficient d'apparentement r et la proximité génétique réelle,

c'est-à-dire le nombre d'allèles communs entre deux individus. Cette idée est illustrée dans la

figure 5.1. Cette figure essaie de schématiser à quelle proximité génétique "réelle" peut

correspondre un coefficient d'apparentement en fonction du taux de consanguinité de la

population.

1

0,5

0,25

0,12

5

0,06

25 0

0

0,5

199,0%

99,2%

99,4%

99,6%

99,8%

100,0%

prox

imité

gén

étiq

ue

Coefficient d'apparentementTaux de

consanguinité

Figure 5.1 : représentation théorique de la relation entre coefficient d'apparentement et proximité

génétique en fonction du taux de consanguinité de la population étudiée. Les valeurs numériques de la

proximité génétique réelle ne correspondent pas à une réalité. Le minimum de proximité génétique

entre conspécifiques a été fixé arbitrairement à 99 %.

150


L'apparentement en lui-même n'est probablement pas un guide fiable des choix

comportementaux des animaux dans tous les cas. Ce n'est pas le coefficient d'apparentement

entre les parents qui détermine la fitness de la descendance, c'est la proximité génétique réelle

et surtout, le contexte social. La proximité génétique réelle des parents détermine par exemple

le degré d'hétérozygotie au niveau du MHC, et donc l'efficacité de la réponse immunitaire de

la progéniture. Parmi les membres d'une population, les plus avantagés seront ceux qui ont

effectué les meilleurs choix, même si ces choix ne sont pas optimaux dans l'absolu.

Il n'y a pas à proprement parler de pressions de sélection pour reconnaître l'apparentement. Il

y un avantage évolutif lié à l'accouplement avec un partenaire suffisamment éloigné

génétiquement, mais cet éloignement n'est pas traduit de façon fiable par le coefficient

d'apparentement. Ceci est à mettre en relation avec l'idée que la reconnaissance de parentèle et

la reconnaissance spécifique peuvent être opérées par le même mécanisme, en vertu de la

relation graduelle entre odeurs et gènes (voir chapitre II).

La reconnaissance de parentèle : un seul mécanisme ?

Comme exposé dans le chapitre II, les mécanismes "classiques" ayant été proposés pour

expliquer la reconnaissance de parentèle ne sont pas exclusifs les uns des autres (Tang-

Martinez, 2001 ; Todrank & Heth, 2003). Il est de fait souvent difficile de les différencier à

cause de la concomitance des conditions nécessaires à leur réalisation : par exemple, chez les

Rongeurs en conditions naturelles, les familiers sont des apparentés et l’apprentissage d’un

modèle de référence familial permet théoriquement les mêmes discriminations qu’un

mécanisme auto référencé (Hauber & Sherman, 2003). Mais il est également possible, et

même probable, que ces mécanismes coexistent. Intuitivement il semble presque impossible

que les Rongeurs ne possèdent qu’un seul de ces mécanismes. En effet les aptitudes

sensorielles ou cognitives liées à ces mécanismes sont souvent également liées à d’autres

capacités. La reconnaissance individuelle est bien connue chez les Rongeurs (Bowers &

Alexander, 1967 ; Jacobs & Kuiper, 2000 ; Johnston, 2003 ; Lai & Johnston, 2002). Or être

capable de reconnaître un individu, c’est apprendre tout ou partie de son phénotype (Beecher,

1989). La reconnaissance des familiers est nécessairement associée à une capacité

d’apprentissage de caractéristiques phénotypiques, ce qui semble bien être le pré requis pour

la réalisation de l’assortiment phénotypique : dans les deux cas, il y a comparaison d’un

phénotype rencontré avec un phénotype mémorisé.

151


La reconnaissance du lieu est un autre des moyens "classiques" de reconnaître les apparentés

(Blaustein, 1983). Cette reconnaissance est intimement liée aux capacités d’orientation

spatiales des animaux, capacités primordiales pour le retour au gîte ou le fourragement.

L'équipement sensoriel et cognitif permettant la reconnaissance du lieu a d'autres utilités que

de reconnaître les apparentés.

Pour le mécanisme qui nous a intéressé durant cette thèse, l’évaluation de la proximité

génétique par la similarité des odeurs (Heth et al., 2003), les capacités requises sont elles aussi

des capacités utiles à d’autres processus.

Evolution de la reconnaissance de la proximité génétique

Reconnaître la proximité génétique est une aptitude intéressante pour les Souris d'un point de

vue théorique. Mais ce n'est pas cette proximité génétique qui est perçue, c'est la similarité des

phénotypes odorants qui l'est. Comment a pu évoluer cette capacité à percevoir les similarités

odorantes entre les odeurs globales? Il est très difficile de répondre à cette question (voir

introduction générale). Il semble toutefois clair que les capacités sensorielles permettant

l'évaluation de la proximité génétique par la similarité des odeurs sont à la base de multiples

autres comportements. L'acuité sensorielle remarquable des Rongeurs a évolué parce qu'elle

procurait un avantage sélectif. Parmi les bénéfices d'une olfaction développée, on peut citer

les discriminations alimentaires, la détection de la présence de compétiteurs ou de prédateurs,

la détection du sexe et de l'état d'un congénère, etc. sans qu'il ne soit possible d'attribuer à

aucune de ces activités la fonction historique d'une olfaction développée. Il en est de même

pour la perception de la similarité des odeurs: l'évolution des capacités perceptives

correspondantes ne peut être attribuée à cette fonction.

A ce jour, on ne connaît pas de neurones sensoriels dans les épithéliums olfactifs qui soient

apparus au cours de l'évolution pour traiter des informations liées à la proximité génétique, ce

qui est logique étant donné que l'existence de ces informations est elle-même douteuse (voir

ci-dessus). Les bases moléculaires de la perception olfactive sont trop complexes pour être

abordées ici – voir cependant (Lancet & Pace, 1987) et (Firestein, 2001) – mais il semble qu'il

n'y ait spécialisation ni des signaux olfactifs ni des récepteurs correspondant à la

reconnaissance de la proximité génétique. Se pourrait-il qu'il existe des capacités cognitives

directement liées à cette reconnaissance ?

152


Capacités cognitives et reconnaissance de parentèle

Comme il a déjà été évoqué, la comparaison avec l’odeur propre – qui est la base des

mécanismes auto référencés d’estimation de la proximité génétique – n’est pas nécessairement

un processus actif tel que décrit par l’expression "effet aisselles" (voir chapitre II). Il n’est pas

nécessaire de concevoir qu’une souris en rencontrant une autre va enclencher un processus

d’auto inspection – à la suite duquel elle pourra effectuer la comparaison avec l’odeur

rencontrée – pour comprendre ces mécanismes. Une attitude parcimonieuse conduit à

envisager des mécanismes de plus bas niveau, ne faisant pas appel à un processus "conscient".

Parmi ces mécanismes, l’habituation des récepteurs olfactifs semble primordiale : les

récepteurs cellulaires soumis à une stimulation constante vont réagir de moins en moins à

cette stimulation : ils vont s’habituer. Les récepteurs olfactifs d’une souris sont en

permanence soumis à l’odeur individuelle de celle-ci. Cette stimulation n’induit pas (ou plus)

de réponse chez l’animal lui-même, du fait de l’habituation des récepteurs olfactifs. Il est

donc tout à fait possible que l’odeur d’un individu apparenté, donc similaire à l’odeur propre

en vertu de la covariance odeurs-gènes, se démarque peu de cette stimulation basale. La

réaction de l'animal peut donc être graduée selon l'apparentement sans qu'il n'y ait implication

de processus cognitifs de plus haut niveau. Par exemple, pour comprendre l'évitement de

l'inceste, il n'est pas nécessaire de supposer une représentation mentale de ce but

(Shettleworth, 2000). Autrement dit, rien ne suggère qu'il existe une catégorie mentale

"apparentés" similaire à ce qui existe chez l'homme (Jones, 2004).

En revanche, il existe bien un traitement particulier des odeurs sociales chez les Rongeurs

(Young, 2002) : l'odeur d'une autre souris ne peut pas être confondue avec une odeur non

sociale, alimentaire ou autre. Ce traitement différentiel des odeurs sociales englobe t’il

d'autres catégories ? On peut penser que les odeurs sociales peuvent être catégorisées selon le

genre (Schwanz & Lacey, 2003), selon la familiarité (Mateo & Johnston, 2000), mais on ne

sait pas si elles peuvent être catégorisées selon la proximité génétique. Les résultats de cette

thèse suggèrent une éventuelle catégorisation selon la similarité par rapport à l'odeur propre,

mais cette similarité peut être influencée par des facteurs environnementaux et n'est pas

exclusivement liée à la proximité génétique.

153


Y a t’il réellement reconnaissance de parentèle chez Mus

spicilegus ?

Cette question peut sembler surprenante au vu des capacités démontrées par les Souris dès le

plus jeune âge dans les expériences de préférences (chapitre II). Il y a bien perception d'une

communauté de signaux entre individus proches génétiquement, et cette perception peut se

traduire par une préférence, comme chez les nouveau-nés. Cependant il n'a pas été possible de

mettre en évidence de corrélats fonctionnels de cette perception. Le choix de partenaire a

semblé indépendant de l'apparentement (chapitre IV). De plus, les aspects cognitifs n'ont pas

été abordés expérimentalement. La perception d'une similarité phénotypique entre le sujet et

l'individu rencontré n'est peut-être pas "intégrée". Il faudrait savoir si les Souris peuvent

former une catégorie mentale contenant les apparentées et si oui, sur quelle base. Un des

moyens de répondre à cette question est d'utiliser des tâches d'apprentissage : dans un premier

temps, il faudrait apprendre à un sujet à réagir à l'odeur d'un apparenté (par exemple pour

obtenir de la nourriture) et ensuite présenter l'odeur d'un autre apparenté. Si ce nouvel

individu est traité de la même façon que le premier, alors il y a effectivement une catégorie

mentale. Les choix de stimuli pourraient de plus permettre de préciser les frontières et les

bases de cette catégorie. Le test le plus important serait d'apprendre à l'animal à réagir à

l'odeur d'un cousin paternel puis de voir si cet apprentissage est transféré à un cousin maternel

(ou vice-versa). Les deux cousins n'étant pas apparentés l'un à l'autre, la seule règle

permettant de les "classer" ensemble serait leur apparentement au sujet. Une telle

catégorisation validerait l'hypothèse d'une catégorisation auto référencée. Les capacités des

nouveau-nés à discriminer les apparentés semblent toutefois indiquer qu'une telle

catégorisation n'est pas nécessaire.

Mais l'argument le plus important pour décider si la discrimination des apparentés mérite

l'appellation de reconnaissance de parentèle est le scénario évolutif présidant à son apparition

(Grafen, 1990). En passant en revue les trois aspects de la reconnaissance que sont la

production, la perception et l'action, il apparaît que dans le cas de la reconnaissance de

parentèle, aucun ne semble exister en réponse à une pression de sélection :

• les signaux utilisés pour l'estimation de la proximité génétique sont des conséquences de la

reproduction sexuée. La structuration génétique des populations, espèces ou groupe

154


d'espèces, fournit tous les éléments nécessaires à la reconnaissance de parentèle mais aussi

à la reconnaissance d'appartenance populationnelle ou spécifique.

• la perception des signaux, elle aussi, est liée à des avantages évolutifs qui dépassent

largement le cadre de la reconnaissance de parentèle.

• l'action consécutive à cette perception n'est pas objectivement graduée selon

l'apparentement, mais selon la proximité génétique réelle.

Supposer qu'un de ces trois niveaux ait été modelé par des pressions de sélection pour la

reconnaissance de parentèle constitue une dérive téléologique. La reconnaissance de la

proximité génétique, traditionnellement scindée en reconnaissance de parentèle et

reconnaissance spécifique, présente toutes les caractéristiques d'une exaptation (Gould &

Lewontin, 1979). Tous les éléments nécessaires au traitement différentiel des apparentés (et

des hétérospécifiques) sont des conséquences de la biologie de l'espèce. A partir de

phénotypes trahissant la proximité génétique et grâce à un système sensoriel permettant de

percevoir ces phénotypes, les animaux peuvent moduler leur comportement et répondre aux

pressions de sélection liées à la prise en compte de l'apparentement. De plus, la structuration

des traits d'histoire de vie (période prénatale et postnatale de cohabitation "obligatoire" avec

les apparentés) et l'existence de stratégies minimisant les risques de consanguinité telles que

la dispersion (Gandon, 1999 ; Ferriere et al., 2000 ; Lehmann & Perrin, 2002) ou l'inhibition

de la reproduction entre familiers (chez Mus spicilegus (Gouat et al., 2003) mais aussi décrite

ou proposée chez de nombreuses espèces y compris l'homme (Weisfeld et al., 2003)) font que

les Souris, Rongeurs voire Mammifères n'ont jamais eu "besoin" de développer un système de

reconnaissance de la proximité génétique per se. Pourtant le signalement de l'identité

génétique est souvent présenté comme une "nécessité". Cette présentation téléologique des

choses a été un frein à la compréhension des mécanismes comportementaux d'évitement de la

consanguinité, en focalisant les travaux sur la recherche de "marqueurs d'apparentement"

(voir les exemples du MHC et des MUPs dans le chapitre I). De plus, en faisant de

l'apparentement une entité primordiale au regard de l'évolution, ces dérives téléologiques ont

cloisonné de façon totalement artificielle les différents champs d'investigation des

comportements socio sexuels des Rongeurs (en les calquant sur des représentations

essentiellement humaines), empêchant une compréhension globale des mécanismes de

reconnaissance olfactive et de leur évolution.

155

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Perception de la proximité génétique chez la souris glaneuse Mus spicilegus : mécanismes et fonctions Résumé: La distance génétique entre individus est un paramètre fondamental dans l'élaboration des théories en biologie évolutive. Elle est en effet un bon indicateur des pressions de sélection liées au choix socio-sexuels des animaux. Au niveau spécifique la proximité génétique est souvent assimilée à l'apparentement. Les animaux qui aident leurs proches apparentés mais ne s'accouplent pas avec sont favorisés, d'une part parce qu'ils augmentent leur inclusive fitness, d'autre part parce que leur descendance ne souffre pas des conséquences de la consanguinité. Cette capacité à traiter les congénères différemment en fonction de leur proximité génétique est très répandue et peut être la résultante de multiples stratégies. Chez la souris glaneuse Mus spicilegus, comme chez tous les Rongeurs, l'olfaction est un canal de communication privilégié. Les expériences présentées dans cette thèse démontrent l'existence d'une relation graduelle entre proximité génétique et similarité des odeurs individuelles. Cette covariance odeurs-gènes existe aussi bien au niveau des relations de parenté qu'au niveau phylogénétique. Lors de tests de choix, les préférences des souris sont guidées par la proximité génétique entre le sujet et les donneurs d'odeurs. Cette capacité à discriminer les odeurs d'apparentés est présente dès la naissance et semble ne pas nécessiter d'apprentissage des caractéristiques familiales. Le rôle de facteurs d'état sur cette évaluation de la proximité génétique par la similarité des odeurs est ensuite étudié, avant d'envisager les conséquences fonctionnelles de cette capacité. Parallèlement, cette thèse s'articule autour d'une réflexion sur l'évolution de la reconnaissance de la proximité génétique. Ni les signaux révélateurs de la proximité génétique ni la capacité à les percevoir ne semblent avoir été sélectionnés pour permettre le traitement différentiel des apparentés ou même des conspécifiques. La confrontation de cette réflexion aux résultats expérimentaux permet d'envisager la perception de la proximité génétique chez les Rongeurs comme une exaptation. Perception of genetic relatedness in the mound-building mouse Mus spicilegus: mechanisms and functions Abstract: In evolutionary biology, genetic relationships are supposed to modulate interactions between individuals, because they are linked with selective pressures on social and sexual behaviours. Animals that help close relatives but do not mate with them increase their inclusive fitness while avoiding the cost of inbreeding. The ability to discriminate relatives from non-relatives is widespread across the animal kingdom, and can result from many different behavioural strategies. Mound-building mice Mus spicilegus, like all rodents, use olfaction as a primary means of communication. The experiments presented in this dissertation demonstrate a continuous relationship between individual odour similarities and genetic relatedness. This odour-genes covariance is found at the kinship level as well as across species. In choice tests, mice respond based on their relatedness with the odour donors. This ability, present in adult and newborn mice, does not seem to rely on learning because it is demonstrated in experimental designs precluding the use of a learned familial template. Interactions of state factors with genetic relatedness assessment are considered, and the use of this ability in mate choice experiments is investigated. This dissertation also addresses theoretical concerns about the evolution of kin recognition. This ability does not seem to result from direct selection on the olfactory signals or the sensory apparatus to perceive them, and can hardly be considered an adaptation. Instead, evidence reported in this PhD and in the literature suggests that the perception of genetic relatedness in rodents is more accurately described as an exaptation. Discipline: Biologie du comportement Mots-clés: Mus spicilegus, Rongeurs, souris sauvages, comportement, odeurs, apparentement, reconnaissance de parentèle, fonction, adaptation, téléologie. Laboratoire d'Ethologie Expérimentale et Comparée – Université Paris-XIII – 93430 Villetaneuse

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